Abstract
The transmembranal Na+/H+ antiporters transport sodium (or several other monovalent cations) in exchange for H+ across lipid bilayers in all kingdoms of life. They are critical in pH homeostasis of the cytoplasm and/or organelles. A particularly notable example is the SLC9 gene family, which encodes Na+/H+ exchangers (NHEs) in many species from prokaryotes to eukaryotes. In humans, these proteins are associated with the pathophysiology of various diseases. Yet, the most extensively studied Na+/H+ antiporter is Ec-NhaA, the main Na+/H+ antiporter of Escherichia coli.
The crystal structure of down-regulated Ec-NhaA, determined at acidic pH, has provided the first structural insights into the antiport mechanism and pH regulation of an Na+/H+ antiporter. It reveals a unique structural fold (called the NhaA fold) in which transmembrane segments (TMs) are organized in inverted-topology repeats, including two antiparallel unfolded regions that cross each other, forming a delicate electrostatic balance in the middle of the membrane. This unique structural fold (The NhaA fold) contributes to the cation binding site and facilitates the rapid conformational changes expected for Ec-NhaA. The NhaA fold has now been recognized to be shared by four Na+/H+ antiporters (bacterial and archaeal) and a Na+ symporter. Remarkably, no crystal structure of any of the human Na+/H+ antiporters exists. Nevertheless, the Ec-NhaA crystal structure has enabled the structural modeling of NHE1, NHE9, and NHA2, three human plasmalemmal proteins that are members of the SLC9 family that are involved in human pathophysiology. Moreover, as outlined in this review, developments in the field, including cellular and biophysical methods that enable ion levels and fluxes to be measured in intact cells as well as in knockout mice, have led to striking advances in the identification and characterization of plasma membrane NHEs and NHA.
Very little is known about the endomembrane isoforms of NHE. These intracellular exchangers may serve a function in cation homeostasis and/or osmoregulation, and not in pH regulation as is the case for the plasmalemmal isoforms. This intriguing possibility should be borne in mind when designing future studies
Future progress towards gaining an understanding of the SLC9 gene family, including its structure–function relationships and regulatory mechanisms in health and in disease, is likely to include insights into the pathophysiology of multiple diseases.
Please cite as: Met. Ions Life Sci. 16 (2016) 391–458
Access this chapter
Tax calculation will be finalised at checkout
Purchases are for personal use only
References
E. Padan, M. Venturi, Y. Gerchman, N. Dover, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1505, 144–157.
T. A. Krulwich, G. Sachs, E. Padan, Nature Rev. Microbiol. 2011, 9, 330–343.
R. Hendus-Altenburger, B. B. Kragelund, S. F. Pedersen, Curr. Top. Membr. 2014, 73, 69–148.
I. C. West, P. Mitchell, Biochem. J. 1974, 144, 87–90.
E. Padan, T. Tzubery, K. Herz, L. Kozachkov, A. Rimon, L. Galili, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1658, 2–13.
J. Orlowski, S. Grinstein, Curr. Opin. Cell Biol. 2007, 19, 483–492.
L. Fliegel, J. Mol. Cell Cardiol. 2008, 44, 228–237.
M. Karmazyn, J. Mol. Cell. Cardiol. 2013, 61, 77–82.
C. L. Brett, M. Donowitz, R. Rao, Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 2005, 288, C223–239.
M. H. Saier, Jr., V. S. Reddy, D. G. Tamang, A. Vastermark, Nucleic Acids Res. 2014, 42, D251–258.
M. Landau, K. Herz, E. Padan, N. Ben-Tal, J. Biol. Chem. 2007, 282, 37854–37863.
E. R. Slepkov, J. K. Rainey, B. D. Sykes, L. Fliegel, Biochem. J. 2007, 401, 623–633.
M. Schushan, M. Xiang, P. Bogomiakov, E. Padan, R. Rao, N. Ben-Tal, J. Mol. Biol. 2010, 396, 1181–1196.
J. S. Chen, V. Reddy, J. H. Chen, M. A. Shlykov, W. H. Zheng, J. Cho, M. R. Yen, M. H. Saier, Jr., J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2011, 21, 83–96.
D. Taglicht, E. Padan, S. Schuldiner, J. Biol. Chem. 1993, 268, 5382–5387.
G. Speelmans, B. Poolman, T. Abee, W. N. Konings, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 7975–7979.
E. Padan, E. Bibi, I. Masahiro, T. A. Krulwich, Biochim. Biophys. Acta 2005, 1717, 67–88.
Y. Minato, A. Ghosh, W. J. Faulkner, E. J. Lind, S. Schesser Bartra, G. V. Plano, C. O. Jarrett, B. J. Hinnebusch, J. Winogrodzki, P. Dibrov, C. C. Hase, Infect. Immun. 2013, 81, 3163–3172.
M. Lescat, F. Reibel, C. Pintard, S. Dion, J. Glodt, C. Gateau, A. Launay, A. Ledda, S. Cruvellier, J. Tourret, O. Tenallion, PLOS ONE 2014, 9, 1–11.
D. Taglicht, E. Padan, S. Schuldiner, J. Biol. Chem. 1991, 266, 11289–11294.
J. Orlowski, S. Grinstein, Pflugers Arch. 2004, 447, 549–565.
L. K. Putney, S. P. Denker, D. L. Barber, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2002, 42, 527–552.
S. Wakabayashi, T. Hisamitsu, T. Pang, M. Shigekawa, J. Biol. Chem. 2003, 278, 43580–43585.
D. Alkoby, A. Rimon, M. Burdak, M. Patino-Ruiz, O. Călinescu, K. Fendler, E. Padan, PLOS 1 2014, 9(4):e93200.
Y. Gerchman, A. Rimon, M. Venturi, E. Padan, Biochemistry 2001, 40, 3403–3412.
D. Hilger, H. Jung, E. Padan, C. Wegener, K. P. Vogel, H. J. Steinhoff, G. Jeschke, Biophys. J. 2005, 89, 1328–1338.
D. Hilger, Y. Polyhach, E. Padan, H. Jung, G. Jeschke, Biophys. J. 2007, 93, 3675–3683.
K. A. Williams, U. Geldmacher-Kaufer, E. Padan, S. Schuldiner, W. Kuhlbrandt, EMBO J. 1999, 18, 3558–3563.
M. Appel, D. Hizlan, K. R. Vinothkumar, C. Ziegler, W. Kuhlbrandt, J. Mol. Biol. 2009, 386, 351–365.
E. Screpanti, E. Padan, A. Rimon, H. Michel, C. Hunte, J. Mol. Biol. 2006, 362, 192–202.
C. Hunte, E. Screpanti, M. Venturi, A. Rimon, E. Padan, H. Michel, Nature 2005, 435, 1197–1202.
C. Lee, S. Yashiro, D. L. Dotson, P. Uzdavinys, S. Iwata, M. S. Sansom, C. von Ballmoos, O. Beckstein, D. Drew, A. D. Cameron, J. Gen. Physiol. 2014, 144, 529–544.
E. M. Furrer, M. F. Ronchetti, F. Verrey, K. M. Pos, FEBS Lett. 2007, 581, 572–578.
E. Pinner, Y. Kotler, E. Padan, S. Schuldiner, J. Biol. Chem. 1993, 268, 1729–1734.
C. Lee, H.J. Kang, C. von Ballmoos, S. Newstead, P. Uzdavinys, D. L. Dotson, S. Iwata, O. Beckstein, A. D. Cameron, D. Drew, Nature 2013, 501, 573–577.
