Skip to main content

Advertisement

Log in

What Can Restoration Do for Bee Communities? An Example in the Atlantic Rainforest in Paraná State, Southern Brazil

  • Ecology, Behavior and Bionomics
  • Published:
Neotropical Entomology Aims and scope Submit manuscript

Abstract

Biodiversity conservation is a challenge for today. Studies regarding different ecosystems have become extremely important for understanding communities and promoting strategies for conservation, especially those involving forest restoration as strategy to reverse biodiversity loss. We compared bee diversity indices between three remnants of Atlantic rainforest in southern Brazil and four adjacent areas that were reforested after shale mining, and which are now under different restoration levels. Seven sites were monitored for over 5 years (2011–2016), by sampling bees directly on flowers or in flight using an entomological net, with 400 collected individuals/site/year. Bee species composition differed between post-mining ages and between sites. In all, we sampled 14.185 specimens and 236 bee species. The introduced Africanized Apis mellifera Linnaeus was the most frequent and abundant species, followed by Trigona spinipes and Psaenythia bergii HolmbergAmong habitats, the reforested area in initial phase showed lower richness and diversity in relation all others sample sites. Conversely, all indices were higher in forest remnants, middle phase II, and advanced phase reforested areas, reinforcing the importance of reforestation for conservation, notably endangered species, such as Oxytrigona sp., Schwarziana quadripunctata (Lepeletier), and the solitary species of the genus Hylaeus, all found in the restored areas. These results represent an important contribution for understanding the recovery of the bee fauna in restored mining habitats. The dataset reveals an interesting response in areas that were mined for shale extraction and are now undergoing different levels of restoration, suggesting that older reforested habitats have a higher probability of having a fully recovered bee community.

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this article

Price excludes VAT (USA)
Tax calculation will be finalised during checkout.

Instant access to the full article PDF.

Fig. 1
Fig. 2
Fig. 3
Fig. 4
Fig. 5

Similar content being viewed by others

References

  • Alves SHL (2015) Abelhas Hymenoptera visitantes florais de Vernonia polyanthes less Asteraceae (Tese de pós graduação em ecologia aplicada). Universidade Federal de Juiz de Fora, Juiz de Fora, Minas Gerais, Brasil.

  • Ascher JS, Pickering J (2020) Discover Life bee species guide and world checklist (Hymenoptera: Apoidea: Anthophila). http://www.discoverlife.org/mp/20q?guide=Apoidea_species.

  • Brasil. Lei n. 11.428, de 22 de dezembro de 2006: Lei da Mata Atlântica. Governo Federal, Brasília. 2006.

  • Brizola BAK (2009) Presença de Apis mellifera L. em uma região de cerrado em Dourados (MS) e sua relação com a fauna de abelhas nativas (Tese de pós graduação em Ciências Biológicas - Zoologia). Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, São Paulo, Brasil.

  • Campanili M, Schaffer WB (2010) Mata Atlântica: manual de adequação ambiental. Brasília, DF: Ministério do Meio Ambiente, Secretaria de Biodiversidade. 96 p. (Biodiversidade, 35).

  • Carmo FF, Lanchotti AO, Kamino LHY (2020) Mining waste challenges: environmental risks of gigatons of mud, dust and sediment in megadiverse regions in Brazil. Sustainability. 12:8466. https://doi.org/10.3390/su12208466

    Article  Google Scholar 

  • Conrado da Cruz D, Rey Benayas JM, Costa Ferreira G, Santos Ribeiro S (2020) Tree communities in three-year-old post-mining sites under different forest restoration techniques in the Brazilian Amazon. Forests. 11(5):527. https://doi.org/10.3390/f11050527

    Article  Google Scholar 

  • Conte YL, Navajas M (2008) Climate change: Impacto n honey bee populations and diseases. Rev Sci Tech Off Int Epiz 27(2):499–510

  • Couto RHN (2002) Plantas e abelhas, uma parceria em crise? In: Encontro sobre abelhas. Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo USP, 200, 87-94.

