The structure of the autonomic interneuronal synapse

Summary

• 1. In sympathetic ganglia of the turtle (Emys orbicularis) axo-somatic synapses are met with only exceptionally, the far majority of contacts being established between the preganglionic axon terminals and dendrites. Most of these synapses are parallel attachments often of considerable length of a dendrite and several (one to four) terminal axon branches.

• 2. All axo-dendritic synapses are deeply embedded into the cell bodies or the folded lamellar processes of Schwann cells, surrounded always by an invaginated fold of the Schwann cell surface membrane. These invaginated folds are the same as known in unmyelinated fibres as mesaxons, those of the dendrites might be called mesodendrites. At sites of synaptic contact the axons and the dendrite are generally surrounded by a common Schwann cell membrane and have therefore a common mesaxon-mesodendrite. — Axo-somatic synapses are admitted to the surface of the ganglion cell (in sympathetic ganglia) only through small windows in the Schwann capsule.

• 3. The giant calyciform synapses of the ciliary ganglion in the turtle and the pigeon (Columba domestica) are no solid calyces in adult animals, but a cup of densely packed individual presynaptic terminals, which are separated from each other by deep clefts cutting through from the ganglion cell surface to the outer surface of the cup. The individual terminals are the endings of the brush-like preganglionic axon ramification. The cup — especially in the pigeon — additionally is invaded by short pseudo-dendrites of the ganglion cell, arising exclusively from its synaptic region. These pseudodendrites are tightly wedged between the preganglionic axon ramifications and have numerous synaptic contacts with presynaptic branches situated at the outer part of the synaptic calyx.

• 4. The Schwann cellular capsule of vegetative ganglion cells contains several parallel layers of double membranes, which run — on the average — parallel with the ganglion cell surface, and may be considered as a myelin-like formation.

• 5. The possible functional significance of some of the structural peculiarities are briefly discussed.

Zusammenfassung

• 1. In den sympathischen Ganglien der Schildkröte (Emys orbicularis) werden axo-somatische Synapsen nur ausnahmsweise gefunden, die weitaus meisten Kontakte bestehen zwischen präganglionären Axonen und Dendriten. Die meisten dieser Synapsen sind parallele Verbindungen eines oft beträchtlichen langen Dendriten und mehrerer (1–4) terminaler Axonverzweigungen.

• 2. Alle axo-dendritischen Synapsen sind tief in den Zellkörper oder in die gefalteten lamellären Fortsätze von Schwannschen Zellen eingebettet und immer von einer invaginierten Falte der Oberflächenmembran einer Schwannschen Zelle umgeben. Diese invaginierten Falten entsprechen den als Mesaxone bei den marklosen Fasern bekannten; solche könnten bei Dendriten als Mesodendriten bezeichnet werden. Im Bereich des synaptischen Kontaktes sind das Axon und der Dendrit im allgemeinen von einer gemeinsamen Schwannschen Zellmembran umgeben und besitzen deshalb einen gemeinsamen Mesaxon-Mesodendriten. Axosomatische Synapsen gelangen nur durch kleine Fenster in der Schwannschen Kapsel zur Oberfläche der Ganglienzelle (in sympathischen Ganglien).

• 3. Die großen kelchförmigen Synapsen des Ganglion ciliare der Schildkröte und taube (Columba domestica) sind bei erwachsenen Tieren keine soliden Kelche, sondern ein Kelch aus dicht gepackten individuellen präsynaptischen Endigungen, die voneinander durch tiefe Spalten, die von der Ganglienzelloberfläche zur Oberfläche des Kelches diesen durchschneiden, getrennt sind. Die individuellen Endigungen sind die Endigungen der pinselförmigen präganglionären Axonverzweigung. Der Kelch — besonders bei der Taube — wird außerdem von kurzen Pseudodendriten der Ganglienzelle erreicht, die ausschließlich deren synaptischer Region entspringen. Diese Pseudodendriten sind fest zwischen den präganglionären Axonramifikationen eingezwängt und besitzen zahlreiche synaptische Kontakte mit präsynaptischen Zweigen, die im äußeren Teil des synaptischen Kelches liegen.

• 4. Die Schwannsche Zellkapsel von vegetativen Ganglienzellen enthält verschiedene parallele Lagen von Doppelmembranen, die durchschnittlich parallel der Ganglienzelloberfläche laufen und als myelinartige Bildung betrachtet werden können.

• 5. Die mögliche funktionelle Bedeutung einiger dieser strukturellen Eigenschaften wird kurz diskutiert.

Résumé

• 1. Dans les ganglions sympathiques de la Tortue (Emys orbicularis), les synapses axo-somatiques sont exceptionnelles et la grande majorité des contacts s'établit entre les terminaisons d'axones préganglionnaires et les dendrites. La plupart de ces synapses sont des contacts parallèles, souvent sur une grande longueur, entre un dendrite et plusieurs ramifications terminales d'axones (1 à 4).

• 2. Toutes les synapses axo-dendritiques sont profondément enfouies sous les corps cellulaires ou les prolongements en replis lamelleux des cellules de Schwann, et toujours entourées par une invagination de la membrane de surface de celles-ci. Ces invaginations membranaires sont identiques aux mésaxones des fibres amyéliniques, et celles qui correspondent à des dendrites peuvent être dénommées mésodendrites. Aux points de contacts synaptiques, les axones et les dendrites sont en général entourés par une membrane schwannienne commune et possèdent donc un seul mésaxone-mésodendrite. — Il n'y a de synapses axo-somatiques (dans les ganglions sympathiques) qu'à travers d'étroites fenêtres de la capsule schwannienne.

• 3. Les synapses caliciformes géantes du ganglion ciliaire, chez la Tortue et le Pigeon (Columba domestica), ne sont pas formées par une cupule compacte chez l'animal adulte; il s'agit d'un enchevêtrement cupuliforme de terminaisons présynaptiques qui, bien que serrées les unes contre les autres, restent individualisées et séparées par de profondes fentes étendues à travers le calice, de sa face profonde jusqu'à sa périphérie. Ces terminaisons sont celles de la ramification en pinceau d'un axone préganglionnaire. Par ailleurs la cupule, surtout chez le Pigeon, est pénétrée par de courts prolongements pseudo-dendritiques, émanés de la cellule ganglionnaire exclusivement dans la zone synaptique. Ces pseudo-dendrites sont étroitement insérés entre les ramifications axoniques préganglionnaires, et contractent de nombreux contacts synaptiques avec les ramifications pré-synaptiques situées à la périphérie de la cupule.

• 4. La capsule schwannienne des cellules ganglionnaires végétatives contient plusieurs couches de doubles membranes sensiblement parallèles à la surface de la cellule ganglionnaire, et que l'on peut considérer comme des formations myéliniques.

• 5. La signification fonctionnelle possible de certaines particularités structurales est discutée.