N. J. Hu, S. Iwata, A. D. Cameron, D. Drew, Nature 2011, 478, 408–411.
X. Zhou, E. J. Levin, Y. Pan, J. G. McCoy, R. Sharma, B. Kloss, R. Bruni, M. Quick, M. Zhou, Nature 2014, 505, 569–573.
D. Wöhlert, O. Yildiz, W. Kühlbrandt, eLife 2014, 3.
J. Hellmer, R. Patzold, C. Zeilinger, FEBS Lett. 2002, 527, 245–249.
J. Hellmer, A. Teubner, C. Zeilinger, FEBS Lett. 2003, 542, 32–36.
W. Jones, J. Leigh, F. Mayer, C. Woese, R. Wolfe, Arch. Microbiol. 1983, 136, 254–261
R. K. Thauer, A. K. Kaster, H. Seedorf, W. Buckel, R. Hedderich, Nature Rev. Microbiol. 2008, 6, 579–591.
C. Paulino, D. Wéhlert, E. Kapotova, O. Yildiz, W. Kühlbrandt, eLife 2014, 3.
E. Padan, D. Zilberstein, H. Rottenberg, Eur. J. Biochem. 1976, 63, 533–541.
E. Padan, Trends Biochem. Sci. 2008, 33, 435–443.
M. Schushan, A. Rimon, T. Haliloglu, L. R. Forrest, E. Padan, N. Ben-Tal, J. Biol. Chem. 2012, 287, 18249–18261.
L. Kozachkov, K. Herz, E. Padan, Biochemistry 2007, 46, 2419–3240.
K. A. Williams, Nature 2000, 403, 112–115.
C. Paulino, W. Kühlbrandt, eLife 2014, 3:e01412.
Y. Shi, Annu. Rev. Biophys. 2013, 42, 51–72.
E. Padan, L. Kozachkov, K. Herz, A. Rimon, J. Exp. Biol. 2009, 212, 1593–1603.
H. Krishnamurthy, C. L. Piscitelli, E. Gouaux, Nature 2009, 459, 347–355.
O. Boudker, G. Verdon, Trends Pharmacol. Sci. 2010, 31, 418–426.
L. R. Forrest, R. Kramer, C. Ziegler, Biochim. Biophys. Acta 2011, 1807, 167–188.
L. R. Forrest, Science 2013, 339, 399–401.
K. R. Vinothkumar, S. Raunser, H. Jung, W. Kuhlbrandt, J. Biol. Chem. 2006, 281, 4795–4801.
P. Goswami, C. Paulino, D. Hizlan, J. Vonck, O. Yildiz, W. Kuhlbrandt, EMBO J. 2011, 30, 439–449.
A. Rimon, T. Tzubery, E. Padan, J. Biol. Chem. 2007, 282, 26810–26821.
E. Padan, Bioch. Biophys. Acta 2014, 1837, 1047–1062.
E. Screpanti, C. Hunte, J. Struct. Biol. 2007, 159, 261–267.
A. Yamashita, S. K. Singh, T. Kawate, Y. Jin, E. Gouaux, Nature 2005, 437, 215–223.
M. Maes, A. Rimon, L. Kozachkov-Magrisso, A. Friedler, E. Padan, J. Biol. Chem. 2012, 287, 38150–38157.
O. Jardetzky, Prog. Biophys. Mol. Biol. 1996, 65, 171–219.
N. Kuwabara, H. Inoue, Y. Tsuboi, N. Nakamura, H. Kanazawa, J. Biol. Chem. 2004, 279, 40567–40575.
I. T. Arkin, H. Xu, M. O. Jensen, E. Arbely, E. R. Bennett, K. J. Bowers, E. Chow, R. O. Dror, M. P. Eastwood, R. Flitman-Tene, B. A. Gregersen, J. L. Klepeis, I. Kolossvary, Y. Shan, D. E. Shaw, Science 2007, 317, 799–803.
O. Boudker, R. M. Ryan, D. Yernool, K. Shimamoto, E. Gouaux, Nature 2007, 445, 387–393.
Z. Tao, A. Gameiro, C. Grewer, Biochemistry 2008, 47, 12923–12930.
V. Villeret, S. Huang, H. J. Fromm, W. N. Lipscomb, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 8916–8920.
B. Roux, S. Berneche, B. Egwolf, B. Lev, S. Y. Noskov, C. N. Rowley, H. Yu, J. Gen. Physiol. 2011, 137, 415–426.
E. B. Goldberg, T. Arbel, J. Chen, R. Karpel, G. A. Mackie, S. Schuldiner, E. Padan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1987, 84, 2615–2619.
D. Zuber, R. Krause, M. Venturi, E. Padan, E. Bamberg, K. Fendler, Biochim. Biophys. Acta 2005, 1709, 240–250.
T. Mager, A. Rimon, E. Padan, K. Fendler, J. Biol. Chem. 2011, 286, 23570–23581.
I. Smirnova, V. Kasho, J. Sugihara, H. R. Kaback, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 8876–8881.
M. H. Akabas, C. Kaufmann, P. Archdeacon, A. Karlin, Neuron 1994, 13, 919–927.
M. H. Akabas, D. A. Stauffer, M. Xu, A. Karlin, Science 1992, 258, 307–310.
L. Guan, H. R. Kaback, Nat. Protoc. 2007, 2, 2012–2017.
Y. Olami, A. Rimon, Y. Gerchman, A. Rothman, E. Padan, J. Biol. Chem. 1997, 272, 1761–1768.
K. Herz, A. Rimon, E. Olkhova, L. Kozachkov, E. Padan, J. Biol. Chem., 285, 2211–2220.
A. Rimon, L. Kozachkov-Magrisso, E. Padan, Biochemistry 2012, 51, 9560–9569.
M. Diab, A. Rimon, T. Tzubery, E. Padan, J. Mol. Biol. 2011, 413, 604–614.
T. Tzubery, A. Rimon, E. Padan, J. Biol. Chem. 2008, 283, 15975–15987.
L. Galili, K. Herz, O. Dym, E. Padan, J. Biol. Chem. 2004, 279, 23104–23113.
Y. Gerchman, A. Rimon, E. Padan, J. Biol. Chem. 1999, 274, 24617–24624.
M. Venturi, A. Rimon, Y. Gerchman, C. Hunte, E. Padan, H. Michel, J. Biol. Chem. 2000, 275, 4734–4742.
T. Tzubery, A. Rimon, E. Padan, J. Biol. Chem. 2004, 279, 3265–3272.
A. Rothman, Ph.D. Thesis, Hebrew University of Jerusalem 1997.
L. Kozachkov, E. Padan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 15769–15774.
L. Kozachkov, E. Padan, Mol. Mem. Biol. 2012, 30, 90–100.
E. Olkhova, C. Hunte, E. Screpanti, E. Padan, H. Michel, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 2629–2634.
E. Olkhova, E. Padan, H. Michel, Biophys. J. 2007, 92, 3784–3791.
Y. Zhao, D. Terry, L. Shi, H. Weinstein, S. C. Blanchard, J. A. Javitch, Nature 2010, 465, 188–193.
N. Akyuz, R. B. Altman, S. C. Blanchard, O. Boudker, Nature 2013, 502, 114–118.
N. Reyes, S. Oh, O. Boudker, Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 634–640.
I. Hanelt, D. Wunnicke, E. Bordignon, H. J. Steinhoff, D. J. Slotboom, Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 210–214.
N. Reyes, C. Ginter, O. Boudker, Nature 2009, 462, 880–885.
P. Schulz, J. J. Garcia-Celma, K. Fendler, Methods 2008, 46, 97–103.
L. R. Forrest, Y. W. Zhang, M. T. Jacobs, J. Gesmonde, L. Xie, B. H. Honig, G. Rudnick, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 10338–10343.
S. Kalayil, S. Schulze, W. Kuhlbrandt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 17296–172301.
A. Picollo, Y. Xu, N. Johner, S. Berneche, A. Accardi, Nat. Struct. Mol. Biol. 2012, 19, 525–531, S1.
P. M. McTernan, S. K. Chandrayan, C. H. Wu, B. J. Vaccaro, W. A. Lancaster, Q. Yang, D. Fu, G. L. Hura, J. A. Tainer, M. W. Adams, J. Biol. Chem. 2014, 289, 19364–19372.
G. N. Cohen, V. Barbe, D. Flament, M. Galperin, R. Heilig, O. Lecompte, O. Poch, D. Prieur, J. Querellou, R. Ripp, J. C. Thierry, J. Van der Oost, J. Weissenbach, Y. Zivanovic, P. Forterre, Mol. Microbiol. 2003, 47, 1495–1512.
T. Mager, M. Braner, B. Kubsch, L. Hatahet, D. Alkoby, A. Rimon, E. Padan, K. Fendler, J. Biol. Chem. 2013, 288, 24666–24675.
O. Calinescu, C. Paulino, W. Kuhlbrandt, K. Fendler, J. Biol. Chem. 2014, 289, 13168–13176.
O. Calinescu, C. Paulino, W. Kuhlbrandt, K. Fendler, J. Biol. Chem. 2014, 289, 13168–13176.
Y. Sonoda, S. Newstead, N. J. Hu, Y. Alguel, E. Nji, K. Beis, S. Yashiro, C. Lee, J. Leung, A. D. Cameron, B. Byrne, S. Iwata, D. Drew, Structure 2011, 19, 17–25.
J. Orlowski, S. Grinstein, Compr. Physiol. 2011, 1, 2083–2100.
M. Donowitz, C. Ming Tse, D. Fuster, Mol. Aspects Med. 2013, 34, 236–251.
D. G. Fuster, R. T. Alexander, Pflugers Arch. 2014, 466, 61–76.
S. Wakabayashi, T. Hisamitsu, T. Y. Nakamura, J. Mol. Cell. Cardiol. 2013, 61, 68–76.
S. H. Lee, T. Kim, E. S. Park, S. Yang, D. Jeong, Y. Choi, J. Rho, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008, 369, 320–326.