  • Cure JRM, Thiengo FA, Silveira, LBR (1992) Levantamento da fauna de abelhas silvestres na “Zona da Mata” de Minas Gerais. III. Mata Secundária na região de Viçosa (Hymenoptera, Apoidea). Revta Bras Zool 9(3/4):223–223

  • Cuvelier D, Gollner S, Jones DOB, Kaiser S, Martinez-Arbizu P, Menzel L, Mestre NC, Morato T, Pham C, Pradillon F et al (2018) Potential mitigation and restoration actions in ecosystems impacted by seabed mining. Front Mar Sci 5:467

  • De Araújo GJ, Storck-Tonon D, Izzo TJ (2019) Is planting trees enough? The effect of different types of reforestation on the offspring of Trypoxylon (Trypargilum) lactitarse (Hymenoptera: Crabronidae) in the southern Amazon. Neotrop Entomol 48:572–582

    Article  Google Scholar 

  • Diniz, T O, Pereira, NC, & Sinópolis-Gigliolli, AA (2020) Abelhas como bioindicadores ambientais. In: Oliveira-Júnior, J. M. B., Calvão, L. B. (Org.). (Org.). A Interface do Conhecimento sobre Abelhas 2. 1ed.Ponta Grossa: Atena.

  • Dornhaus A (2006) Benefits of recruitment in honey bees: effects of ecology and colony size in an individual based model. Behavioral Ecol Journal 17:336–344

  • Filho HB, Miyaki CY (2011) Filogeografia da Mata Atlântica. Revista da Biologia 2:31–34

    Article  Google Scholar 

  • Garcia LC, Cianciaruso MV, Ribeiro DB, dos Santos FAM, Rodrigues RR (2015) Flower functional trait responses to restoration time. Applied Vegetation Science 18:402–412

    Article  Google Scholar 

  • Giannini TC, Boff S, Cordeiro GD, Cartolano EA, Veiga AK, Imperatriz-Fonseca VL, Saraiva AM (2015a) Crop pollinators in Brazil: a review of reported interactions. Apidologie, Springer Verlag 46(2):209–223

    Article  Google Scholar 

  • Giannini TC, Garibaldi LA, Acosta AL, Silva JS, Maia KP, Saraiva AM, Guimarães Junior PR, Kleinert AMP (2015b) Native and non-native supergeneralist bee species have different effects on plant-bee networks. PLOSONE 10(9).

  • Gonçalves RB, Melo GAR (2005) Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae s. l.) em uma área restrita de campo natural no Parque Estadual de Vila Velha. Paraná: diversidade, fenologia e fontes florais de alimento Revista Brasileira de Entomologia 49(2):557–571

    Google Scholar 

  • Gruchowski-Woitowicz FC, Silva CI, Ramalho M (2020) Experimental field test of the influence of generalist stingless bees (Meliponini) on the topology of a bee–flower mutualistic network in the tropics. Ecological Entomology 45(4):854. https://doi.org/10.1111/een.12862

    Article  Google Scholar 

  • Hammer O, Harper DAT,Ryan PD (2001) PAST: paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp.

  • Henry M, Rodet G (2018) Controlando o impacto da abelha manejada em abelhas selvagens em áreas protegidas. Sci Rep 8:9308

    Article  Google Scholar 

  • Jaffé R, Castilla A, Pope N, Imperatriz-Fonseca VL, Metzger JP, Arias MC, Jha S (2016) Landscape genetics of a tropical rescue pollinator. Conservation Genetics 17(2):267–278

    Article  Google Scholar 

  • Kleinert, AMP de, Giannini, TC (2012) Generalist bee species on Brazilian bee-plant interaction networks. Psyche: a Journal of Entomology.

  • Kleinert, AMP, Ramalho, M, Cortopassi-Laurino, M, Ribeiro, MF & Imperatriz-Fonseca, VL (2009) Abelhas Sociais (Meliponini, Apini, Bombini). In: Panizzi, A. R. & Parra, J. R. P. eds. Bioecologia e Nutrição de Insetos. Base para o Manejo Integrado de Pragas. Brasília, Embrapa Informação Tecnológica. 371-424

  • Krebs CJ (1989) Ecological methodology. Harper and Row Publishers Inc., New York, p 654

    Google Scholar 

  • Krug C, Santos AI (2008) O Uso de Diferentes Métodos para Amostragem da Fauna de Abelhas (Hymenoptera: Apoidea), um Estudo em Floresta Ombrófila Mista em Santa Catarina. Revista Neotropical Entomology 37(3):265–278

    Article  Google Scholar 

  • Kloc PB, Silva TMV, Holdefer DR, Oliveira FF, Gruchowski-Woitowicz FC (2019) Diversidade e redes de interação entre abelhas e plantas em áreas de várzea na Floresta Nacional (Flona) de Três Barras – Santa Catarina. Brasil. Revista Acta Biológica Catarinense 6(3):81–97

    Article  Google Scholar 

  • Laroca S (1992) Community ecology in bees: relative importance of rare and common species in some holartic and neotropical sites. Rev. Bras. de Zool. 9(1/2):131–137

    Article  Google Scholar 

  • Leite FAS, Neve MP (2008) Reflexões Sobre Fechamento de Mina. Revista E-Scientia,1(1).

