Abstract
In studying bacteriophage T4—one of the basic models of molecular biology for several decades—there has come a Renaissance, and this virus is now actively used as object of structural biology. The structures of six proteins of the phage particle have recently been determined at atomic resolution by X-ray crystallography. Three-dimensional reconstruction of the infection device—one of the most complex multiprotein components—has been developed on the basis of cryo-electron microscopy images. The further study of bacteriophage T4 structure will allow a better understanding of the regulation of protein folding, assembly of biological structures, and also mechanisms of functioning of the complex biological molecular machines.
Similar content being viewed by others
REFERENCES
E. Kellenberger (1990) Eur. J. Biochem. 190 233–248
P. G. Leiman S. Kanamaru V. V. Mesyanzhinov F. Arisaka M. G. Rossmann (2003) Cell Mol Life Sci. 60 2356–2370
E. Kutter B. Guttman D. Batts S. Peterson T. Djavakhishvili T. Stidham F. Arisaka V. Mesyanzhinov W. Ruger G. Mosig (1993) NoChapterTitle S. J. O’Brien (Eds) Genomic Maps Cold Spring Harbor Laboratory Press N. Y. 1–27
E. S. Miller E. Kutter G. Mosig F. Arisaka T. Kunisawa W. Ruger (2003) Microbiol. Mol. Biol. Rev. 67 86–156
W. B. Wood R. S. Edgar J. King I. Lielausis M. Henninger (1968) Fed. Proc. 27 1160–1166
E. Kellenberger (1976) Phylos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 276 3–13
W. B. Wood (1980) Q. Rev. Biol. 55 353–367
T. S. Baker N. H. Olson S. D. Fuller (1999) Microbiol. Mol. Biol. Rev. 63 862–922
S. D. Fuller J. A. Berriman S. J. Butcher B. E. Gowen (1995) Cell 81 715–725
J. B. Heymann N. Cheng W. W. Newcomb B. L. Trus J. C. Brown A. C. Steven (2003) Nat. Struct. Biol. 10 334–341
S. Kanamaru P. G. Leiman V. A. Kostyuchenko P. R. Chipman V. V. Mesyanzhinov F. Arisaka M. G. Rossmann (2002) Nature 415 553–557
V. A. Kostyuchenko P. G. Leiman P. R. Chipman S. Kanamaru M. J. Raaij Particlevan F. Arisaka V. V. Mesyanzhinov M. G. Rossmann (2003) Nat. Struct. Biol. 10 688–693
A. Fokine P. R. Chipman P. G. Leiman V. V. Mesyanzhinov V. B. Rao M. G. Rossmann (2004) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101 6003–6008
Leiman, P. G., Chipman, P. R., Kostyuchenko, V. A., Mesyanzhinov, V. V., and Rossmann, M. G. (2004) Cell, in press.
U. Aebi R. K. L. Bijlenga J. Broek Particlevan den R. Broek Particlevan den F. Eiserling C. Kellenberger E. Kellenberger V. Mesyanzhinov L. Müller M. Showe R. Smith A. Steven (1974) J. Supramol. Struct. 2 253–275
D. L. D. Caspar A. Klug (1962) Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 27 1–24
N. H. Olson M. Gingery F. A. Eiserling T. S. Baker (2001) Virology 279 385–391
T. Ishii Y. Yamaguchi M. Yanagida (1978) J. Mol. Biol. 120 533–544
A. Richardson S. J. Landry C. Georgopoulos (1998) Trends Biochem. Sci. 23 138–143