K. C. Kondapalli, H. Prasad, R. Rao, Front. Cell. Neurosci. 2014, 8, 172.
T. Ikeda, B. Schmitt, J. Pouyssegur, S. Wakabayashi, M. Shigekawa, J. Biochem. 1997, 121, 295–303.
R. T. Alexander, L. Fliegel, Biochem. Cell Biol. (= Biochimie et Biologie Cellulaire) 2011, 89, 85–86.
P. Fafournoux, J. Noel, J. Pouyssegur, J. Biol. Chem. 1994, 269, 2589–2596.
P. S. Aronson, Annu. Rev. Physiol. 1985, 47, 545–560.
S. A. Levine, M. H. Montrose, C. M. Tse, M. Donowitz, J. Biol. Chem. 1993, 268, 25527–25535.
R. Chambrey, P. L. St John, D. Eladari, F. Quentin, D. G. Warnock, D. R. Abrahamson, R. A. Podevin, M. Paillard, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2001, 281, F707–717.
C. Bookstein, M. W. Musch, A. DePaoli, Y. Xie, K. Rabenau, M. Villereal, M. C. Rao, E. B. Chang, Am. J. Physiol. 1996, 271, C1629–1638.
S. Wakabayashi, T. Ikeda, T. Iwamoto, J. Pouyssegur, M. Shigekawa, Biochemistry 1997, 36, 12854–12861.
I. A. Bobulescu, O. W. Moe, Pflugers Arch. 2009, 458, 5–21.
D. Rotin, O. Staub, Pflugers Arch. 2011, 461, 1–21.
A. Simonin, D. Fuster, J. Biol. Chem. 2010, 285, 38293–38303.
S. Wakabayashi, M. Shigekawa, J. Pouyssegur, Physiol. Rev. 1997, 77, 51–74.
C. Sardet, A. Franchi, J. Pouyssegur, Cell 1989, 56, 271–280.
L. Counillon, J. Pouyssegur, J. Biol. Chem. 2000, 275, 1–4.
G. Kemp, H. Young, L. Fliegel, Channels 2008, 2, 329–336.
B. L. Lee, B. D. Sykes, L. Fliegel, J. Mol. Cell. Cardiol. 2013, 61, 60–7.
P. S. Aronson, J. Nee, M. A. Suhm, Nature 1982, 299, 161–163.
S. F. Pedersen, M. E. O’Donnell, S. E. Anderson, P. M. Cala, Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2006, 291, R1–25.
S. Grinstein, J. D. Goetz, A. Rothstein, J. Gen. Physiol. 1984, 84, 565–584.
D. Fuster, O. W. Moe, D. W. Hilgemann, J. Gen. Physiol. 2008, 132, 465–480.
J. Peti-Peterdi, R. Chambrey, Z. Bebok, D. Biemesderfer, P. L. St John, D. R. Abrahamson, D. G. Warnock, P. D. Bell, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2000, 278, F452–463.
D. Biemesderfer, R. F. Reilly, M. Exner, P. Igarashi, P. S. Aronson, Am. J. Physiol. 1992, 263, F833–840.
S. Grinstein, M. Woodside, T. K. Waddell, G. P. Downey, J. Orlowski, J. Pouyssegur, D. C. Wong, J. K. Foskett, EMBO J. 1993, 12, 5209–5218.
K. Petrecca, R. Atanasiu, S. Grinstein, J. Orlowski, A. Shrier, Am. J. Physiol. 1999, 276, H709–717.
S. P. Denker, D. L. Barber, J. Cell. Biol. 2002, 159, 1087–1096.
J. Pouyssegur, A. Franchi, G. L’Allemain, S. Paris, FEBS Lett. 1985, 190, 115–119.
S. Grinstein, D. Rotin, M. J. Mason, Biochim Biophys Acta 1989, 988, 73–97.
S. Engelhardt, L. Hein, U. Keller, K. Klambt, M. J. Lohse, Circulation Res. 2002, 90, 814–819.
D. G. Allen, X. H. Xiao, Cardiovasc. Res. 2003, 57, 934–941.
V. N. Phan, M. Kusuhara, P. A. Lucchesi, B.C. Berk, Hypertension 1997, 29, 1265–1272.
S. Wakabayashi, P. Fafournoux, C. Sardet, J. Pouyssegur, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1992, 89, 2424–2428.
L. Counillon, J. Pouyssegur, R. A. Reithmeier, Biochemistry 1994, 33, 10463–10469.
R. S. Haworth, O. Frohlich, L. Fliegel, Biochem. J. 1993, 289, 637–640.
S. Wakabayashi, T. Pang, X. Su, M. Shigekawa, J. Biol. Chem. 2000, 275, 7942–7949.
L. D. Shrode, B. S. Gan, S. J. D’Souza, J. Orlowski, S. Grinstein, Am. J. Physiol. 1998, 275, C431–439.
E. B. Nygaard, J. O. Lagerstedt, G. Bjerre, B. Shi, M. Budamagunta, K. A. Poulsen, S. Meinild, R. R. Rigor, J. C. Voss, P. M. Cala, S. F. Pedersen, J. Biol. Chem. 2011, 286, 634–648.
M. Schushan, M. Landau, E. Padan, N. Ben-Tal, J. Biol. Chem. 2011, 286, le9; author reply Ie10.
E. Miyazaki, M. Sakaguchi, S. Wakabayashi, M. Shigekawa, K. Mihara, J. Biol. Chem. 2001, 276, 49221–49227.
N. Touret, P. Poujeol, L. Counillon, Biochemistry 2001, 40, 5095–5101.
S. Wakabayashi, T. Hisamitsu, T. Pang, M. Shigekawa, J. Biol. Chem. 2003, 278, 11828–11835.
L. Fliegel, R. S. Haworth, J. R. Dyck, Biochem. J. 1993, 289, 101–107.
T. Hisamitsu, T. Pang, M. Shigekawa, S. Wakabayashi, Biochemistry 2004, 43, 11135–11143.
K. Moncoq, G. Kemp, X. Li, L. Fliegel, H. S. Young, J. Biol. Chem. 2008, 283, 4145–4154.
T. Hisamitsu, Y. Ben Ammar, T. Y. Nakamura, S. Wakabayashi, Biochemistry 2006, 45, 13346–13355.
M. Mishima, S. Wakabayashi, C. Kojima, J. Biol. Chem. 2007, 282, 2741–2751.
Y.B. Ammar, S. Takeda, T. Hisamitsu, H. Mori, S. Wakabayashi, EMBO J. 2006, 25, 2315–2325.
S. Koster, T. Pavkov-Keller, W. Kuhlbrandt, O. Yildiz, J. Biol. Chem. 2011, 286, 40954–40961.
B. L. Lee, B. D. Sykes, L. Fliegel, Biochem. Cell Biol. (= Biochimie et Biologie Cellulaire) 2011, 89, 189–199.
J. F. Hunt, T. N. Earnest, O. Bousche, K. Kalghatgi, K. Reilly, C. Horvath, K. J. Rothschild, D. M. Engelman, Biochemistry 1997, 36, 15156–15176.
C. Alves, B. L. Lee, B. D. Sykes, L. Fliegel, Biochemistry 2014, 53, 3658–3670.
Y. Ben Ammar, S. Takeda, M. Sugawara, M. Miyano, H. Mori, S. Wakabayashi, Acta Crystallogr. Sect. F Struct. Biol. Cryst. Commun. 2005, 61, 956–958.
S. Wakabayashi, B. Bertrand, M. Shigekawa, P. Fafournoux, J. Pouyssegur, J. Biol. Chem. 1994, 269, 5583–5588.
S. Attaphitaya, K. Nehrke, J. E. Melvin, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2001, 281, C1146–1157.
A. Kapus, S. Grinstein, S. Wasan, R. Kandasamy, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 1994, 269, 23544–23552.
J. R. Casey, S. Grinstein, J. Orlowski, Nature Rev. Mol. Cell Biol. 2010, 11, 50–61.
W. H. Moolenaar, L. G. Tertoolen, S. W. de Laat, J. Biol. Chem. 1984, 259, 7563–7569.
J. Lacroix, M. Poet, C. Maehrel, L. Counillon, EMBO rep. 2004, 5, 91–96.
J. Lacroix, M. Poet, L. Huc, V. Morello, N. Djerbi, M. Ragno, M. Rissel, X. Tekpli, P. Gounon, D. Lagadic-Gossmann, L. Counillon, Biochemistry 2008, 47, 13674–13685.
