Abstract
Manganese is an important metal for human health, being absolutely necessary for development, metabolism, and the antioxidant system. Nevertheless, excessive exposure or intake may lead to a condition known as manganism, a neurodegenerative disorder that causes dopaminergic neuronal death and parkinsonian-like symptoms. Hence, Mn has a paradoxal effect in animals, a Janus-faced metal. Extensive work has been carried out to understand Mn-induced neurotoxicity and to find an effective treatment. This review focuses on the requirement for Mn in human health as well as the diseases associated with excessive exposure to this metal.
Keywords
- dopamine
- essentiality
- manganese
- manganese enzymes
- manganism
- mitochondria
- neurodegenerative diseases
- parkinson’s disease-related genes
- treatment
Please cite as: Met. Ions Life Sci. 13 (2013) 199–227
This is a preview of subscription content, access via your institution.
Buying options
Tax calculation will be finalised at checkout
Purchases are for personal use only
Learn about institutional subscriptionsReferences
M. Aschner, T. R. Guilarte, J. S. Schneider, W. Zheng, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2007, 221, 131–147.
USEPA, Health Assessment Document for Manganese, EPA 600-83-013F, U.S.E.P. Agency, Editor, 1984, Washington, DC.
F. S. Archibald, C. Tyree, Arch. Biochem. Biophys. 1987, 256, 638–650.
C. L. Keen, in Proceedings of the Workshop on the Bioavailability and Oral Toxicity of Manganese, Ed S. Velazquez, US EPA, Environmental Criteria and Assessment Office, 1995, 3–11.
T. Inoue, T. Majid, R. G. Pautler, Rev. Neurosci. 2011, 22, 675–694.
M. C. Newland, Neurotoxicology 1999, 20, 415–432.
R. M. Bowler, S. Gysens, E. Diamond, S. Nakagawa, M. Drezgic, H. A. Roels, Neurotoxicology 2006, 27, 315–326.
Y. M. Jiang, X. A. Mo, F. Q. Du, X. Fu, X. Y. Zhu, H. Y. Gao, J. L. Xie, F. L. Liao, E. Pira, W. Zheng, J. Occup. Environ. Med. 2006, 48, 644–649.
J. E. Myers, M. L. Thompson, S. Ramushu, T. Young, M. F. Jeebhay, L. London, E. Esswein, K. Renton, A. Spies, A. Boulle, I. Naik, A. Iregren, D. J. Rees, Neurotoxicology 2003, 24, 885–894.
K. Ono, K. Komai, M. Yamada, J. Neurol. Sci. 2002, 199, 93–96.
D. G. Cook, S. Fahn, K. A. Brait, Arch. Neurol. 1974, 30, 59–64.
H. Roels, R. Lauwerys, J. P. Buchet, P. Genet, M. J. Sarhan, I. Hanotiau, M. de Fays, A. Bernard, D. Stanescu, Am. J. Ind. Med. 1987, 11, 307–327.
A. Barbeau, Neurotoxicology 1984, 5, 13–35.
F. M. Corrigan, L. Murray, C. L. Wyatt, R. F. Shore, Exp. Neurol. 1998, 150, 339–342.
J. M. Gorell, C. C. Johnson, B. A. Rybicki, E. L. Peterson, G. X. Kortsha, G. G. Brown, R. J. Richardson, Neurology 1997, 48, 650–658.
B. A. Rybicki, C. C. Johnson, J. Uman, J. M. Gorell, Mov. Disord. 1993, 8, 87–92.
M. Yamada, S. Ohno, I. Okayasu, R. Okeda, S. Hatakeyama, H. Watanabe, K. Ushio, H. Tsukagoshi, Acta Neuropathol. 1986, 70, 273–278.
R. Lucchini, L. Selis, D. Folli, P. Apostoli, A. Mutti, O. Vanoni, A. Iregren, L. Alessio, Scand. J. Work Environ. Health 1995, 21, 143–149.
H. A. Roels, P. Ghyselen, J. P. Buchet, E. Ceulemans, R. R. Lauwerys, Br. J. Ind. Med. 1992, 49, 25–34.
R. Lucchini, P. Apostoli, C. Perrone, D. Placidi, E. Albini, P. Migliorati, D. Mergler, M. P. Sassine, S. Palmi, L. Alessio, Neurotoxicology 1999, 20, 287–297.