D. Ang F. Keppel G. Klein A. Richardson C. Georgopoulos (2000) Ann. Rev. Gen. 34 439–456
J. F. Hunt S. M. Vies Particlevan der L. Henry J. Deisenhofer (1997) Cell 90 361–371
U. K. Laemmli E. Molbert M. Showe E. Kellenberger (1970) J. Mol. Biol. 49 99–113
C. L. Hsiao L. W. Black (1978) Virology 91 15–25
L. Onorato B. Stirmer M. K. Showe (1978) J. Virol. 27 409–426
M. K. Showe L. W. Black (1973) J. Mol. Biol. 107 35–54
T. Lane F. Eiserling (1990) J. Struct. Biol. 104 9–23
L. W. Black M. K. Showe A. C. Steven (1994) NoChapterTitle J. D. Karam (Eds) Molecular Biology of Bacteriophage T4 American Society for Microbiology Washington, D. C. 218–258
L. Onorato B. Stirmer M. K. Showe (1978) J. Virol. 27 409–426
A. H. Doermann F. A. Eiserling L. Boeher (1973) J. Virol. 12 374–385
L. E. Donate H. Murialdo J. L. Carrascosa (1990) Virology 179 936–940
A. A. McNicol L. D. Simon L. W. Black (1997) J. Mol. Biol. 116 261–283
J. R. Paulson S. Lazaroff U. K. Laemmli (1976) J. Mol. Biol. 103 99–109
T. A. Volker J. Gafner T. A. Bickle M. K. Showe (1982) J. Mol. Biol. 161 479–489
T. A. Volker A. Kuhn M. K. Showe T. A. Bickle (1982) J. Mol. Biol. 161 491–504
B. Keller J. Dubochet M. Andrian M. Maeder M. Wurtz E. Kellenberger (1988) J. Virol. 62 2960–2969
A. Engel R. Driel Particlevan R. Driedonks (1982) J. Ultrastruct. Res. 80 12–22
V. V. Mesyanzhinov B. N. Sobolev E. I. Marusich A. G. Prilipov V. P. Efimov (1990) J. Struct. Biol. 104 24–31
B. Keller T. A. Bickle (1986) Gene 49 245–251
A. V. Kaliman M. A. Khasanova V. M. Kryukov V. I. Tanyashin A. A. Bayev (1990) Nucleic Acids Res. 18 4277
M. L. Parker A. C. Christensen A. Boosman J. Stockard E. T. Young A. H. Doermann (1984) J. Mol. Biol. 180 399–416
U. Aebi R. Driel Particlevan R. K. L. Bijlenga B. Heggeler ParticleTen R. Broek Particlevan der A. Steven P. R. Smith (1977) J. Mol. Biol. 110 687–698
V. B. Rao L. W. Black (1988) J. Mol. Biol. 200 475–488
H. Lin M. N. Simon L. W. Black (1997) J. Biol. Chem. 272 3495–3501
H. Lin L. W. Black (1998) Virology 242 118–127
D. Kuebler V. B. Rao (1998) J. Mol. Biol. 281 803–814
G. Leffers V. B. Rao (2000) J. Biol. Chem. 275 37127–37136
N. Malys D. Y. Chang R. G. Baumann D. Xie L. W. Black (2002) J. Mol. Biol. 319 289–304
R. W. Hendrix (1978) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 75 4779–4783
A. A. Simpson Y. Tao P. G. Leiman M. O. Badasso Y. He P. J. Jardine N. H. Olson M. C. Morais S. Grimes D. L. Anderson T. S. Baker M. G. Rossmann (2000) Nature 408 745–750
K. Iwasaki B. L. Trus P. T. Wingfield N. Cheng G. Campusano V. B. Rao A. C. Steven (2000) Virology 271 321–333
N. H. Olson M. Gingery F. A. Eiserling T. S. Baker (2001) Virology 279 385–391
S. P. Leibo E. Kellenberger C. Kelenberger Particlevan der Kamp T. G. Frey C. M. Sternberg (1979) J. Virol. 30 327–338
W. R. Wikoff L. Liljas R. L. Duda H. Tsuruta R. W. Hendrix J. E. Johnson (2000) Science 289 2129–2133