T. Hisamitsu, K. Yamada, T. Y. Nakamura, S. Wakabayashi, FEBS J. 2007, 274, 4326–4335.
B. Masereel, L. Pochet, D. Laeckmann, Eur. J. Med. Chem. 2003, 38, 547–554.
L. Counillon, A. Franchi, J. Pouyssegur, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 4508–4512.
J. Orlowski, R. A. Kandasamy, J. Biol. Chem. 1996, 271, 19922–19927.
P. Dibrov, A. Rimon, J. Dzioba, A. Winogrodzki, Y. Shalitin, E. Padan, FEBS Lett. 2005, 579, 373–378.
M. Baumgartner, H. Patel, D. L. Barber, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2004, 287, C844–850.
N. Shimada-Shimizu, T. Hisamitsu, T.Y. Nakamura, N. Hirayama, S. Wakabayashi, Mol. Pharmacol. 2014, 85, 18–28.
X. Li, D. Prins, M. Michalak, L. Fliegel, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2013, 305, C1161–1169.
T. Pang, T. Hisamitsu, H. Mori, M. Shigekawa, S. Wakabayashi, Biochemistry 2004, 43, 3628–3636.
T. Y. Nakamura, Y. Iwata, Y. Arai, K. Komamura, S. Wakabayashi, Circulation Res. 2008, 103, 891–899.
T. Hisamitsu, T. Y. Nakamura, S. Wakabayashi, Mol. Cell. Biol. 2012, 32, 3265–3280.
X. Lin, D. L. Barber, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 12631–12636.
N. Shimada-Shimizu, T. Hisamitsu, T. Y. Nakamura, S. Wakabayashi, FEBS J. 2013, 280, 1430–1442.
S. J. Reshkin, A. Bellizzi, V. Albarani, L. Guerra, M. Tommasino, A. Paradiso, V. Casavola, J. Biol. Chem. 2000, 275, 5361–5369.
O. Aharonovitz, H. C. Zaun, T. Balla, J.D. York, J. Orlowski, S. Grinstein, J. Cell. Biol. 2000, 150, 213–224.
J. Tzeng, B. L. Lee, B. D. Sykes, L. Fliegel, J. Biol. Chem. 2010, 285, 36656–65.
R. T. Alexander, V. Jaumouille, T. Yeung, W. Furuya, I. Peltekova, A. Boucher, M. Zasloff, J. Orlowski, S. Grinstein, EMBO J. 2011, 30, 679–691.
C. Sardet, L. Counillon, A. Franchi, J. Pouyssegur, Science 1990, 247, 723–726.
M. Donowitz, S. Mohan, C. X. Zhu, T. E. Chen, R. Lin, B. Cha, N. C. Zachos, R. Murtazina, R. Sarker, X. Li, J. Exp. Biol. 2009, 212, 1638–1646.
K. Kurashima, F. H. Yu, A. G. Cabado, E. Z. Szabo, S. Grinstein, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 1997, 272, 28672–28679.
C. M. Tse, S. A. Levine, C. H. Yun, M. H. Montrose, P. J. Little, J. Pouyssegur, M. Donowitz, J. Biol. Chem. 1993, 268, 11917–11924.
Z. Wang, J. Orlowski, G. E. Shull, J. Biol. Chem. 1993, 268, 11925–11928.
C. M. Tse, S. A. Levine, C. H. Yun, S. Khurana, M. Donowitz, Biochemistry 1994, 33, 12954–12961.
W. A. Hoogerwerf, S. C. Tsao, O. Devuyst, S. A. Levine, C. H. Yun, J. W. Yip, M. E. Cohen, P. D. Wilson, A. J. Lazenby, C. M. Tse, M. Donowitz, Am. J. Physiol. 1996, 270, G29–41.
M. Repishti, D. L. Hogan, V. Pratha, L. Davydova, M. Donowitz, C. M. Tse, J. I. Isenberg, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2001, 281, G159–163.
R. Chambrey, J. M. Achard, D. G. Warnock, Am. J. Physiol. 1997, 272, C90–98.
R. Chambrey, D. G. Warnock, R. A. Podevin, P. Bruneval, C. Mandet, M. F. Belair, J. Bariety, M. Paillard, Am. J. Physiol. 1998, 275, F379–386.
H. Xu, J. Li, R. Chen, B. Zhang, C. Wang, N. King, H. Chen, F. K. Ghishan, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2011, 300, G647–653.
M. L. Miller, A. Andringa, P. J. Schultheis, G. E. Shull, J. Biomed. Biotechnol. 2011, 2011, 510827.
J. Orlowski, R. A. Kandasamy, G. E. Shull, J. Biol. Chem. 1992, 267, 9331–9339.
A. J. Janecki, M. H. Montrose, P. Zimniak, A. Zweibaum, C. M. Tse, S. Khurana, M. Donowitz, J. Biol. Chem. 1998, 273, 8790–8798.
C. W. Chow, S. Khurana, M. Woodside, S. Grinstein, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 1999, 274, 37551–37558.
J. Orlowski, J. Biol. Chem. 1993, 268, 16369–16377.
N. C. Zachos, M. Tse, M. Donowitz, Annu. Rev. Physiol. 2005, 67, 411–443.
P. Jacob, H. Rossmann, G. Lamprecht, A. Kretz, C. Neff, E. Lin-Wu, M. Gregor, D. A. Groneberg, J. Kere, U. Seidler, Gastroenterology 2002, 122, 709–724.
J. R. Turner, E. D. Black, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2001, 281, C1533–1541.
R. Lin, R. Murtazina, B. Cha, M. Chakraborty, R. Sarker, T. E. Chen, Z. Lin, B. M. Hogema, H. R. de Jonge, U. Seidler, J. R. Turner, X. Li, O. Kovbasnjuk, M. Donowitz, Gastroenterology 2011, 140, 560–571.
M. Wiemann, J. R. Schwark, U. Bonnet, H. W. Jansen, S. Grinstein, R. E. Baker, H. J. Lang, K. Wirth, D. Bingmann, Pflugers Arch. 1999, 438, 255–262.
S. D’Souza, A. Garcia-Cabado, F. Yu, K. Teter, G. Lukacs, K. Skorecki, H. P. Moore, J. Orlowski, S. Grinstein, J. Biol. Chem. 1998, 273, 2035–2043.
K. Szaszi, A. Paulsen, E. Z. Szabo, M. Numata, S. Grinstein, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 2002, 277, 42623–42632.
M. Gekle, K. Drumm, S. Mildenberger, R. Freudinger, B. Gassner, S. Silbernagl, J. Physiol. 1999, 520 Pt 3, 709–721.
O. A. Weisz, Int. Rev. Cytol. 2003, 226, 259–319.
M. Gekle, K. Volker, S. Mildenberger, R. Freudinger, G. E. Shull, M. Wiemann, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2004, 287, F469–473.
M. Donowitz, X. Li, Physiol. Rev. 2007, 87, 825–872.
M. Sotak, L. Polidarova, J. Musilkova, M. Hock, A. Sumova, J. Pacha, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2011, 301, G1066–1074.
I. A. Bobulescu, O. W. Moe, Seminars in Nephrology 2006, 26, 334–344.
X. Li, T. Galli, S. Leu, J. B. Wade, E. J. Weinman, G. Leung, A. Cheong, D. Louvard, M. Donowitz, J. Physiol. 2001, 537, 537–552.
N. C. Zachos, O. Kovbasnjuk, M. Donowitz, Ann. NY Acad. Sci. 2009, 1165, 240–248.
X. Zhu, B. Cha, N. C. Zachos, R. Sarker, M. Chakraborty, T. E. Chen, O. Kovbasnjuk, M. Donowitz, J. Biol. Chem. 2011, 286, 34486–34496.
P. He, H. Zhang, C. C. Yun, J. Biol. Chem. 2008, 283, 33544–33553.
B. Cha, M. Tse, C. Yun, O. Kovbasnjuk, S. Mohan, A. Hubbard, M. Arpin, M. Donowitz, Mol. Biol. Cell 2006, 17, 2661–2673.
J. S. Lee, Y. M. Lee, J. Y. Kim, H. W. Park, S. Grinstein, J. Orlowski, E. Kim, K. H. Kim, M. G. Lee, J. Biol. Chem. 2010, 285, 8104–8113.
