Skip to main content

Advertisement

Log in

A Method to Analyze Urinary Extracellular Vesicles

  • Reviews
  • Published:
Analytical Sciences Aims and scope Submit manuscript

Abstract

Extracellular vesicles (EVs) play an important role in cell-to-cell communication by carrying molecular messages that reflect physiological and pathological conditions of the parent cells. EVs have been identified in all body fluids; and among them, urine stands out as a sample that is easy and inexpensive to obtain and can be collected over time to monitor changes. Various protocols have been established to study urinary extracellular vesicles (UEVs) and they have shown great potential as a biomarker source for clinical applications, not only for urological, but also non-urological diseases. Due to the high variability and low reproducibility of pre-analytical and analytical methods for UEVs, establishing a standardized protocol remains a challenge in the field of diagnosis. Here, we review UEV studies and present the techniques that are most commonly used, those that have been applied as new developments, and those that have the most potential for future applications. The workflow procedures from the sampling step to the qualitative and quantitative analysis steps are summarized along with advantages and disadvantages of the methodologies, in order to give consideration for choosing the most promising and suitable method to analyze human UEVs.

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this article

Price excludes VAT (USA)
Tax calculation will be finalised during checkout.

Instant access to the full article PDF.

Similar content being viewed by others

References

  1. M. Iero, R. Valenti, V. Huber, P. Filipazzi, G. Parmiani, S. Fais, and L. Rivoltini, Cell Death Differ., 2008, 15, 80.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  2. K. Al-Nedawi, B. Meehan, J. Micallef, V. Lhotak, L. May, A. Guha, and J. Rak, Nat. Cell Biol., 2008, 10, 619.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  3. J. Skog, T. Wurdinger, S. van Rijn, D. H. Meijer, L. Gainche, M. Sena-Esteves, W. T. Curry, Jr., B. S. Carter, A. M. Krichevsky, and X. O. Breakefield, Nat. Cell Biol., 2008, 10, 1470.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  4. A. V. Vlassov, S. Magdaleno, R. Setterquist, and R. Conrad, Biochim. Biophys. Acta, 2012, 1820, 940.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  5. C. J. Koch, R. A. Lustig, X. Y. Yang, W. T. Jenkins, R. L. Wolf, M. Martinez-Lage, A. Desai, D. Williams, and S. M. Evans, Transl. Oncol., 2014, 7, 752.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  6. J. Zhang, S. Li, L. Li, M. Li, C. Guo, J. Yao, and S. Mi, Genomics Proteomics Bioinformatics, 2015, 13, 17.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  7. S. Rahmati, F. Shojaei, A. Shojaeian, L. Rezakhani, and M. B. Dehkordi, Chem. Phys. Lipids, 2020, 226, 104836.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  8. J. Jabalee, R. Towle, and C. Garnis, Cells, 2018, 7, 93.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  9. A. T. Reiner, K. W. Witwer, B. W. M. van Balkom, J. de Beer, C. Brodie, R. L. Corteling, S. Gabrielsson, M. Gimona, A. G. Ibrahim, D. de Kleijn, C. P. Lai, J. Lotvall, H. A. Del Portillo, I. G. Reischl, M. Riazifar, C. Salomon, H. Tahara, W. S. Toh, M. H. M. Wauben, V. K. Yang, Y. Yang, R. W. Y. Yeo, H. Yin, B. Giebel, E. Rohde, and S. K. Lim, Stem Cells Transl. Med., 2017, 6, 1730.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  10. B. W. Sodar, A. Kovacs, T. Visnovitz, E. Pallinger, K. Vekey, G. Pocsfalvi, L. Turiak, and E. I. Buzas, Expert Rev. Proteomics, 2017, 14, 1073.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  11. O. Ruhen and K. Meehan, Proteomics, 2019, 19, e1800155.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  12. M. Yanez-Mo, P. R. Siljander, Z. Andreu, A. B. Zavec, F. E. Borras, E. I. Buzas, K. Buzas, E. Casal, F. Cappello, J. Carvalho, E. Colas, A. Cordeiro-da Silva, S. Fais, J. M. Falcon-Perez, I. M. Ghobrial, B. Giebel, M. Gimona, M. Graner, I. Gursel, M. Gursel, N. H. Heegaard, A. Hendrix, P. Kierulf, K. Kokubun, M. Kosanovic, V. Kralj-Iglic, E. M. Kramer-Albers, S. Laitinen, C. Lasser, T. Lener, E. Ligeti, A. Line, G. Lipps, A. Llorente, J. Lotvall, M. Mancek-Keber, A. Marcilla, M. Mittelbrunn, I. Nazarenko, E. N. Nolte-’t Hoen, T. A. Nyman, L. O’Driscoll, M. Olivan, C. Oliveira, E. Pallinger, H. A. Del Portillo, J. Reventos, M. Rigau, E. Rohde, M. Sammar, F. Sanchez-Madrid, N. Santarem, K. Schallmoser, M. S. Ostenfeld, W. Stoorvogel, R. Stukelj, S. G. Van der Grein, M. H. Vasconcelos, M. H. Wauben, and O. De Wever, J. Extracell. Vesicles, 2015, 4, 27066.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  13. R. Wiggins, A. Glatfelter, B. Kshirsagar, and T. Beals, Lab. Investig., 1987, 56, 264.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  14. T. Pisitkun, R. F. Shen, and M. A. Knepper, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2004, 101, 13368.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  15. W. C. Xu, G. Qian, A. Q. Liu, Y. Q. Li, and H. Q. Zou, Chin. Med. J., 2018, 131, 1357.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  16. I. Panfoli, Transl. CancerRes., 2017, 6, S1389.