E. V. Orlova P. Dube E. Beckmann F. Zemlin R. Lurz T. A. Trautner P. Tavares M. Heel Particlevan (1999) Nat. Struct. Biol. 6 842–846
Y. Kikuchi J. King (1975) J. Mol. Biol. 99 645–672
Y. Kikuchi J. King (1975) J. Mol. Biol. 99 673–694
Y. Kikuchi J. King (1975) J. Mol. Biol. 99 695–716
M. F. Plishker M. Chidambaram P. B. Berget (1983) J. Mol. Biol. 170 119–135
N. R. Watts D. H. Coombs (1990) J. Virol. 64 143–154
P. L. Ferguson D. H. Coombs (2000) J. Mol. Biol. 297 99–117
L. Zhao S. Takeda P. G. Leiman F. Arisaka (2000) Biochim. Biophys. Acta 1479 286–292
D. H. Coombs F. Arisaka (1994) NoChapterTitle J. D. Karam (Eds) Molecular Biology of Bacteriophage American Society for Microbiology Washington, D. C. 259–281
N. K. Abuladze M. Gingery J. Tsai F. A. Eiserling (1994) Virology 199 301–310
E. Kellenberger E. Boy Particlede la Tour (1964) J. Ultrastruct. Res. 11 545–563
M. F. Moody (1973) J. Mol. Biol. 80 613–635
M. F. Moody L. Makowski (1981) J. Mol. Biol. 150 217 244
L. Zhao S. Kanamaru C. Chaidirek F. Arisaka (2003) J. Bacteriol. 185 1693–1700
E. Kellenberger A. Bolle E. Boy Particlede la Tour R. H. Epstein N. C. Franklin N. K. Jerne A. Reale-Scafati J. Sechaud I. Benet D. Goldstein M. A. Lauffer (1965) Virology 26 419–440
E. Goldberg L. Grinius L. Letellier (1994) NoChapterTitle J. D. Karam (Eds) Molecular Biology of Bacteriophage T4 American Society for Microbiology Washington, D. C. 347–356
W. B. Wood F. A. Eiserling R. A. Crowther (1994) NoChapterTitle J. D. Karam (Eds) Molecular Biology of Bacteriophage T4 American Society for Microbiology Washington, D. C. 282–290
M. E. Cerritelli J. S. Wall M. N. Simon J. F. Conway A. C. Steven (1996) J. Mol. Biol. 260 767–780
U. Henning S. Hashemolhosseini (1994) NoChapterTitle J. D. Karam (Eds) Molecular Biology of Bacteriophage T4 American Society for Microbiology Washington, D. C. 291–298
W. S. Mason R. Haselkorn (1972) J. Mol. Biol. 66 445–469
A. M. Makhov B. L. Trus J. F. Conway M. N. Simon T. G. Zurabishvili V. V. Mesyanzhinov A. C. Steven (1993) Virology 194 117–127
M. J. Raaij ParticleVan G. Schoehn M. R. Burda S. Miller (2001) J. Mol. Biol. 314 1137–1146
E. Thomassen G. Gielen M. Schutz G. Schoehn J. P. Abrahams S. Miller M. J. Raaij Particlevan (2003) J. Mol. Biol. 331 361–373
M. J. Raaij ParticleVan A. Mitraki G. Lavigne S. Cusack (1999) Nature 401 935–938
F. K. Athappilly R. Murali J. J. Rux Z. Cai R. M. Burnett (1994) J. Mol. Biol. 242 430–455
Y. Liu D. Eisenberg (2002) Prot. Sci. 11 1285–1299
Y. Liu G. Gotte M. Libonati D. Eisenberg (2002) Prot. Sci. 11 371–380
S. Steinbacher R. Seckler S. Miller B. Steipe R. Huber P. Reinemer (1994) Science 265 383–386
V. P. Efimov I. V. Nepluev B. N. Sobolev T. G. Zurabishvili T. Schulthess A. Lustig J. Engel M. Haener U. Aebi S. Yu. Venyaminov S. A. Potekhin V. V. Mesyanzhinov (1994) J. Mol. Biol. 242 470–486
S. P. Boudko Y. Y. Londer A. V. Letarov N. V. Sernova J. Engel V. V. Mesyanzhinov (2002) Eur. J. Biochem. 269 833–841