C. E. Gavin, K. K. Gunter, T. E. Gunter, Neurotoxicology 1999, 20, 445–453.
C. W. Olanow, P. F. Good, H. Shinotoh, K. A. Hewitt, F. Vingerhoets, B. J. Snow, M. F. Beal, D. B. Calne, D. P. Perl, Neurology 1996, 46, 492–498.
R. H. Gwiazda, D. Lee, J. Sheridan, D. R. Smith, Neurotoxicology 2002, 23, 69–76.
R. Witholt, R. H. Gwiazda, D. R. Smith, Neurotoxicol. Teratol. 2000, 22, 851–861.
ATSDR (Agency of Toxic Substances and Disease Registry), Toxicological Profile for Manganese, U.S. Department of Health and Human Services Public Health Service, 2000.
IOM, Dietary Reference Intakes: Vitamin A, Vitamin K, Arsenic, Boron, Chromium, Copper, Iodine, Iron, Manganese, Molybdenum, Nickel, Silicon, Vanadium, and Zinc, Ed Institute of Medicine, National Academy Press, Washington DC, 2011.
K. M. Erikson, M. Aschner, Neurochem. Int. 2003, 43, 475–480.
J. R. Prohaska, Physiol. Rev. 1987, 67, 858–901.
D. G. Barceloux, J. Toxicol. Clin. Toxicol. 1999, 37, 293–307.
V. C. Culotta, M. Yang, T.V. O’Halloran, Biochim. Biophys. Acta 2006, 1763, 747–758.
C. L. Keen, J. L. Ensunsa, M. H. Watson, D. L. Baly, S. M. Donovan, M. H. Monaco, M. S. Clegg, Neurotoxicology 1999, 20, 213–223.
J. W. Finley, J. G. Penland, R. E. Pettit, C. D. Davis, J. Nutr. 2003, 133, 2849–2856.
C. L. Keen, S. Zidenberg-Cherr, Manganese Toxicity in Humans and Experimental Animals, in Manganese in Health and Disease, Ed D. J. Klimis-Tavantzis, CRC Press., Boca Raton, 1994, pp. 193–205.
J. W. Finley, C. D. Davis, Biofactors 1999, 10, 15–24.
J. A. Pennington, S. A. Schoen, Int. J. Vitam. Nutr. Res. 1996, 66, 350–362.
J. L. Greger, J. Nutr. 1998, 128, 368S–371S.
NAS, Panel on Micronutrients. 2001, available at www.nap.edu/books/0309072794/html/.
S. C. Sistrunk, M. K. Ross, N. M. Filipov, Environ. Toxicol. Pharmacol. 2007, 23, 286–296.
J. W. Finley, P. E. Johnson, L. K. Johnson, Am. J. Clin. Nutr. 1994, 60, 949–955.
M. Aschner, J. L. Aschner, Neurosci. Biobehav. Rev. 1991, 15, 333–340.
K. Thompson, R. M. Molina, T. Donaghey, J. E. Schwob, J. D. Brain, M. Wessling-Resnick, FASEB J. 2007, 21, 223–230.
D. C. Dorman, B. E. McManus, C. U. Parkinson, C. A. Manuel, A. M. McElveen, J. I. Everitt, Inhal. Toxicol. 2004, 16, 481–488.
J. J. Powell, R. Jugdaohsingh, R. P. Thompson, Proc. Nutr. Soc. 1999, 58, 147–153.
M. E. Conrad, J. N. Umbreit, E. G. Moore, C. R. Rodning, Blood 1992, 79, 244–247.
H. Gunshin, B. Mackenzie, U.V. Berger, Y. Gunshin, M.F. Romero, W.F. Boron, S. Nussberger, J. L. Gollan, M. A. Hediger, Nature 1997, 388, 482–488.
S. J. Garcia, K. Gellein, T. Syversen, M. Aschner, Toxicol. Sci. 2006, 92, 516–525.
V. A. Fitsanakis, N. Zhang, J. G. Anderson, K. M. Erikson, M. J. Avison, J. C. Gore, M. Aschner, Toxicol. Sci. 2008, 103, 116–124.