    Article  CAS  Google Scholar 

  17. B. Dhondt, J. Van Deun, S. Vermaerke, A. de Marco, N. Lumen, O. De Wever, and A. Hendrix, Int. J. Biochem. Cell Biol., 2018, 99, 236.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  18. T. Murakami, C. M. Yamamoto, T. Akino, H. Tanaka, N. Fukuzawa, H. Suzuki, T. Osawa, T. Tsuji, T. Seki, and H. Harada, Oncotarget, 2018, 9, 32810.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  19. J. Linxweiler and K. Junker, Nat. Rev. Urol., 2020, 17, 11.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  20. Y. Li, Y. Zhang, F. Qiu, and Z. Qiu, Electrophoresis, 2011, 32, 1976.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  21. E. R. Barros and C. A. Carvajal, Front. Endocrinol., 2017, 8, 230.

    Article  Google Scholar 

  22. A. Santelli, I. O. Sun, A. Eirin, A. M. Abumoawad, J. R. Woollard, A. Lerman, S. C. Textor, A. S. Puranik, and L. O. Lerman, J. Am. Heart Assoc., 2019, 8, e012584.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  23. M. Y. Konoshenko, E. A. Lekchnov, A. V. Vlassov, and P. P. Laktionov, Biomed. Res. Int., 2018, 2018, 8545347.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  24. C. Thery, K. W. Witwer, E. Aikawa {etet al.}, J. Extracell. Vesicles, 2018, 7, 1535750.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  25. T. A. Hartjes, S. Mytnyk, G. W. Jenster, V. van Steijn, and M. E. van Royen, Bioengineering (Basel), 2019, 6, 7.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  26. J. M. Street, E. H. Koritzinsky, D. M. Glispie, R. A. Star, and P. S. Yuen, Adv. Clin. Chem., 2017, 78, 103.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  27. M. L. Merchant, I. M. Rood, J. K. J. Deegens, and J. B. Klein, Nat. Rev. Nephrol., 2017, 13, 731.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  28. E. van der Pol, A. G. Hoekstra, A. Sturk, C. Otto, T. G. van Leeuwen, and R. Nieuwland, J. Thromb. Haemost., 2010, 8, 2596.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  29. M. Yamauchi, K. Shimizu, M. Rahman, H. Ishikawa, H. Takase, S. Ugawa, A. Okada, and Y. Inoshima, Drug Dev. Ind. Pharm., 2019, 45, 359.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  30. M. M. Rahman, K. Shimizu, M. Yamauchi, H. Takase, S. Ugawa, A. Okada, and Y. Inoshima, PLoS One, 2019, 14, e0222613.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  31. G. Wang, B. C. Kwan, F. M. Lai, K. M. Chow, P. Kam-Tao Li, and C. C. Szeto, Dis. Markers, 2010, 28, 79.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  32. R. J. Bryant, T. Pawlowski, J. W. F. Catto, G. Marsden, R. L. Vessella, B. Rhees, C. Kuslich, T. Visakorpi, and F. C. Hamdy, Br. J. Cancer, 2012, 106, 768.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  33. Z. Liu, D. M. Cauvi, E. M. A. Bernardino, B. Lara, R. E. Lizardo, D. Hawisher, S. Bickler, and A. De Maio, Cell Stress Chaperones, 2018, 23, 943.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  34. S. Dijkstra, I. L. Birker, F. P. Smit, G. H. Leyten, T. M. de Reijke, I. M. van Oort, P. F. Mulders, S. A. Jannink, and J. A. Schalken, J. Urol., 2014, 191, 1132.