A. C. Girardi, B. C. Degray, T. Nagy, D. Biemesderfer, P. S. Aronson, J. Biol. Chem. 2001, 276, 46671–46677.
R. T. Alexander, A. Malevanets, A. M. Durkan, H. S. Kocinsky, P. S. Aronson, J. Orlowski, S. Grinstein, J. Biol. Chem. 2007, 282, 7376–7384.
H. Hayashi, K. Szaszi, N. Coady-Osberg, W. Furuya, A.P. Bretscher, J. Orlowski, S. Grinstein, J. Gen. Physiol. 2004, 123, 491–504.
V. Babich, K. Vadnagara, F. Di Sole, FASEB J. 2013, 27, 4646–4658.
S. Bourgeois, L. V. Meer, B. Wootla, M. Bloch-Faure, R. Chambrey, G. E. Shull, L. R. Gawenis, P. Houillier, J. Clin. Invest. 2010, 120, 1895–1904.
L. R. Gawenis, J. M. Greeb, V. Prasad, C. Grisham, L. P. Sanford, T. Doetschman, A. Andringa, M. L. Miller, G. E. Shull, J. Biol. Chem. 2005, 280, 12781–12789.
C. A. Klanke, Y. R. Su, D. F. Callen, Z. Wang, P. Meneton, N. Baird, R. A. Kandasamy, J. Orlowski, B. E. Otterud, M. Leppert, G. E. Shull, A. G. Menton, Genomics 1995, 25, 615–622.
S. Attaphitaya, K. Park, J. E. Melvin, J. Biol. Chem. 1999, 274, 4383–4388.
N. R. Baird, J. Orlowski, E. Z. Szabo, H. C. Zaun, P. J. Schultheis, A. G. Menon, G. E. Shull, J. Biol. Chem. 1999, 274, 4377–4382.
V. Lukashova, E. Z. Szabo, T. Jinadasa, A. Mokhov, D. W. Litchfield, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 2011, 286, 11456–11468.
E. Z. Szabo, M. Numata, V. Lukashova, P. Iannuzzi, J. Orlowski, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 2790–2795.
G. H. Diering, J. Church, M. Numata, J. Biol. Chem. 2009, 284, 13892–13903.
I. Onishi, P. J. Lin, G. H. Diering, W. P. Williams, M. Numata, Cell. Signal. 2007, 19, 194–203.
G. H. Diering, F. Mills, S. X. Bamji, M. Numata, Mol. Biol. Cell 2011, 22, 2246–2257.
T. Jinadasa, E. Z. Szabo, M. Numata, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 2014, 289, 20879–20897.
E. Z. Szabo, M. Numata, G. E. Shull, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 2000, 275, 6302–6307.
M. Numata, J. Orlowski, J. Biol. Chem. 2001, 276, 17387–17394.
R. Nass, K. W. Cunningham, R. Rao, J. Biol. Chem. 1997, 272, 26145–26152.
C. L. Brett, D. N. Tukaye, S. Mukherjee, R. Rao, Mol. Biol. Cell 2005, 16, 1396–1405.
L. M. Kallay, C. L. Brett, D. N. Tukaye, M. A. Wemmer, A. Chyou, G. Odorizzi, R. Rao, J. Biol. Chem. 2011, 286, 44067–44077.
R. Ohgaki, S. C. van Ijzendoorn, M. Matsushita, D. Hoekstra, H. Kanazawa, Biochemistry 2011, 50, 443–450.
N. Demaurex, News Physiol. Sci. 2002, 17, 1–5.
E. Wang, P. S. Brown, B. Aroeti, S. J. Chapin, K. E. Mostov, K. W. Dunn, Traffic 2000, 1, 480–493.
B. E. Steinberg, K. K. Huynh, A. Brodovitch, S. Jabs, T. Stauber, T. J. Jentsch, S. Grinstein, J. Cell. Biol. 2010, 189, 1171–1186.
N. Nakamura, S. Tanaka, Y. Teko, K. Mitsui, H. Kanazawa, J. Biol. Chem. 2005, 280, 1561–1572.
C. L. Brett, Y. Wei, M. Donowitz, R. Rao, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2002, 282, C1031–1041.
K. C. Kondapalli, A. Hack, M. Schushan, M. Landau, N. Ben-Tal, R. Rao, Nat. Commun. 2013, 4, 2510.
Q. Ouyang, S. B. Lizarraga, M. Schmidt, U. Yang, J. Gong, D. Ellisor, J. A. Kauer, E. M. Morrow, Neuron 2013, 80, 97–112.
C. Deisl, A. Simonin, M. Anderegg, G. Albano, G. Kovacs, D. Ackermann, H. Moch, W. Dolci, B. Thorens, M. A. Hediger, D. G. Fuster, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 10004–10009.
G. D. Gilfillan, K. K. Selmer, I. Roxrud, R. Smith, M. Kyllerman, K. Eiklid, M. Kroken, M. Mattingsdal, T. Egeland, H. Stenmark, H. Sjoholm, A. Server, L. Samuelsson, A. Christianson, P. Tarpey, A. Whibley, M. R. Stratton, P. A. Futreal, J. Teague, S. Edkins, J. Gecz, G. Turner, F. L. Raymond, C. Schwartz, R. E. Stevenson, D. E. Undlien, P. Stromme, Am. J. Hum. Genet. 2008, 82, 1003–1010.
I. Roxrud, C. Raiborg, G. D. Gilfillan, P. Stromme, H. Stenmark, Exp. Cell Res. 2009, 315, 3014–3027.
L. Liu, P. H. Schlesinger, N. M. Slack, P. A. Friedman, H. C. Blair, J. Cell. Physiol. 2011, 226, 1702–1712.
J. K. Hill, C. L. Brett, A. Chyou, L. M. Kallay, M. Sakaguchi, R. Rao, P. G. Gillespie, J. Neurosci. 2006, 26, 9944–9955.
N. C. Rockwell, R. S. Fuller, J. Biol. Chem. 2002, 277, 17531–17537.
R. Ohgaki, N. Fukura, M. Matsushita, K. Mitsui, H. Kanazawa, J. Biol. Chem. 2008, 283, 4417–4429.
R. Ohgaki, M. Matsushita, H. Kanazawa, S. Ogihara, D. Hoekstra, S. C. van Ijzendoorn, Mol. Biol. Cell 2010, 21, 1293–1304.
P. J. Lin, W. P. Williams, Y. Luu, R. S. Molday, J. Orlowski, M. Numata, J. Cell Sci. 2005, 118, 1885–1897.
T. Kagami, S. Chen, P. Memar, M. Choi, L. J. Foster, M. Numata, Mol. Membr. Biol. 2008, 25, 436–447.
S. Goyal, G. Vanden Heuvel, P. S. Aronson, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2003, 284, F467–473.
J. Zhang, I. A. Bobulescu, S. Goyal, P. S. Aronson, M. G. Baum, O. W. Moe, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2007, 293, F761–766.
S. Goyal, S. Mentone, P. S. Aronson, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2005, 288, F530–538.
W. Kang’ethe, K. G. Aimanova, A. K. Pullikuth, S. S. Gill, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2007, 292, F1501–1512.
H. Xu, H. Chen, J. Dong, R. Lynch, F. K. Ghishan, Cell. Physiol. Biochem. 2008, 21, 109–116.
J. Y. Choi, M. Shah, M. G. Lee, P. J. Schultheis, G. E. Shull, S. Muallem, M. Baum, The J. Clin. Invest. 2000, 105, 1141–1146.
H. Xu, B. Zhang, J. Li, H. Chen, C. Wang, F. K. Ghishan, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2010, 299, G921–927.
J. Gattineni, D. Sas, A. Dagan, V. Dwarakanath, M. Baum, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2008, 294, F198–204.
A. M. Becker, J. Zhang, S. Goyal, V. Dwarakanath, P. S. Aronson, O. W. Moe, M. Baum, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2007, 293, F255–2561.
S. P. Lawrence, N. A. Bright, J. P. Luzio, K. Bowers, Mol. Biol. Cell 2010, 21, 3540–3551.
G. Ye, C. Chen, D. Han, X. Xiong, Y. Kong, B. Wan, L. Yu, Mol. Biol. Reports 2006, 33, 175–180.
J. P. Day, S. Wan, A. K. Allan, L. Kean, S. A. Davies, J. V. Gray, J. A. Dow, J. Cell Sci. 2008, 121, 2612–2619.
V. R. Chintapalli, J. Wang, P. Herzyk, S. A. Davies, J. A. Dow, BMC Genomics 2013, 14, 518.
H. Wieczorek, D. Brown, S. Grinstein, J. Ehrenfeld, W. R. Harvey, Bioessays 1999, 21, 637–648.
D. G. Fuster, J. Zhang, M. Shi, I. A. Bobulescu, S. Andersson, O. W. Moe, J. Am. Soc. Nephrol. 2008, 19, 1547–1556.
W. Hofstetter, M. Siegrist, A. Simonin, O. Bonny, D. G. Fuster, Bone 2010, 47, 331–40.
M. Xiang, M. Feng, S. Muend, R. Rao, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 18677–18681.
X. Huang, L. R. Morse, Y. Xu, J. Zahradka, H. Sychrova, P. Stashenko, F. Fan, R. A. Battaglino, Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 1241–1247.