C. D. Klaassen, Toxicol. Appl. Pharmacol. 1974, 29, 458–468.
M. Aschner, M. Gannon, Brain Res. Bull. 1994, 33, 345–349.
A. Takeda, J. Sawashita, S. Okada, Brain Res. 1995, 695, 53–58.
A. C. Foradori, A. Bertinchamps, J. M. Gulibon, G. C. Cotzias, J. Gen. Physiol. 1967, 50, 2255–2266.
G. C. Cotzias, A. Bertinchamps, Clinical Experiences with Manganese, in Metal Binding in Medicine, Eds M. J. Seven, L. A. Johnson, Lippincott Co., Philadelphia, 1960, pp. 50–57.
G. C. Cotzias, K. Horiuchi, S. Fuenzalida, I. Mena, Neurology 1968, 18, 376–382.
T. E. Gunter, J. S. Puskin, Biophys. J. 1972, 12, 625–635.
J. J. Liccione, M. D. Maines, J. Pharmacol. Exp. Ther. 1988, 247, 156–161.
C. Zwingmann, D. Leibfritz, A. S. Hazell, J. Cereb. Blood Flow Metab. 2003, 23, 756–771.
K. Kalia, W. Jiang, W. Zheng, Neurotoxicology. 2008, 29, 466–470.
M. R. Sepulveda, F. Wuytack, A. M. Mata, J. Neurochem. 2012, 123, 824–836.
P. Vangheluwe, M. R. Sepulveda, L. Missiaen, L. Raeymaekers, F. Wuytack, J. Vanoevelen, Chem. Rev. 2009, 109, 4733–4759.
V. K. Ton, D. Mandal, C. Vahadji, R. Rao, J. Biol. Chem. 2002, 277, 6422–6427.
M. R. Sepulveda, T. Dresselaers, P. Vangheluwe, W. Everaerts, U. Himmelreich, A. M. Mata, F. Wuytack, Contrast Media Mol. Imaging. 2012, 7, 426–434.
S. Mukhopadhyay, A. D. Linstedt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 858–863.
V. A. Murphy, K. C. Wadhwani, Q. R. Smith, S. I. Rapoport, J. Neurochem. 1991, 57, 948–954.
O. Rabin, L. Hegedus, J. M. Bourre, Q. R. Smith, J. Neurochem. 1993, 61, 509–517.
R. E. London, G. Toney, S. A. Gabel, A. Funk, Brain Res. Bull. 1989, 23, 229–235.
A. Takeda, T. Akiyama, J. Sawashita, S. Okada, Brain Res. 1994, 640, 341–344.
M. Yukawa, K. Amano, M. Suzuki-Yasumoto, M. Terai, Arch. Environ. Health 1980, 35, 36–44.
E. Bonilla, E. Salazar, J. J. Villasmil, R. Villalobos, Neurochem. Res. 1982, 7, 221–227.
E. D. Bird, A. H. Anton, B. Bullock, Neurotoxicology 1984, 5, 59–65.
V. J. Bush, T. P. Moyer, K. P. Batts, J. E. Parisi, Clin. Chem. 1995, 41, 284–294.
D. C. Dorman, M. F. Struve, R. A. James, B. E. McManus, M. W. Marshall, B. A. Wong, Toxicol. Sci. 2001, 60, 242–251.
A. St-Pierre, L. Normandin, G. Carrier, G. Kennedy, R. Butterworth, J. Zayed, Inhal. Toxicol. 2001, 13, 623–632.
A. Tracqui, J. Tayot, P. Kintz, G. Alves, M. A. Bosque, P. Mangin, Forensic Sci. Int. 1995, 76, 199–203.
M. Morello, A. Canini, P. Mattioli, R. P. Sorge, A. Alimonti, B. Bocca, G. Forte, A. Martorana, G. Bernardi, G. Sancesario, Neurotoxicology 2008, 29, 60–72.
J. J. Liccione, M. D. Maines, J. Pharmacol. Exp. Ther. 1989, 248, 222–228.
A. Nong, J. G. Teeguarden, H. J. Clewell, 3rd, D. C. Dorman, M. E. Andersen, J. Toxicol. Environ. Health A 2008, 71, 413–426.