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  35. R. J. Hendriks, S. Dijkstra, S. A. Jannink, M. G. Steffens, I. M. van Oort, P. F. Mulders, and J. A. Schalken, Clin. Chem. Lab. Med., 2016, 54, 483.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  36. Y. Yuana, A. N. Boing, A. E. Grootemaat, E. van der Pol, C. M. Hau, P. Cizmar, E. Buhr, A. Sturk, and R. Nieuwland, J. Extracell. Vesicles, 2015, 4, 29260.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  37. H. Zhou, P. S. Yuen, T. Pisitkun, P. A. Gonzales, H. Yasuda, J. W. Dear, P. Gross, M. A. Knepper, and R. A. Star, Kidney Int., 2006, 69, 1471.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  38. P. Fernandez-Llama, S. Khositseth, P. A. Gonzales, R. A. Star, T. Pisitkun, and M. A. Knepper, Kidney Int., 2010, 77, 736.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  39. L. Musante, D. E. Tataruch, and H. Holthofer, Front. Endocrinol., 2014, 5, 149.

    Article  Google Scholar 

  40. A. H. Gheinani, M. Vogeli, U. Baumgartner, E. Vassella, A. Draeger, F. C. Burkhard, and K. Monastyrskaya, Sci. Rep., 2018, 8, 3945.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  41. L. Musante, M. Saraswat, E. Duriez, B. Byrne, A. Ravida, B. Domon, and H. Holthofer, PLoS One, 2012, 7, e37279.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  42. M. Kosanovic and M. Jankovic, Biotechniques, 2014, 57, 143.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  43. L. Cheng, R. A. Sharples, B. J. Scicluna, and A. F. Hill, J. Extracell. Vesicles, 2014, 3, 23743

    Article  Google Scholar 

  44. M. Vall-Palomar, J. Arevalo, G. Ariceta, and A. Meseguer, J. Transl. Med., 2018, 16, 278.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  45. L. He, D. Zhu, J. Wang, and X. Wu, Int. J. Mol. Med., 2019, 43, 83.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  46. I. M. Rood, J. K. Deegens, M. L. Merchant, W. P. Tamboer, D. W. Wilkey, J. F. Wetzels, and J. B. Klein, Kidney Int., 2010, 78, 810.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  47. S. Cho, H. C. Yang, and W. J. Rhee, Process Biochem., 2020, 88, 197.

    Article  CAS  Google Scholar 

  48. E. Oeyen, K. Van Mol, G. Baggerman, H. Willems, K. Boonen, C. Rolfo, P. Pauwels, A. Jacobs, K. Schildermans, W. C. Cho, and I. Mertens, J. Extracell. Vesicles, 2018, 7, 1490143.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  49. M. A. Livshits, E. Khomyakova, E. G. Evtushenko, V. N. Lazarev, N. A. Kulemin, S. E. Semina, E. V. Generozov, and V. M. Govorun, Sci. Rep., 2015, 5, 17319.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  50. D. K. Jeppesen, M. L. Hvam, B. Primdahl-Bengtson, A. T. Boysen, B. Whitehead, L. Dyrskjot, T. F. Orntoft, K. A. Howard, and M. S. Ostenfeld, J. Extracell. Vesicles, 2014, 3, 25011.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  51. L. L. Yu, J. Zhu, J. X. Liu, F. Jiang, W. K. Ni, L. S. Qu, R. Z. Ni, C. H. Lu, and M. B. Xiao, Biomed. Res. Int., 2018, 2018, 3634563.

    PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  52. A. H. Gheinani, M. Vogeli, U. Baumgartner, E. Vassella, A. Draeger, F. C. Burkhard, and K. Monastyrskaya, Sci. Rep., 2018, 8, 3945.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  53. K. C. Miranda, D. T. Bond, M. McKee, J. Skog, T. G. Paunescu, N. Da Silva, D. Brown, and L. M. Russo, Kidney Int., 2010, 78, 191.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  54. A. Cheruvanky, H. Zhou, T. Pisitkun, J. B. Kopp, M. A. Knepper, P. S. Yuen, and R. A. Star, Am. J. Physiol. Renal Physiol., 2007, 292, F1657.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  55. S. K. Channavajjhala, M. Rossato, F. Morandini, A. Castagna, F. Pizzolo, F. Bazzoni, and O. Olivieri, Clin. Chem. Lab. Med., 2014, 52, 345.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  56. B. Huo, M. Chen, J. Chen, Y. Li, W. Zhang, J. Wang, W. Qin, and X. Qian, Anal. Bioanal. Chem., 2018, 410, 7305.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  57. M. L. Merchant, D. W. Powell, D. W. Wilkey, T. D. Cummins, J. K. Deegens, I. M. Rood, K. J. McAfee, C. Fleischer, E. Klein, and J. B. Klein, Proteom. Clin. Appl., 2010, 4, 84.

    Article  CAS  Google Scholar 

  58. P. Gonzales, T. Pisitkun, and M. A. Knepper, Nephrol. Dial. Transplant., 2008, 23, 1799.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  59. I. Lozano-Ramos, I. Bancu, A. Oliveira-Tercero, M. P. Armengol, A. Menezes-Neto, H. A. Del Portillo, R. Lauzurica-Valdemoros, and F. E. Borras, J. Extracell. Vesicles, 2015, 4, 27369.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  60. M. F. Peterson, N. Otoc, J. K. Sethi, A. Gupta, and T. J. Antes, Methods, 2015, 87, 31.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  61. M. L. Alvarez, M. Khosroheidari, R. K. Ravi, and J. K. DiStefano, Kidney Int., 2012, 82, 1024.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  62. R. K. Ravi, M. Khosroheidari, and J. K. DiStefano, J. Vis. Exp., 2015, 95, e51158.

    Google Scholar 

  63. S. Park, K. Lee, I. B. Park, N. H. Kim, S. Cho, W. J. Rhee, Y. Oh, J. Choi, S. Nam, and D. H. Lee, Diabetes Res. Clin. Pract., 2020, 160, 108010.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  64. D. Duijvesz, C. Y. L. Versluis, C. A. M. van der Fels, M. S. Vredenbregt-van den Berg, J. Leivo, M. T. Peltola, C. H. Bangma, K. S. I. Pettersson, and G. Jenster, Int. J. Cancer, 2015, 137, 2869.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  65. C. Campos-Silva, H. Suarez, R. Jara-Acevedo, E. Linares-Espinos, L. Martinez-Pineiro, M. Yanez-Mo, and M. Vales-Gomez, Sci. Rep., 2019, 9, 2042.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  66. X. F. Wu, L. Li, A. Iliuk, and W. A. Tao, J. Proteome Res., 2018, 17, 3308.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  67. T. Yasui, T. Yanagida, S. Ito, Y. Konakade, D. Takeshita, T. Naganawa, K. Nagashima, T. Shimada, N. Kaji, Y. Nakamura, I. A. Thiodorus, Y. He, S. Rahong, M. Kanai, H. Yukawa, T. Ochiya, T. Kawai, and Y. Baba, Sci. Adv., 2017, 3, e1701133.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  68. H. K. Woo, J. Park, J. Y. Ku, C. H. Lee, V. Sunkara, H. K. Ha, and Y. K. Cho, Lab Chip, 2018, 19, 87.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  69. L. Dong, R. C. Zieren, Y. Wang, T. M. de Reijke, W. Xue, and K. J. Pienta, Biochim. Biophys. Acta Rev. Cancer, 2019, 1871, 342.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  70. S. C. Guo, S. C. Tao, and H. Dawn, J. Extracell. Vesicles, 2018, 7, 1508271.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  71. L. G. Rikkert, R. Nieuwland, L. Terstappen, and F. A. W. Coumans, J. Extracell. Vesicles, 2019, 8, 1555419.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  72. M. K. Jung and J. Y. Mun, J. Vis. Exp., 2018, 131, 56482.