K. C. Kondapalli, L. M. Kallay, M. Muszelik, R. Rao, J. Biol. Chem. 2012, 287, 36239–36250.
A. D. Martins, R. L. Bernardino, A. Neuhaus-Oliveira, M. Sousa, R. Sa, M. G. Alves, P. F. Oliveira, Biol. Reprod. 2014, 91, 11.
D. Wang, S. M. King, T. A. Quill, L. K. Doolittle, D. L. Garbers, Nature Cell Biol. 2003, 5, 1117–1122.
D. Wang, J. Hu, I. A. Bobulescu, T. A. Quill, P. McLeroy, O. W. Moe, D. L. Garbers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 9325–9330.
G. R. Abecasis, D. Altshuler, A. Auton, L. D. Brooks, R. M. Durbin, R. A. Gibbs, M. E. Hurles, G. A. McVean, Nature 2010, 467, 1061–1073.
G. A. Cox, C. M. Lutz, C. L. Yang, D. Biemesderfer, R. T. Bronson, A. Fu, P. S. Aronson, J. L. Noebels, W. N. Frankel, Cell 1997, 91, 139–148.
S. M. Bell, C. M. Schreiner, P. J. Schultheis, M. L. Miller, R. L. Evans, C. V. Vorhees, G. E. Shull, W. J. Scott, Am. J. Physiol. 1999, 276, C788–795.
X. Q. Gu, H. Yao, G. G. Haddad, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2001, 281, C496–503.
Y. Xia, P. Zhao, J. Xue, X. Q. Gu, X. Sun, H. Yao, G. G. Haddad, J. Neurophysiol. 2003, 89, 229–236.
H. Yao, E. Ma, X. Q. Gu, G. G. Haddad, J. Clin. Invest. 1999, 104, 637–645.
M. Karmazyn, X. T. Gan, R. A. Humphreys, H. Yoshida, K. Kusumoto, Circ. Res. 1999, 85, 777–786.
M. Avkiran, G. Gross, M. Karmazyn, H. Klein, E. Murphy, K. Ytrehus, Cardiovasc. Res. 2001, 50, 162–166.
H. Clements-Jewery, F. J. Sutherland, M. C. Allen, W. R. Tracey, M. Avkiran, Brit. J. Pharmacol. 2004, 142, 57–66.
Y. Wang, J. W. Meyer, M. Ashraf, G. E. Shull, Circ. Res. 2003, 93, 776–782.
A. R. Cook, S. C. Bardswell, S. Pretheshan, K. Dighe, G. S. Kanaganayagam, R. I. Jabr, S. Merkle, M. S. Marber, S. Engelhardt, M. Avkiran, J. Mol. Cell. Cardiol. 2009, 46, 225–233.
M. Karmazyn, Am. J. Physiol. 1988, 255, H608–615.
M. Lazdunski, C. Frelin, P. Vigne, J. Mol. Cell. Cardiol. 1985, 17, 1029–1042.
N. G. Perez, B. V. Alvarez, M. C. Camilion de Hurtado, H. E. Cingolani, Circ. Res. 1995, 77, 1192–1200.
A. Darmellah, D. Baetz, F. Prunier, S. Tamareille, C. Rucker-Martin, D. Feuvray, Diabetologia 2007, 50, 1335–1344.
A. Kilic, A. Velic, L. J. De Windt, L. Fabritz, M. Voss, D. Mitko, M. Zwiener, H. A. Baba, M. van Eickels, E. Schlatter, M. Kuhn, Circulation 2005, 112, 2307–2317.
S. Aker, A. K. Snabaitis, I. Konietzka, A. Van De Sand, K. Bongler, M. Avkiran, G. Heusch, R. Schulz, Cardiovasc. Res. 2004, 63, 273–282.
R. L. White, J. E. Doeller, V. K. Verselis, B. A. Wittenberg, J. Gen. Physiol. 1990, 95, 1061–1075.
L. Xu, G. Mann, G. Meissner, Circ. Res. 1996, 79, 1100–1109.
A. B. Norholm, R. Hendus-Altenburger, G. Bjerre, M. Kjaergaard, S. F. Pedersen, B. B. Kragelund, Biochemistry 2011, 50, 3469–3480.
F. Mraiche, T. Oka, X. T. Gan, M. Karmazyn, L. Fliegel, Basic Res. Cardiol. 2011, 106, 603–616.
L. Fliegel, J. Mol. Cell. Cardiol. 2008, 44, 228–237.
E. Murphy, D. G. Allen, J. Mol. Cell. Cardiol. 2009, 46, 137–141.
M. Klein, P. Seeger, B. Schuricht, S. L. Alper, A. Schwab, J. Gen. Physiol. 2000, 115, 599–608.
A. Lagana, J. Vadnais, P. U. Le, T. N. Nguyen, R. Laprade, I. R. Nabi, J. Noel, J. Cell Sci. 2000, 113, 3649–3662.
L. Schneider, C. M. Stock, P. Dieterich, B. H. Jensen, L. B. Pedersen, P. Satir, A. Schwab, S. T. Christensen, S. F. Pedersen, J. Cell. Biol. 2009, 185, 163–176.
H. Hayashi, O. Aharonovitz, R. T. Alexander, N. Touret, W. Furuya, J. Orlowski, S. Grinstein, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2008, 294, C526–534.
S. R. Amith, L. Fliegel, Cancer Res. 2013, 73, 1259–1264.
A. E. Lagarde, A. J. Franchi, S. Paris, J. M. Pouyssegur, J. Cell. Biochem. 1988, 36, 249–260.
S. J. Reshkin, A. Bellizzi, S. Caldeira, V. Albarani, I. Malanchi, M. Poignee, M. Alunni–Fabbroni, V. Casavola, M. Tommasino, FASEB J. 2000, 14, 2185–2197.
S. J. Reshkin, A. Bellizzi, R. A. Cardone, M. Tommasino, V. Casavola, A. Paradiso, Clin. Cancer Res. 2003, 9, 2366–2373.
I. N. Rich, D. Worthington-White, O. A. Garden, P. Musk, Blood 2000, 95, 1427–1434.
G. Busco, R.A. Cardone, M. R. Greco, A. Bellizzi, M. Colella, E. Antelmi, M. T. Mancini, M. E. Dell’Aquila, V. Casavola, A. Paradiso, S. J. Reshkin, FASEB J. 2010, 24, 3903–3915.
C. Stock, R. A. Cardone, G. Busco, H. Krahling, A. Schwab, S. J. Reshkin, Eur. J. Cell Biol. 2008, 87, 591–599.
S. Harguindey, G. Orive, J. Luis Pedraz, A. Paradiso, S. J. Reshkin, Biochim. Biophys. Acta 2005, 1756, 1–24.
A. Paradiso, R. A. Cardone, A. Bellizzi, A. Bagorda, L. Guerra, M. Tommasino, V. Casavola, S. J. Reshkin, Breast Cancer Res. 2004, 6, R616–628.
S. J. Reshkin, M. R. Greco, R. A. Cardone, Phil. Trans. R. Soc. London. Series B, Biol. Sci. 2014, 369, 20130100.
E. Boedtkjer, L. Bunch, S.F. Pedersen, Curr. Pharm. Design 2012, 18, 1345–1371.
F. Hanner, R. Chambrey, S. Bourgeois, E. Meer, I. Mucsi, L. Rosivall, G. E. Shull, J. N. Lorenz, D. Eladari, J. Peti-Peterdi, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2008, 294, F937–944.
K. Park, R. L. Evans, G. E. Watson, K. Nehrke, L. Richardson, S. M. Bell, P. J. Schultheis, A. R. Hand, G. E. Shull, J. E. Melvin, J. Biol. Chem. 2001, 276, 27042–27050.
O. Bachmann, B. Riederer, H. Rossmann, S. Groos, P. J. Schultheis, G. E. Shull, M. Gregor, M. P. Manns, U. Seidler, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2004, 287, G125–133.
L. R. Gawenis, X. Stien, G. E. Shull, P. J. Schultheis, A. L. Woo, N. M. Walker, L. L. Clarke, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2002, 282, G776–784.