  • Lichtenberg et al (2017) Lichtenberg EM, Mendenhall CD, Brosi B (2017) Foraging traits modulate stingless bee community disassembly under forest loss. J Anim Ecol. 86:1404–1416. https://doi.org/10.1111/1365-2656.12747

    Article  PubMed  Google Scholar 

  • Liebl FT, Dec E, Mouga DMDS (2019) Diversidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) em mata de araucária em Santa Catarina. Acta Biológica Catarinense 6(1):20–37

    Article  Google Scholar 

  • Lima MT, Tonello KC, Leite E (2017) Avaliação da regeneração natural e da influência de Leucaena leucocephala na diversidade em pilhas de estéril em mineração de calcário In: 11° SINRAD - Simpósio Nacional sobre Recuperação de Áreas Degradadas – “Revendo Princípios / Validando Conceitos”, Curitiba, Paraná.

  • de Lima RAF, Oliveira AA, Pitta GR, de Gasper AL, Vibrans AC, Chave J, Ter SH, Prado PI (2020) The erosion of biodiversity and biomass in the Atlantic Forest biodiversity hotspot. Nature Communications 11:6347. https://doi.org/10.1038/s41467-020-20217-w

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  • Lindenmayer D. (2019). Small patches make critical contributions to biodiversity conservation. Proc Natl Acad Sci U S A. Jan 15;116(3), 717-719. doi: 10.1073/pnas.1820169116. Epub 2018 Dec 27. PMID: 30591563; PMCID: PMC6338845.

  • Ludwig JÁ, Reynolds, JF (1988) Ecologia estatística: uma cartilha em métodos e computação. Nova Iorque: John Wiley; Sons,337.

  • Magurran AE (2004) Medindo a diversidade biológica. Blackwell, Oxford, Reino Unido

    Google Scholar 

  • Marques MCM, Grelle CEV (2021) The Atlantic Forest (eds) The Atlantic Forest. Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-030-55322-7_1

    Book  Google Scholar 

  • Marques MCM, Trindade W, Bohn A, Grelle CEV (2021) The Atlantic Forest: an introduction to the megadiverse forest of South America. In: Marques M.C.M., Grelle C.E.V. (eds) The Atlantic Forest. Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-030-55322-7_1

  • Mechi A, Sanches DL (2010) Impactos ambientais da mineração no Estado de São Paulo. Estudos Avançados 24 (68)

  • Mikich SB, Bérnils RS (2004) Livro vermelho da fauna ameaçada no Estado do Paraná. (1° Edição) Instituto Ambiental do Paraná. Curitiba, Paraná.

  • Michener CD (2007) The bees of the world. 2nd Edition, John Hopkins University Press, Baltimore.

  • Morato E, Campos LAO (2000) Efeitos da fragmentação florestal sobre vespas e abelhas solitárias em uma área da Amazônia Central. Revista Brasileira de Zoologia 17(2):429–444

    Article  Google Scholar 

  • Mouga DMDS, Krug C (2010) Comunidade de abelhas nativas (Apidae) em floresta ombrófila densa montana em Santa Catarina. Zoologia 27(1):70–80

    Article  Google Scholar 

  • Moure JS, Urban D, Melo GAR (2007) Catálogo de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) na região Neotropical. Curitiba, Sociedade Brasileira de Entomologia, p 1058p

    Google Scholar 

  • Myers N, Mittermeier RA, Mittermeier CG, Fonseca GAB, Kent J (2000) Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403:853–858

    Article  CAS  Google Scholar 

  • Nocelli RCF, Barreto TE, Ferreira RAC, Amazonas NT, Malaspina O (2019) Diversity of bees in restored forests located in agricultural landscapes. In: Oliveira-Júnior, J. M. B., Calvão, L. B. (Org.). (Org.). A Interface do Conhecimento sobre Abelhas. 1ed.Ponta Grossa: Atena.

