Spermiogenese in normalen und Y-defizienten Männchen von Drosophila melanogaster und D. hydei

Summary

Spermiogenesis of X/Y males in Drosophila has been reinvestigated by light and electron microscopy. A description of normal spermiogenesis in both D. melanogaster and D. hydei, as well as spermatogenesis in Y deficient males of both species is provided. In D. hydei, spermatogenesis of X/O males does not proceed beyond meiosis. In D. melanogaster, the number of sperm in cysts of X/O testes may be reduced to less than half the normal number. Two different developmental patterns can be distinguished in X/O testes: In most cases early spermatid differentiation is severely disturbed so that the nebenkern disintegrates into many mitochondrial derivatives, each of them being incompletely transformed into paracrystalline material. Cysts with these deviations do not develop further than elongated spermatid stage. Less frequently, differentiation of the spermatid is relatively normal with almost complete transformation of the nebenkern derivatives into paracrystalline bodies. Even in such sperm, the geometrical relations in sperm tail organelles appear disturbed and development does usually not reach the stage of isolated sperm. In addition, many structural malformations in the axial complex are found. It seems that X/O spermatids in D. melanogaster contain all the structural components of normal sperm but fail to organize them properly.

Morphogenetic processes in the developing spermatid of Drosophila hydei have been shown to be dependant upon the presence of regions of the Y chromosome which form specific lampbrush loops during growth stage of spermatocytes. In contrast to X/O males where spermatogenesis does not proceed beyond meiotic prophase, males with Y fragments produce aberrant spermatids and/or immotile, aberrant sperm. In one case, however, the production of slightly motile sperm in males deficient for a certain loop forming locus has been observed. Different Y segments (loops) differ in their morphogenetic capacity, but in general the effect of the loops seems to be additive and all five Y chromosomal factors must act together for the production of motile sperm. Developmental aberrations appearing during spermiogenesis in partially Y deficient males were classified into early and late effects and analysed. It appears that all structural components of sperm organelles (flagellum, nebenkern derivatives etc.) are present in the spermatids of all such males. The components, however, frequently fail to be organized into ordered complexes of typical architecture. The degree of order attained varies between cysts and also between sperm in the same cyst. It ranges from severe disorganization to near normality in a variable number of sperm. In addition there is a pronounced general effect of the Y, and of Y fragments on the length of sperm. It is concluded that the Y chromosomal factors control the coordination of the various synthetic and morphogenetic processes leading to the formation of functional sperm without themselves contributing structural information on the molecular level.

Zusammenfassung

• 1. Die Spermiennormogenese von D. melanogaster und D. hydei wird beschrieben. Nach Bildung der Nebenkernderivate fusionieren die Spermatiden bei beiden Arten. Aus dem Nebenkern gehen zwei Derivate hervor, von denen im Verlaufe des Längenwachstums bei D. melanogaster eines und bei D. hydei beide in kristallines Material transformiert werden. Die kristallinen Nebenkernderivate beginnen unmittelbar hinter dem Kern und sind so lang wie die Geißel (bei D. hydei über 6,5 mm). Die syncytiale Phase wird bis zum Ende der Spermiogenese beibehalten. Eine Trennung in Einzelspermien erfolgt erst nach der völligen Ausdifferenzierung kurz vor Erreichen der Motilität. Das reife Spermium ist nadeiförmig. Schwanz und Mittelstück sind nicht zu trennen.

• 2. In X/O-Männchen von D. melanogaster beruht die Sterilität auf einer Störung der Differenzierung der Spermatiden. Neben frühen Defekten, die schon zu Beginn der Spermatidenentwicklung eintreten (z. B. bei der Nebenkern- und Akrosomdifferenzierung), kommen späte Entwicklungsstörungen vor, von denen bereits gestreckte Spermatiden betroffen werden. Sämtliche Komponenten der Spermatiden, d. h. Form und Größe des Zellkerns, Zahl und Größe der Nebenkernderivate, Zahl und geordnete Organisation der Geißelkomponenten, können in X/O-Spermatiden entweder verändert sein oder auch ganz fehlen. Sie können in manchen Spermatiden aber auch normal sein. Bei Zerfall des Nebenkernes bzw. seiner Derivate werden alle Fragmente in kristallines Material transformiert. In den Cysten von X/O-Hoden unterbleibt fast immer eine Trennung der syncytial verbundenen Spermienkomplexe in Einzelspermien.

• 3. In X/O-Männchen von D. hydei ist die Spermatogenese bereits vor der 1. Reifeteilung blockiert. In partiell Y-defizienten Tieren können in Abhängigkeit vom Schleifentyp der aktiven Y-Loci frühe und späte Effekte auf die Differenzierung der Spermatiden unterschieden werden. Jede einzelne Schleife (bzw. Schleifenkombination) vermag den meiotischen Block in X/O-Männchen zu überwinden und als maximale Entwicklungsleistung die Synthese aller wesentlichen Spermatidenorganelle zu induzieren. Die morphogenetische Kapazität einzelner Schleifen und Schleifenkombinationen ist geringfügig verschieden und wurde im einzelnen untersucht und verglichen. Eine rein quantitative Abhängigkeit zwischen der Aktivität des Y-Chromosoms und der Länge der Spermien scheint gesichert. Die unvollständig differenzierten Spermien in Y-defizienten Männchen sind kürzer, die fertilen Spermien von Männchen mit Y-Duplikationen dagegen länger als normal. Es wird angenommen, daß die auf dem Y-Chromosom lokalisierten Faktoren neben qualitativen Funktionen auch quantitative Effekte auf das Spermatidenwachstum haben. Ihre Aufgabe scheint darin zu bestehen, regulierend oder induzierend auf bestimmte morphogenetische Prozesse während kritischer Phasen der Spermatiden-Differenzierung einzuwirken. Die möglichen molekularen Mechanismen ihrer Wirkungsweise werden diskutiert.