M.-H. Yu J. King (1984) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 81 6584–6588
A. R. Panchenko Z. Luthey-Schulten P. G. Wolynes (1996) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 93 2008–2013
K. Inaba N. Kobayashi A. R. Fersht (2000) J. Mol. Biol. 302 219–233
H. Yanagawa K. Yoshida C. Torigoe J. S. Prak K. Sato T. Shirai M. Go (1993) J. Biol. Chem. 268 5861–5865
K. Wakasugi K. Isimori K. Imai Y. Wada I. Morishima (1994) J. Biol. Chem. 269 18750–18756
B. E. Terzaghi E. Terzaghi D. Coombs (1979) J. Mol. Biol. 127 1–14
M. P. Coombs F. A. Eiserling (1977) J. Mol. Biol. 116 375–405
M. P. Conley W. B. Wood (1975) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 72 3701–3705
B. N. Sobolev V. V. Mesyanzhinov (1991) J. Biomol. Struct. Dyn. 8 953–965
C. Cohen D. A. Parry (1994) Science 263 488–489
S. V. Strelkov Y. Tao M. G. Rossmann L. P. Kurochkina M. M. Shneider V. V. Mesyanzhinov (1997) Virology 219 190–194
Y. Tao S. V. Strelkov V. V. Mesyanzhinov M. G. Rossmann (1997) Structure 5 789–798
Strelkov, S. V., Tao, Y., Shneider, M. M., Mesyanzhinov, V. V., and Rossmann, M. G. (1998) Acta Crystallogr., D54, 805–816.
S. P. Boudko S. V. Strelkov J. Engel J. Stetefeld (2004) J. Mol. Biol. 339 927–935
A. V. Letarov Y. Y. Londer S. P. Boudko V. V. Mesyanzhinov (1999) Biochemistry (Moscow) 64 817–823
S. Boudko S. Frank R. A. Kammerer J. Stetefeld T. Schulthess R. Landwehr A. Lustig H. P. Bachinger J. Engel (2002) J. Mol. Biol. 317 459–470
K. A. Miroshnikov E. I. Marusich M. E. Cerritelli N. Cheng C. C. Hyde A. C. Steven V. V. Mesyanzhinov (1998) Prot. Eng. 11 329–332
K. A. Miroshnikov N. V. Sernova M. M. Shneider V. V. Mesyanzhinov (2000) Biochemistry (Moscow) 65 1346–1351
S. Frank R. A. Kammerer D. Mechling T. Schulthess R. Landwehr J. Bann Y. Guo A. Lustig H. P. Bachinger J. Engel (2001) J. Mol. Biol. 308 1081–1089
J. Stetefeld S. Frank M. Jenny T. Schulthess R. A. Kammerer S. Boudko R. Landwehr K. Okuyama J. Engel (2003) Structure 11 339–346
V. Krasnykh N. Belousova N. Korokhov G. Mikheeva D. T. Curiel (2001) J. Virol. 75 4176–4183
E. A. Kashentseva T. Seki D. T. Curiel I. P. Dmitriev (2002) Cancer Res. 62 609–616
X. Yang J. Lee E. M. Mahony P. D. Kwong R. Wyatt J. Sodroski (2002) J. Virol. 76 4634–4642
R. A. Crowther E. V. Lenk Y. Kikuchi J. King (1977) J. Mol. Biol. 116 489–523
N. R. Watts D. H. Coombs (1990) J. Virol. 64 143–154
N. R. Watts J. Hainfeld D. H. Coombs (1990) J. Mol. Biol. 216 315–325
R. A. Crowther (1980) J. Mol. Biol. 137 159–174
W. B. Wood M. P. Conley H. L. Lyle R. C. Dickson (1978) J. Biol. Chem. 253 2437–2445
G. A. Navruzbekov L. P. Kurochkina V. A. Kostyuchenko T. G. Zurabishvili S. Y. Venyaminov V. V. Mesyanzhinov (1999) Biochemistry (Moscow) 64 1266–1272
V. A. Kostyuchenko G. A. Navruzbekov L. P. Kurochkina S. V. Strelkov V. V. Mesyanzhinov M. G. Rossmann (1999) Struct. Fold. Des. 7 1213–1222