P. Hua, H. Xu, J. K. Uno, M. A. Lipko, J. Dong, P. R. Kiela, F. K. Ghishan, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2007, 293, G146–153.
C. Ledoussal, J. N. Lorenz, M. L. Nieman, M. Soleimani, P. J. Schultheis, G. E. Shull, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2001, 281, F718–727.
J.N. Lorenz, I. Dostanic-Larson, G. E. Shull, J. B. Lingrel, J. Am. Soc. Nephrol. 2006, 17, 2457–2463.
P. J. Schultheis, L. L. Clarke, P. Meneton, M. Harline, G. P. Boivin, G. Stemmermann, J. J. Duffy, T. Doetschman, M. L. Miller, G. E. Shull, J. Clin. Invest. 1998, 101, 1243–1253.
M. Hatch, R. W. Freel, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2008, 295, G348–356.
T. Muller, C. Wijmenga, A. D. Phillips, A. Janecke, R. H. Houwen, H. Fischer, H. Ellemunter, M. Fruhwirth, F. Offner, S. Hofer, W. Muller, I. W. Booth, P. Heinz-Erian, Gastroenterology 2000, 119, 1506–1513.
H. C. Li, Z. Du, S. Barone, I. Rubera, A. A. McDonough, M. Tauc, K. Zahedi, T. Wang, M. Soleimani, J. Mol. Med. 2013, 91, 951–963.
P. J. Schultheis, L. L. Clarke, P. Meneton, M. L. Miller, M. Soleimani, L. R. Gawenis, T. M. Riddle, J. J. Duffy, T. Doetschman, T. Wang, G. Giebisch, P. S. Aronson, J. N. Lorenz, G. E. Shull, Nature Genetics 1998, 19, 282–285.
C. Ledoussal, A. L. Woo, M. L. Miller, G. E. Shull, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2001, 281, G1385–1396.
T. Wang, C. L. Yang, T. Abbiati, P. J. Schultheis, G. E. Shull, G. Giebisch, P. S. Aronson, Am. J. Physiol. 1999, 277, F298–302.
W. T. Noonan, A. L. Woo, M. L. Nieman, V. Prasad, P. J. Schultheis, G. E. Shull, J. N. Lorenz, Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2005, 288, R685–691.
S. Nakamura, H. Amlal, P. J. Schultheis, J. H. Galla, G. E. Shull, M. Soleimani, Am. J. Physiol. 1999, 276, F914–921.
A. L. Woo, W. T. Noonan, P. J. Schultheis, J. C. Neumann, P. A. Manning, J. N. Lorenz, G. E. Shull, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2003, 284, F1190–1198.
J. L. Kinsella, P. S. Aronson, Biochim. Biophys. Acta 1982, 689, 161–164.
W. Pan, J. Borovac, Z. Spicer, J. G. Hoenderop, R. J. Bindels, G. E. Shull, M. R. Doschak, E. Cordat, R.T. Alexander, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2012, 302, F943–956.
J. Rievaj, W. Pan, E. Cordat, R. T. Alexander, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2013, 305, G303–313.
M. R. Amin, J. Malakooti, R. Sandoval, P. K. Dudeja, K. Ramaswamy, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2006, 291, C887–896.
F. Rocha, M. W. Musch, L. Lishanskiy, C. Bookstein, K. Sugi, Y. Xie, E. B. Chang, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2001, 280, C1224–1232.
S. Sullivan, P. Alex, T. Dassopoulos, N. C. Zachos, C. Iacobuzio-Donahue, M. Donowitz, S. R. Brant, C. Cuffari, M. L. Harris, L. W. Datta, L. Conklin, Y. Chen, X. Li, Inflam. Bowel Dis. 2009, 15, 261–274.
S. Yeruva, K. Farkas, J. Hubricht, K. Rode, B. Riederer, O. Bachmann, A. Cinar, Z. Rakonczay, T. Molnar, F. Nagy, J. Wedemeyer, M. Manns, D. Raddatz, M. W. Musch, E. B. Chang, P. Hegyi, U. Seidler, Inflam. Bowel Dis. 2010, 16, 1149–1161.
I.A. Bobulescu, F. Di Sole, O. W. Moe, Curr. Opin. Nephrol. Hypertens. 2005, 14, 485–494.
C. Liu, H. Xu, B. Zhang, M. E. Johansson, J. Li, G. C. Hansson, F. K. Ghishan, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2013, 305, C121–128.
M. Baum, K. Twombley, J. Gattineni, C. Joseph, L. Wang, Q. Zhang, V. Dwarakanath, O. W. Moe, Am. J. Physiol. Renal Physiol. 2012, 303, F1495–502.
J. E. Melom, J. T. Littleton, Curr. Opin. Genet. Dev. 2011, 21, 256–261.
L. Xinhan, M. Matsushita, M. Numaza, A. Taguchi, K. Mitsui, H. Kanazawa, Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2011, 301, C1431–1444.
E. C. Deane, A. E. Ilie, S. Sizdahkhani, M. Das Gupta, J. Orlowski, R. A. McKinney, J. Neurosci. 2013, 33, 595–610.
M. E. Malo, L. Fliegel, Can. J. Physiol. Pharmacol. 2006, 84, 1081–1095.
J. Luo, D. Sun, Curr. Neurovasc. Res. 2007, 4, 205–215.
J. Y. Garbern, M. Neumann, J. Q. Trojanowski, V. M. Lee, G. Feldman, J. W. Norris, M. J. Friez, C. E. Schwartz, R. Stevenson, A. A. Sima, Brain J. Neurol. 2010, 133, 1391–1402.
Y. Takahashi, K. Hosoki, M. Matsushita, M. Funatsuka, K. Saito, H. Kanazawa, Y. Goto, S. Saitoh, Am. J. Med. Genetics. Part B, Neuropsychiatric Genetics 2011, 156B, 799–807.
Y. Yasuda, R. Hashimoto, H. Yamamori, K. Ohi, M. Fukumoto, S. Umeda-Yano, I. Mohri, A. Ito, M. Taniike, M. Takeda, Molecular Autism 2011, 2, 9.
E. M. Morrow, S. Y. Yoo, S. W. Flavell, T. K. Kim, Y. Lin, R. S. Hill, N. M. Mukaddes, S. Balkhy, G. Gascon, A. Hashmi, S. Al-Saad, J. Ware, R. M. Joseph, R. Greenblatt, D. Gleason, J. A. Ertelt, K. A. Apse, A. Bodell, J. N. Partlow, B. Barry, H. Yao, K. Markianos, R. J. Ferland, M. E. Greenberg, C. A. Walsh, Science 2008, 321, 218–223.
A. L. Christianson, R. E. Stevenson, C. H. van der Meyden, J. Pelser, F. W. Theron, P. L. van Rensburg, M. Chandler, C. E. Schwartz, J. Med. Genetics 1999, 36, 759–766.
P. Stromme, K. Dobrenis, R. V. Sillitoe, M. Gulinello, N. F. Ali, C. Davidson, M. C. Micsenyi, G. Stephney, L. Ellevog, A. Klungland, S. U. Walkley, Brain J. Neurol. 2011, 134, 3369–3383.
M. Schwede, K. Garbett, K. Mirnics, D. H. Geschwind, E. M. Morrow, Mol. Psychiatry 2014, 19, 277–279.
S. A. Meda, B. Narayanan, J. Liu, N. I. Perrone-Bizzozero, M. C. Stevens, V. D. Calhoun, D. C. Glahn, L. Shen, S. L. Risacher, A. J. Saykin, G. D. Pearlson, NeuroImage 2012, 60, 1608–1621.
L. Zhang, T. Wang, A. F. Wright, M. Suri, C. E. Schwartz, R. E. Stevenson, D. Valle, Am. J. Med. Genetics Part A 2006, 140, 349–357.
N. Milosavljevic, M. Monet, I. Lena, F. Brau, S. Lacas-Gervais, S. Feliciangeli, L. Counillon, M. Poet, Cell Rep. 2014, 7, 689–696.
M. G. de Silva, K. Elliott, H. H. Dahl, E. Fitzpatrick, S. Wilcox, M. Delatycki, R. Williamson, D. Efron, M. Lynch, S. Forrest, J. Med. Genetics 2003, 40, 733–740.
J. Lasky-Su, R. J. Anney, B. M. Neale, B. Franke, K. Zhou, J. B. Maller, A. A. Vasquez, W. Chen, P. Asherson, J. Buitelaar, T. Banaschewski, R. Ebstein, M. Gill, A. Miranda, F. Mulas, R. D. Oades, H. Roeyers, A. Rothenberger, J. Sergeant, E. Sonuga-Barke, H. C. Steinhausen, E. Taylor, M. Daly, N. Laird, C. Lange, S. V. Faraone, Am. J. Med. Genetics. Part B, Neuropsychiatric Genetics 2008, 147B, 1355–1358.