M. C. Newland, C. Cox, R. Hamada, G. Oberdorster, B. Weiss, Fundam. Appl. Toxicol. 1987, 9, 314–328.
J. Versieck, F. Barbier, A. Speecke, J. Hoste, Clin. Chem. 1974, 20, 1141–1145.
L. Spahr, R. F. Butterworth, S. Fontaine, L. Bui, G. Therrien, P. C. Milette, L. H. Lebrun, J. Zayed, A. Leblanc, G. Pomier-Layrargues, Hepatology 1996, 24, 1116–1120.
R. F. Butterworth, L. Spahr, S. Fontaine, G. P. Layrargues, Metab. Brain Dis. 1995, 10, 259–267.
K. Weissenborn, C. Ehrenheim, A. Hori, S. Kubicka, M. P. Manns, Metab. Brain Dis. 1995, 10, 219–231.
A. S. Hazell, R. F. Butterworth, Proc. Soc. Exp. Biol. Med. 1999, 222, 99–112.
J. D. Schroeter, A. Nong, M. Yoon, M. D. Taylor, D. C. Dorman, M. E. Andersen, H. J. Clewell, 3rd, Toxicol. Sci. 2011, 120, 481–498.
S. H. Zlotkin, S. Atkinson, G. Lockitch, Clin. Perinatol. 1995, 22, 223–240.
A. B. Bowman, K. M. Erikson, M. Aschner, Manganese – The Two Faces of Essentiality and Neurotoxicity, in Metals and Neurodegeneration, Ed S. Huang, Research Signpost, Kerala, India, 2010.
A. Takeda, Brain Res. Brain Res. Rev. 2003, 41, 79–87.
D. W. Christianson, Prog. Biophys. Mol. Biol. 1997, 67, 217–252.
F. C. Wedler, R. B. Denman, Curr. Top. Cell Regul. 1984, 24, 153–169.
P. K. Maciejewski, D. L. Rothman, Neurochem. Int. 2008, 52, 809–825.
T. Eid, A. Williamson, T. S. Lee, O. A. Petroff, N. C. de Lanerolle, Epilepsia 2008, 49 Suppl. 2, 42–52.
D. E. Ash, J. D. Cox, D. W. Christianson, Met. Ions Biol. Syst. 2000, 37, 407–428.
A. G. Estevez, M. A. Sahawneh, P. S. Lange, N. Bae, M. Egea, R. R. Ratan, J. Neurosci. 2006, 26, 8512–8516.
A. S. Mildvan, M. C. Scrutton, M. F. Utter, J. Biol. Chem. 1966, 241, 3488–3498.
A. C. Yu, J. Drejer, L. Hertz, A. Schousboe, J. Neurochem. 1983, 41, 1484–1487.
N. M. Fong, T. C. Jensen, A. S. Shah, N. N. Parekh, A. R. Saltiel, M. J. Brady, J. Biol. Chem. 2000, 275, 35034–35039.
O. A. Andreassen, A. Dedeoglu, A. Friedlich, K. L. Ferrante, D. Hughes, C. Szabo, M. F. Beal, Exp. Neurol. 2001, 168, 419–424.
L. S. Hurley, C. L. Keen, Manganese, in Trace Elements in Human Health and Animal Nutrition, Vol. 1, 5th edn., Ed W. Mertz, Academic Press, San Diego, CA, 1987, pp. 185–222.
C. Keen, Nutritional and Toxicological Aspects of Manganese Intakes: An Overview, in Risk Assessment of Essential Elements, Eds W. Mertz, C. O. Abernathy, S. S. Olin, ILSI Press, Washington DC, 1994, pp. 221–235.
J. H. Freeland-Graves, C. Llanes, Models to Study Manganese Deficiency, in Manganese in Health and Disease, Ed D. J. Klimis-Tavantzis, CRC Press, Boca Raton, 1994.
M. D. Garrick, K. G. Dolan, C. Horbinski, A. J. Ghio, D. Higgins, M. Porubcin, E. G. Moore, L. N. Hainsworth, J. N. Umbreit, M. E. Conrad, L. Feng, A. Lis, J. A. Roth, S. Singleton, L. M. Garrick, BioMetals 2003, 16, 41–54.