S. Betts J. King (1999) Struct. Fold. Des. 7 R131–R139
M. G. Rossmann J. E. Johnson (1989) Annu Rev. Biochem. 58 533–573
N. Nandhagopal A. A. Simpson J. R. Gurnon X. Yan T. S. Baker M. V. Graves J. L. Etten Particlevan M. G. Rossmann (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99 14758–14763
L. Liljas (1999) Curr. Opin. Struct. Biol. 9 129–134
P. G. Leiman V. A. Kostyuchenko M. M. Shneider L. P. Kurochkina V. V. Mesyanzhinov M. G. Rossmann (2000) J. Mol. Biol. 301 975–985
L. Holm C. Sander (1993) J. Mol. Biol. 233 123–138
M. M. Shneider S. P. Boudko A. Lustig V. V. Mesyanzhinov (2001) Biochemistry (Moscow) 66 693–697
C. P. Georgopoulos M. Georgiou G. Selzer H. Eisen (1977) Experientia 33 1157–1158
P. G. Leiman M. M. Shneider V. A. Kostyuchenko P. R. Chipman V. V. Mesyanzhinov M. G. Rossmann (2003) J. Mol. Biol. 328 821–833
H. Nakagawa F. Arisaka S. Ishii (1985) J. Virol. 54 460–466
B. W. Matthews S. J. Remington (1974) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 71 4178–4182
S. Kanamaru N. C. Gassner N. Ye S. Takeda F. Arisaka (1999) J. Bacteriol. 181 2739–2744
A. G. Murzin C. Chothia (1992) Curr. Opin. Struct. Biol. 2 895–903
R. Kuroki L. H. Weaver B. W. Matthews (1993) Science 262 2030–2033
R. Seckler (1998) J. Struct. Biol. 122 216–222
E. Meezan W. B. Wood (1971) J. Mol. Biol. 58 685–692
J. King (1971) J. Mol. Biol. 58 693–709
R. L. Duda M. Gingery F. A. Eiserling (1986) Virology 151 296–314
C. M. To E. Kellenberger A. Eisenstark (1969) J. Mol. Biol. 46 493–511
E. Kellenberger E. Stauffer M. Haner A. Lustig D. Karamata (1996) Biophys. Chem. 59 41–59
L. Letellier P. Boulanger M. de Frutos P. Jacquot (2003) Res. Microbiol. 154 283–287
S. Brenner G. Streisenger R. W. Horne S. P. Champe L. Barnett S. Benzer M. W. Rees (1959) J. Mol. Biol. 1 281–292
D. DeRosier A. Klug (1968) Nature 217 130–134
L. Amos A. Klug (1975) J. Mol. Biol. 99 51–73
B. F. Poglazov (1973) Monogr. Dev. Biol. 7 1–105
I. I. Serysheva A. I. Tourkin S. Y. Venyaminov B. F. Poglazov (1984) J. Mol. Biol. 179 565–569
M. G. Rossmann V. V. Mesyanzhinov F. Arisaka P. G. Leiman (2004) Curr. Opin. Struct. Biol. 14 171–180
B. F. Poglazov A. V. Efimov S. Marco J. Carrascosa T. A. Kuznetsova L. G. Aijrich L. P. Kurochkina V. V. Mesyanzhinov (1999) J. Struct. Biol. 127 224–230
Author information
Authors and Affiliations
Corresponding author
Additional information
Translated from Biokhimiya, Vol. 69, No. 11, 2004, pp. 1463–1476.
Original Russian Text Copyright © 2004 by Mesyanzhinov, Leiman, Kostyuchenko, Kurochkina, Miroshnikov, Sykilinda, Shneider.
Rights and permissions
About this article
Cite this article
Mesyanzhinov, V.V., Leiman, P.G., Kostyuchenko, V.A. et al. Molecular architecture of bacteriophage T4. Biochemistry (Moscow) 69, 1190–1202 (2004). https://doi.org/10.1007/s10541-005-0064-9
Received:
Issue Date:
DOI: https://doi.org/10.1007/s10541-005-0064-9