    Google Scholar 

  73. S. A. Bellingham, B. M. Coleman, and A. F. Hill, Nucleic Acids Res., 2012, 40, 10937.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  74. Y. Yuana, R. I. Koning, M. E. Kuil, P. C. Rensen, A. J. Koster, R. M. Bertina, and S. Osanto, J. Extracell. Vesicles, 2013, 2, 21494.

    Article  Google Scholar 

  75. D. L. M. Rupert, V. Claudio, C. Lasser, and M. Bally, Biochim. Biophys. Acta—Gen. Subj., 2017, 1861, 3164.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  76. L. Musante, S. V. Bontha, S. La Salvia, A. Fernandez-Pineros, J. Lannigan, T. H. Le, V. Mas, and U. Erdbrugger, Sci. Rep., 2020, 10, 3701.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  77. A. Overbye, T. Skotland, C. J. Koehler, B. Thiede, T. Seierstad, V. Berge, K. Sandvig, and A. Llorente, Oncotarget, 2015, 6, 30357.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  78. R. A. Dragovic, C. Gardiner, A. S. Brooks, D. S. Tannetta, D. J. P. Ferguson, P. Hole, B. Carr, C. W. G. Redman, A. L. Harris, P. J. Dobson, P. Harrison, and I. L. Sargent, Nanomedicine, 2011, 7, 780.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  79. H. Lin, X. Liu, X. Xu, L. M. Luca Musante, H. H. Harry Holthofer, and H. Zou, Nan Fang Yi Ke Da Xue Xue Bao, 2015, 35, 1530.

    PubMed  Google Scholar 

  80. V. Mussack, G. Wittmann, and M. W. Pfaffl, Biomol. Detect. Quantif., 2019, 17, 100089.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  81. S. Baldwin, C. Deighan, E. Bandeira, K. J. Kwak, M. Rahman, P. Nana-Sinkam, L. J. Lee, and M. E. Paulaitis, Nanomedicine, 2017, 13, 765.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  82. M. I. Ramirez, M. G. Amorim, C. Gadelha, I. Milic, J. A. Welsh, V. M. Freitas, M. Nawaz, N. Akbar, Y. Couch, L. Makin, F. Cooke, A. L. Vettore, P. X. Batista, R. Freezor, J. A. Pezuk, L. Rosa-Fernandes, A. C. O. Carreira, A. Devitt, L. Jacobs, I. T. Silva, G. Coakley, D. N. Nunes, D. Carter, G. Palmisano, and E. Dias-Neto, Nanoscale, 2018, 10, 881.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  83. M. Mork, S. Pedersen, J. Botha, S. M. Lund, and S. R. Kristensen, Scand. J. Clin. Lab Invest., 2016, 76, 349.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  84. R. Vogel, F. A. Coumans, R. G. Maltesen, A. N. Boing, K. E. Bonnington, M. L. Broekman, M. F. Broom, E. I. Buzas, G. Christiansen, N. Hajji, S. R. Kristensen, M. J. Kuehn, S. M. Lund, S. L. Maas, R. Nieuwland, X. Osteikoetxea, R. Schnoor, B. J. Scicluna, M. Shambrook, J. de Vrij, S. I. Mann, A. F. Hill, and S. Pedersen, J. Extracell. Vesicles, 2016, 5, 31242.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  85. J. de Vrij, S. L. Maas, M. van Nispen, M. Sena-Esteves, R. W. Limpens, A. J. Koster, S. Leenstra, M. L. Lamfers, and M. L. Broekman, Nanomedicine (Lond.), 2013, 8, 1443.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  86. K. Igami, T. Uchiumi, S. Ueda, K. Kamioka, D. Setoyama, K. Gotoh, M. Akimoto, S. Matsumoto, and D. Kang, Peer J Analytical Chemistry, 2020, 2, e4.