L. He, K. Girijashanker, T. P. Dalton, J. Reed, H. Li, M. Soleimani, D. W. Nebert, Mol. Pharmacol. 2006, 70, 171–180.
L. Davidsson, B. Lonnerdal, B. Sandstrom, C. Kunz, C. L. Keen, J. Nutr. 1989, 119, 1461–1464.
C. M. Lucaciu, C. Dragu, L. Copaescu, V. V. Morariu, Biochim. Biophys. Acta 1997, 1328, 90–98.
A. Riccio, C. Mattei, R. E. Kelsell, A. D. Medhurst, A. R. Calver, A. D. Randall, J. B. Davis, C. D. Benham, M. N. Pangalos, J. Biol. Chem. 2002, 277, 12302–12309.
S. S. Kannurpatti, P. G. Joshi, N. B. Joshi, Neurochem. Res. 2000, 25, 1527–1536.
J. S. Crossgrove, R. A. Yokel, Neurotoxicology 2004, 25, 451–460.
J. S. Crossgrove, D. D. Allen, B. L. Bukaveckas, S. S. Rhineheimer, R. A. Yokel, Neurotoxicology 2003, 24, 3–13.
K. M. Erikson, K. Thompson, J. Aschner, M. Aschner, Pharmacol. Ther. 2007, 113, 369–377.
V. A. Fitsanakis, G. Piccola, A. P. Marreilha dos Santos, J. L. Aschner, M. Aschner, Hum. Exp. Toxicol. 2007, 26, 295–302.
Z. Xiang, G. Burnstock, Neuroreport 2005, 16, 903–907.
R. A. North, Physiol. Rev. 2002, 82, 1013–1067.
N. Tanaka, K. Kawasaki, N. Nejime, Y. Kubota, K. Nakamura, M. Kunitomo, K. Takahashi, M. Hashimoto, K. Shinozuka, J. Pharmacol. Sci. 2004, 95, 174–180.
C. Marzano, M. Pellei, F. Tisato, C. Santini, Anticancer Agents Med. Chem. 2009, 9, 185–211.
A. Sacher, A. Cohen, N. Nelson, J. Exp. Biol. 2001, 204, 1053–1061.
J. S. Crossgrove, R. A. Yokel, Neurotoxicology 2005, 26, 297–307.
A. Goytain, R. M. Hines, G. A. Quamme, J. Biol. Chem. 2008, 283, 33365–33374.
A. D. Gitler, A. Chesi, M. L. Geddie, K. E. Strathearn, S. Hamamichi, K. J. Hill, K. A. Caldwell, G. A. Caldwell, A. A. Cooper, J. C. Rochet, S. Lindquist, Nat. Genet. 2009, 41, 308–315.
A. C. Chua, E. H. Morgan, J. Comp. Physiol. B 1997, 167, 361–369.
M. D. Fleming, C. C. Trenor, 3rd, M. A. Su, D. Foernzler, D. R. Beier, W. F. Dietrich, N. C. Andrews, Nat. Genet. 1997, 16, 383–386.
M. D. Fleming, M. A. Romano, M. A. Su, L. M. Garrick, M. D. Garrick, N. C. Andrews, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 1148–1153.
K. Thompson, R. M. Molina, T. Donaghey, J. D. Brain, M. Wessling-Resnick, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2007, 293, G640–644.
J. Salazar, N. Mena, S. Hunot, A. Prigent, D. Alvarez-Fischer, M. Arredondo, C. Duyckaerts, V. Sazdovitch, L. Zhao, L. M. Garrick, M. T. Nunez, M. D. Garrick, R. Raisman-Vozari, E. C. Hirsch, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 18578–18583.
V. A. Fitsanakis, G. Piccola, J. L. Aschner, M. Aschner, Neurotoxicology 2006, 27, 60–70.
V. A. Fitsanakis, G. Piccola, J. L. Aschner, M. Aschner, J. Neurosci. Res. 2005, 81, 235–243.
T. K. Dickinson, A. G. Devenyi, J. R. Connor, J. Lab. Clin. Med. 1996, 128, 270–278.
C. C. Trenor, 3rd, D. R. Campagna, V. M. Sellers, N. C. Andrews, M. D. Fleming, Blood 2000, 96, 1113–1118.
S. Potocki, M. Rowinska-Zyrek, D. Witkowska, M. Pyrkosz, A. Szebesczyk, K. Krzywoszynska, H. Kozlowski, Curr. Med. Chem. 2012, 19, 2738–2759.