  • Nomura F, Maciel NM, Pereira EB, Bastos RP (2012) Diversidade de anuros (Amphibia) em áreas recuperadas de atividade mineradora e de plantio de Eucalyptus urophyla. Jornal Biosciense 28(2):312–324

    Google Scholar 

  • Oliveira MA, Gomes CFF, Pires EM, Marinho CGS, Lucia TMCD (2014) Bioindicadores ambientais: insetos como um instrument desta avaliação. Revista Ceres 61:800–807

    Article  Google Scholar 

  • Olivier L, Mélanie P, Sophie P, Chantal T, Michaëlle L, Frédéric D, Hervé P (2012) Honey bees and pollen as sentinels for lead environmental contamination. Environmental Pollution 170:254–259

    Article  Google Scholar 

  • Orr MC, Hughes AC, Chesters D, Pickering J, Zhu C-D, Ascher JS (2021) Global patterns and drivers of bee distribution. Current Biology 31:1–8. https://doi.org/10.1016/j.cub.2020.10.053

    Article  CAS  Google Scholar 

  • Paini DR (2004) Impact of the introduced honey bee (Apis mellifera) (Hymenoptera: Apidae) on native bees. A review. Austral Ecology 29(4):399–340

    Article  Google Scholar 

  • Palma, S. (1975) Contribución al studio de los sifonoforos encontrados frente a la costa de Valparaiso. Aspectos ecológicos. Anais. II Simpósio Latino Americano sobre Oceanografia Biológica. Dóriente, Venezuela. 119-133.

  • Petrobras (2006). Estudo de Impacto Ambiental da Mina Dois Irmãos. São Mateus do Sul.

  • Pielou EC (1975) Ecological diversity. (1° Edition). New York.

  • Pietrzykowski M. (2019). Tree species selection and reaction to mine soil reconstructed at reforested post-mine sites: central and eastern European experiences, Ecological Engineering, Volume 142, Supplement, 100012, ISSN 0925-8574, https://doi.org/10.1016/j.ecoena.2019.100012.

  • Ramalho M (2004) Stingless bees and mass flowering trees in the canopy of Atlantic Forest: a tight relationship. Acta Botanica Brasilica. 18:37–47

    Article  Google Scholar 

  • Rezende CL, Scarano FR, Assad ED, Joly CA, Metzger JP, Strassburg BBN, Tabarelli M, Fonseca GA, Mittermeier RA (2018) From hotspot to hopespot: an opportunity for the Brazilian Atlantic Forest. Perspectives in Ecology and Conservation. 16(4):208–214. https://doi.org/10.1016/j.pecon.2018.10.002

    Article  Google Scholar 

  • Ribeiro MC, Metzger JP, Martensen AC, Ponzoni FJ, Hirota MM (2009) The Brazilian Atlantic Forest: how much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation. 142:1141–1153

    Google Scholar 

  • Rosa MR, Brancalion PHS, Crouzeilles R, Tambosi LR, Piffer PR, Lenti FEB, Hirota M, Santiami E, Metzger JP (2021) Hidden destruction of older forests threatens Brazil’s Atlantic Forest and challenges restoration programs. Sci. Adv. 7, eabc4547 (2021).

  • Roubik DW (1989) Ecology and natural history of tropical bees. New York, Cambridge University. 514p.

  • Ruiz-Jaen MC, Aide MT (2005) Restoration success: how is it being measured? Restoration ecology 13(3):569–577

    Article  Google Scholar 

  • Sakagami SF, Laroca S, Moure JS (1967) Wild bee biocenotics in São José dos Pinhais (PR), South Brazil, Journal of Faculty of Science of Hokkaido, University VI. Zoology 19:180–250

    Google Scholar 

  • Santos MF, Carvalho CAL, Silva RF (2004) Diversidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) em uma área de transição Cerrado Amazônia. Acta Amazon. 34(2):319–328

    Article  Google Scholar 

  • SiIveira FA, Melo GAR, Almeida EAB (2002) Abelhas brasileiras: sistemática e identificação (1 ª Edição). Belo Horizonte.

  • Silveira CG (2014) Estrutura de comunidades de abelhas euglossina (Hymenoptera; Apidae) e análise da distribuição em florestas estacionais semideciduais e em paisagens fragmentadas no sudeste do Brasil. (Tese de doutorado em Biociências e Biotecnologia) - Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro. Campos dos Goytacazes, Rio de Janeiro, Brasil.