    Article  Google Scholar 

  87. P. A. Gonzales, T. Pisitkun, J. D. Hoffert, D. Tchapyjnikov, R. A. Star, R. Kleta, N. S. Wang, and M. A. Knepper, J. Am. Soc. Nephrol., 2009, 20, 363.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  88. K. Fujita, H. Kume, K. Matsuzaki, A. Kawashima, T. Ujike, A. Nagahara, M. Uemura, Y. Miyagawa, T. Tomonaga, and N. Nonomura, Sci. Rep., 2017, 7, 42961.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  89. S. Chutipongtanate and K. D. Greis, Sci. Rep., 2018, 8, 15039.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  90. S. Wang, K. Kojima, J. A. Mobley, and A. B. West, EBioMedicine, 2019, 45, 351.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  91. L. Santucci, M. Bruschi, G. Candiano, F. Lugani, A. Petretto, A. Bonanni, and G. M. Ghiggeri, Biomark. Insights, 2016, 11, 41.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  92. G. De Palma, F. Sallustio, and F. P. Schena, Int. J. Mol. Sci., 2016, 17, 1043.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  93. F. Royo, P. Zuniga-Garcia, P. Sanchez-Mosquera, A. Egia, A. Perez, A. Loizaga, R. Arceo, I. Lacasa, A. Rabade, E. Arrieta, R. Bilbao, M. Unda, A. Carracedo, and J. M. Falcon-Perez, J. Extracell. Vesicles, 2016, 5, 29497.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  94. B. G. Bazzell, W. E. Rainey, R. J. Auchus, D. Zocco, M. Bruttini, S. L. Hummel, and J. B. Byrd, Circ. Genom. Precis. Med., 2018, 11, e002213

  95. L. Moldovan, K. Batte, Y. Wang, J. Wisler, and M. Piper, Methods Mol. Biol., 2013, 1024, 129.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  96. P. M. Gunasekaran, J. M. Luther, and J. B. Byrd, Biomol. Detect. Quantif., 2019, 17, 100090.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  97. M. Rodriguez, C. Bajo-Santos, N. P. Hessvik, S. Lorenz, B. Fromm, V. Berge, K. Sandvig, A. Line, and A. Llorente, Mol. Cancer, 2017, 16, 156.

    Article  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  98. A. Turchinovich, O. Drapkina, and A. Tonevitsky, Front. Immunol., 2019, 10, 202.

    Article  CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

Download references

Acknowledgments

This research was supported by PRESTO (JPMJPR19H9), Japan Science and Technology Agency (JST), the JSPS Grant-in-Aid for Young Scientists (A) 17H04803, the JSPS Grant-in-Aid for Scientific Research (S) 18H05243, the JSPS Grant-in-Aid for Scientific Research (A) 16H02091, the Grant-in-Aid for Scientific Research on Innovative Areas “Chemistry for Multimolecular Crowding Biosystems” 17H06354, a research granted from The Murata Science Foundation, Advanced Technology Institute Research Grants 2019, Foundation of Public Interest of Tatematsu, and The Nitto Foundation.

Author information

Authors and Affiliations

Authors

Corresponding author

Correspondence to Takao Yasui.

Rights and permissions

Reprints and permissions

About this article

Check for updates. Verify currency and authenticity via CrossMark

Cite this article

Paisrisarn, P., Yasui, T. & Baba, Y. A Method to Analyze Urinary Extracellular Vesicles. ANAL. SCI. 36, 791–798 (2020). https://doi.org/10.2116/analsci.20R001

Download citation

  • Received:

  • Accepted:

  • Published:

  • Issue Date:

  • DOI: https://doi.org/10.2116/analsci.20R001

Keywords

Navigation