A. Ramirez, A. Heimbach, J. Grundemann, B. Stiller, D. Hampshire, L. P. Cid, I. Goebel, A. F. Mubaidin, A. L. Wriekat, J. Roeper, A. Al-Din, A. M. Hillmer, M. Karsak, B. Liss, C. G. Woods, M. I. Behrens, C. Kubisch, Nat. Genet. 2006, 38, 1184–1191.
P. R. Lockman, K. E. Roder, D. D. Allen, J. Neurochem. 2001, 79, 588–594.
W. N. Sloot, J. B. Gramsbergen, Brain Res. 1994, 657, 124–132.
J. G. Anderson, P. T. Cooney, K. M. Erikson, Environ. Toxicol. Pharmacol. 2007, 23, 179–184.
L. J. Wu, A. G. Leenders, S. Cooperman, E. Meyron-Holtz, S. Smith, W. Land, R. Y. Tsai, U. V. Berger, Z. H. Sheng, T. A. Rouault, Brain Res. 2004, 1001, 108–117.
M. D. Garrick, Genes Nutr. 2011, 6, 45–54.
Z. Yin, H. Jiang, E. S. Lee, M. Ni, K. M. Erikson, D. Milatovic, A. B. Bowman, M. Aschner, J. Neurochem. 2010, 112, 1190–1198.
M. B. Troadec, D. M. Ward, E. Lo, J. Kaplan, I. De Domenico, Blood 2010, 116, 4657–4664.
M. S. Madejczyk, N. Ballatori, Biochim. Biophys. Acta 2012, 1818, 651–657.
S. Abboud, D. J. Haile, J. Biol. Chem. 2000, 275, 19906–19912.
A. S. Zhang, S. Xiong, H. Tsukamoto, C. A. Enns, Blood 2004, 103, 1509–1514.
P. Hahn, T. Dentchev, Y. Qian, T. Rouault, Z. L. Harris, J. L. Dunaief, Mol. Vis. 2004, 10, 598–607.
M. Aschner, D. C. Dorman, Toxicol. Rev. 2006, 25, 147–154.
M. Aschner, K. M. Erikson, D. C. Dorman, Crit. Rev. Toxicol. 2005, 35, 1–32.
G. Gianutsos, M. T. Murray, Neurotoxicology 1982, 3, 75–81.
D. B. Calne, N. S. Chu, C. C. Huang, C. S. Lu, W. Olanow, Neurology 1994, 44, 1583–1586.
A. Benedetto, C. Au, M. Aschner, Chem. Rev. 2009, 109, 4862–4884.
A. B. Bowman, G. F. Kwakye, E. Herrero Hernandez, M. Aschner, J. Trace Elem. Med. Biol. 2011, 191–203.
C. W. Olanow, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2004, 1012, 209–223.
R. G. Lucchini, E. Albini, L. Benedetti, S. Borghesi, R. Coccaglio, E. C. Malara, G. Parrinello, S. Garattini, S. Resola, L. Alessio, Am. J. Ind. Med. 2007, 50, 788–800.
B. A. Racette, L. McGee-Minnich, S. M. Moerlein, J. W. Mink, T. O. Videen, J. S. Perlmutter, Neurology 2001, 56, 8–13.
J. A. Chalela, L. Bonillha, R. Neyens, A. Hays, Neurocrit. Care 2011, 14, 456–458.
A. Pentschew, F. F. Ebner, R. M. Kovatch, J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1963, 22, 488–499.
D. B. Bertinet, M. Tinivella, F. A. Balzola, A. de Francesco, O. Davini, L. Rizzo, P. Massarenti, M. A. Leonardi, F. Balzola, J. Parenter. Enteral Nutr. 2000, 24, 223–227.