  • SOSMA (2021) Atlântica Atlas dos remanescentes florestais da Mata Atlântica: período 2019/2020, relatório técnico, Fundação SOS Mata Atlântica, Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais – INPE – São Paulo: Fundação SOS Mata Atlântica.

  • Steiner J, Harter-Marques B, Zillikens A, Feja EP (2006) Bees of Santa Catarina Island, Brazil – a first survey and check-list (Insect, Apoidea). Zootaxa 1220:1–18

    Article  Google Scholar 

  • Shannon HCE, Warren W (1949) The mathematical theory of communication. -University of Illinois Press, Urbana.

  • Sonego RC, Backes A, Souza AF (2007) Descrição da estrutura de uma Floresta Ombrófila Mista, RS, Brasil, utilizando estimadores não-paramétricos de riqueza e rarefação de amostras. Revista Acta Botanica. Brasilica 21(4):945–957

    Google Scholar 

  • Stangler ES, Hanson PE, Steffan-Dewenter I (2015) Interactive effects of habitat fragmentation and microclimate on trap-nesting Hymenoptera and their trophic interactions in small secondary rainforest remnants. Biodivers Conserv 24:563–577. https://doi.org/10.1007/s10531-014-0836-x

    Article  Google Scholar 

  • Thomazini MJ, Thomazini APBW (2000) A fragmentação florestal e a diversidade de insetos nas florestas tropicais úmidas. Revista Embrapa

    Google Scholar 

  • Tonietto RK, Larkin DJ (2017) Habitat restoration benefits wild bees: a meta-analysis. J Appl Ecol. 2018(55):582–590. https://doi.org/10.1111/1365-2664.13012

    Article  Google Scholar 

  • Truylio B, Marques HB (2007) A comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em áreas florestais do Parque Estadual de Itapuã (Viamão, RS): diversidade, abundância relativa e atividade sazonal. Revista Ilheringia Série Zoologia 97(4):392–399

    Article  Google Scholar 

  • Viana VM, Tabanez AAJ, Martins JLA (1992) Restauração e manejo de fragmentos florestais. (congresso nacional sobre essências nativas). Instituto Florestal de São Paulo, São Paulo, p. 400-40

  • Watanabe CB (2010) Impactos ambientais da mineração do folhelho Pirobetuminoso nos meios físico e antrópico em São Mateus do Sul, Paraná. (Tese de Doutorado em Geociências e Meio Ambiente). Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, São Paulo.

  • Winfree RR, Aguilar DP, Vasquez G, LeBuhn, Aizen MA (2009) A meta-analysis of bees’ responses to anthropogenic disturbance. Ecology 90:2068–2076

    Article  Google Scholar 

Download references

Author information

Authors and Affiliations

Authors

Contributions

F. C. G. W., F. O., and S. B. planned, designed, and executed work; F. C. G. W. and F. O. analyzed the data; F. O., S. B., J. A. C., F. F. O., C. T. G., and F. C. G. W. wrote the manuscript; F. C. G. W., F. O., J. A. C., C. T. G., and F. F. O. reviewed the manuscript; J. A. C. and F. C. G. W. elaborated the images; F. C. G. W. and F. F. O. supervised.

Corresponding author

Correspondence to Franciélli Cristiane Gruchowski-Woitowicz.

Ethics declarations

Conflict of Interest

The authors declare no competing interests.

Additional information

Edited by Heraldo Vasconcelos

Publisher’s Note

Springer Nature remains neutral with regard to jurisdictional claims in published maps and institutional affiliations.

Supplementary Information

ESM 1

(DOCX 121 kb)

ESM 2

(DOCX 18 kb)

Rights and permissions

Reprints and permissions

About this article

Check for updates. Verify currency and authenticity via CrossMark

Cite this article

Gruchowski-Woitowicz, F.C., de Oliveira, F., Bazílio, S. et al. What Can Restoration Do for Bee Communities? An Example in the Atlantic Rainforest in Paraná State, Southern Brazil. Neotrop Entomol 51, 230–242 (2022). https://doi.org/10.1007/s13744-022-00949-8

Download citation

  • Received:

  • Accepted:

  • Published:

  • Issue Date:

  • DOI: https://doi.org/10.1007/s13744-022-00949-8

Keywords

Navigation