J. M. Vink, A. B. Smit, E. J. de Geus, P. Sullivan, G. Willemsen, J. J. Hottenga, J. H. Smit, W. J. Hoogendijk, F. G. Zitman, L. Peltonen, J. Kaprio, N. L. Pedersen, P. K. Magnusson, T. D. Spector, K. O. Kyvik, K.I . Morley, A. C. Heath, N. G. Martin, R. G. Westendorp, P. E. Slagboom, H. Tiemeier, A. Hofman, A. G. Uitterlinden, Y. S. Aulchenko, N. Amin, C. van Duijn, B. W. Penninx, D. I. Boomsma, Am. J. Hum. Genet. 2009, 84, 367–379.
B. Franke, B. M. Neale, S. V. Faraone, Hum. Genet. 2009, 126, 13–50.
C. A. Markunas, K. S. Quinn, A. L. Collins, M. E. Garrett, A. M. Lachiewicz, J. L. Sommer, E. Morrissey-Kane, S. H. Kollins, A. D. Anastopoulos, A. E. Ashley-Koch, Psych. Genetics 2010, 20, 73–81.
E. Mick, A. Todorov, S. Smalley, X. Hu, S. Loo, R. D. Todd, J. Biederman, D. Byrne, B. Dechairo, A. Guiney, J. McCracken, J. McGough, S. F. Nelson, A. M. Reiersen, T.E. Wilens, J. Wozniak, B. M. Neale, S. V. Faraone, J. Am. Acad. Child Adolesc. Psychiatry 2010, 49, 898–905 e3.
Y. Zhang-James, T. DasBanerjee, T. Sagvolden, F. A. Middleton, S. V. Faraone, Am. J. Med. Genetics. Part B, Neuropsychiatric Genetics 2011, 156B, 835–843.
R. A. Battaglino, L. Pham, L. R. Morse, M. Vokes, A. Sharma, P. R. Odgren, M. Yang, H. Sasaki, P. Stashenko, Bone 2008, 42, 180–192.
J. F. Charles, F. Coury, R. Sulyanto, D. Sitara, J. Wu, N. Brady, K. Tsang, K. Sigrist, D. M. Tollefsen, L. He, D. Storm, A. O. Aliprantis, Bone 2012, 51, 902–912.
M. Canessa, N. Adragna, H. S. Solomon, T. M. Connolly, D. C. Tosteson, New England J. Med. 1980, 302, 772–776.
M. Canessa, G. Zerbini, L. M. Laffel, J. Am. Soc. Nephrol. 1992, 3, S41–49.
R. Mangili, J. J. Bending, G. Scott, L. K. Li, A. Gupta, G. Viberti, New England J. Med. 1988, 318, 146–150.
C. F. Verkoelen, B. G. van der Boom, D. J. Kok, A. B. Houtsmuller, P. Visser, F. H. Schroder, J. C. Romijn, Kidney International 1999, 55, 1426–1433.
C. Deisl, G. Albano, D. G. Fuster, Curr. Opin. Nephrol. Hypertens. 2014, 23, 406–10.
P. E. MacDonald, L. Eliasson, P. Rorsman, J. Cell Sci. 2005, 118, 5911–5920.
L. Orci, F. Malaisse-Lagae, M. Ravazzola, M. Amherdt, A. E. Renold, Science 1973, 181, 561–562.
T. Kimura, Y. Kaneko, S. Yamada, H. Ishihara, T. Senda, A. Iwamatsu, I. Niki, J. Cell Sci. 2008, 121, 3092–3098.
L. Min, Y. M. Leung, A. Tomas, R. T. Watson, H. Y. Gaisano, P. A. Halban, J. E. Pessin, J. C. Hou, J. Biol. Chem. 2007, 282, 33530–33536.
D. Deng, C. Xu, P. Sun, J. Wu, C. Yan, M. Hu, N. Yan, Nature 2014,
D. Yernool, O. Boudker, Y. Jin, E. Gouaux, Nature 2004, 431, 811–818.
L. Wang, X. Feng, H. Zhao, L. An, Q. S. Qiu, PloS one 2014, 9, e104147.
P. Oelkers, L. C. Kirby, J. E. Heubi, P. A. Dawson, J. Clin. Invest. 1997, 99, 1880–1887.
W. Kramer, H. Glombik, Curr. Med. Chem. 2006, 13, 997–1016.
L. Chen, X. Yao, A. Young, J. McNulty, D. Anderson, Y. Liu, C. Nystrom, D. Croom, S. Ross, J. Collins, D. Rajpal, K. Hamlet, C. Smith, B. Gedulin, Am. J. Physiol. Endocrin. Metabolism 2012, 302, E68–76.
B. G. Bhat, S. R. Rapp, J. A. Beaudry, N. Napawan, D. N. Butteiger, K. A. Hall, C. L. Null, Y. Luo, B. T. Keller, J. Lipid Res. 2003, 44, 1614–1621.
M. C. Lewis, L. E. Brieaddy, C. Root, J. Lipid Res. 1995, 36, 1098–1105.
W. Kramer, G. Wess, Eur. J. Clin. Invest. 1996, 26, 715–732.
S. Tolle-Sander, K. A. Lentz, D. Y. Maeda, A. Coop, J. E. Polli, Mol. Pharm. 2004, 1, 40–48.
K. Herz, S. Vimont, E. Padan, P. Berche, J. Bacteriol. 2003, 185, 1236–1244.
C. T. Resch, J. L. Winogrodzki, C. T. Patterson, E. J. Lind, M. J. Quinn, P. Dibrov, C. C. Hase, Biochemistry 2010, 49, 2520–8.
E. J. Wiens, J. L. Winogrodzki, C. T. Resch, G. L. Orriss, J. Stetefeld, P. Dibrov, Mol. Cell. Biochem. 2014, 389, 51–58.
E. Padan, S. Schuldiner, J. Bioenerg. Biomembr. 1993, 25, 647–669.
L. Galili, A. Rothman, L. Kozachkov, A. Rimon, E. Padan, Biochemistry 2002, 41, 609–617.
K. R. Vinothkumar, S. H. Smits, W. Kuhlbrandt, EMBO J. 2005, 24, 2720–2729.
E. F. Pettersen, T. D. Goddard, C. C. Huang, G. S. Couch, D. M. Greenblatt, E. C. Meng, T. E. Ferrin, J. Comput. Chem. 2004, 25, 1605–12.
G. Celniker, G. Nimrod, H. Ashkenazy, F. Glaser, E. Marz, I. Mayrose, T. Pupko, N. Ben-Tal, Isr. J. Chem. 2013, DOI: 10.1002/ijch.201200096.
M. Landau, I. Mayrose, Y. Rosenberg, F. Glaser, E. Martz, T. Pupko, N. Ben-Tal, Nucleic Acids Res. 2005, 33, W299–302.
H. Ashkenazy, E. Erez, E. Martz, T. Pupko, N. Ben-Tal, Nucleic Acids Res. 2010, 38, W529–533.
Acknowledgment
EP and ML thank the DIP (DFG) (German-Israeli Project Cooperation # LA3655/1-1 MI236/5-1). EP thanks the Israel Science Foundation (grant No. 284/12). ML thanks the Alon Fellowship from the Israeli Council for Higher Education, David and Inez Mayers Career Advancement Chair in Life Sciences, the I-CORE Program of the Planning and Budgeting Committee and The Israel Science Foundation, Center of Excellence in Integrated Structural Cell Biology; Grant No 1775/12, and the Support for training and career development of researchers (Marie Curie) CIG, Seventh framework program, Single Beneficiary.
Author information
Authors and Affiliations
Corresponding author
Editor information
Editors and Affiliations
Rights and permissions
Copyright information
© 2016 Springer International Publishing Switzerland
About this chapter
Cite this chapter
Padan, E., Landau, M. (2016). Sodium-Proton (Na+/H+) Antiporters: Properties and Roles in Health and Disease. In: Sigel, A., Sigel, H., Sigel, R. (eds) The Alkali Metal Ions: Their Role for Life. Metal Ions in Life Sciences, vol 16. Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-319-21756-7_12
Download citation
DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-319-21756-7_12
Publisher Name: Springer, Cham
Print ISBN: 978-3-319-21755-0
Online ISBN: 978-3-319-21756-7
eBook Packages: Biomedical and Life SciencesBiomedical and Life Sciences (R0)