K. M. Hambidge, R. J. Sokol, S. J. Fidanza, M. A. Goodall, J. Parenter. Enteral Nutr. 1989, 13, 168–171.
J. Jankovic, J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry 2008, 79, 368–376.
A. J. Lees, J. Hardy, T. Revesz, Lancet 2009, 373, 2055–2066.
E. Tolosa, G. Wenning, W. Poewe, Lancet Neurol. 2006, 5, 75–86.
C. E. Gavin, K. K. Gunter, T. E. Gunter, Toxicol. Appl. Pharmacol. 1992, 115, 1–5.
M. Aschner, K. M. Erikson, E. Herrero Hernandez, R. Tjalkens, Neuromolecular Med. 2009, 11, 252–266.
D. L. Stredrick, A. H. Stokes, T. J. Worst, W. M. Freeman, E. A. Johnson, L. H. Lash, M. Aschner, K. E. Vrana, Neurotoxicology 2004, 25, 543–553.
B. A. Racette, J. A. Antenor, L. McGee-Minnich, S. M. Moerlein, T. O. Videen, V. Kotagal, J. S. Perlmutter, Mov. Disord. 2005, 20, 492–496.
T. R. Guilarte, Environ. Health Perspect. 2010, 118, 1071–1080.
S. von Campenhausen, B. Bornschein, R. Wick, K. Botzel, C. Sampaio, W. Poewe, W. Oertel, U. Siebert, K. Berger, R. Dodel, Eur. Neuropsychopharmacol. 2005, 15, 473–490.
A. Eisen, S. Kim, B. Pant, Muscle Nerve 1992, 15, 219–224.
E. P. Pioro, H. Mitsumoto, Clin. Neurosci. 1995, 3, 375–385.
S. H. Appel, D. Beers, L. Siklos, J. I. Engelhardt, D. R. Mosier, Amyotroph. Lateral Scler. Other Motor Neuron. Disord. 2001, 2 Suppl. 1, S47–54.
Y. Kawahara, S. Kwak, Amyotroph. Lateral Scler. Other Motor Neuron. Disord. 2005, 6, 131–144.
Y. Li, J. C. Copin, L. F. Reola, B. Calagui, G. T. Gobbel, S. F. Chen, S. Sato, C. J. Epstein, P. H. Chan, Brain Res. 1998, 814, 164–170.
J. Tomkins, S. J. Banner, C. J. McDermott, P. J. Shaw, Neuroreport 2001, 12, 2319–2322.
E. Kapaki, C. Zournas, G. Kanias, T. Zambelis, A. Kakami, C. Papageorgiou, J. Neurol. Sci. 1997, 147, 171–175.
H. Nagata, S. Miyata, S. Nakamura, M. Kameyama, Y. Katsui, J. Neurol. Sci. 1985, 67, 173–178.
A. Gaeta, R. C. Hider, Br. J. Pharmacol. 2005, 146, 1041–1059.
L. A. Hazelwood, R. B. Free, D. M. Cabrera, M. Skinbjerg, D. R. Sibley, J. Biol. Chem. 2008, 283, 36441–36453.
C. J. Maynard, R. Cappai, I. Volitakis, R. A. Cherny, A. R. White, K. Beyreuther, C. L. Masters, A. I. Bush, Q. X. Li, J. Biol. Chem. 2002, 277, 44670–44676.
L. Esposito, J. Raber, L. Kekonius, F. Yan, G. Q. Yu, N. Bien-Ly, J. Puolivali, K. Scearce-Levie, E. Masliah, L. Mucke, J. Neurosci. 2006, 26, 5167–5179.
G. P. Bates, Nat. Rev. Genet. 2005, 6, 766–773.
N. S. Wexler, J. Lorimer, J. Porter, F. Gomez, C. Moskowitz, E. Shackell, K. Marder, G. Penchaszadeh, S. A. Roberts, J. Gayan, D. Brocklebank, S. S. Cherny, L. R. Cardon, J. Gray, S. R. Dlouhy, S. Wiktorski, M. E. Hodes, P. M. Conneally, J. B. Penney, J. Gusella, J. H. Cha, M. Irizarry, D. Rosas, S. Hersch, Z. Hollingsworth, M. MacDonald, A. B. Young, J. M. Andresen, D. E. Housman, M. M. De Young, E. Bonilla, T. Stillings, A. Negrette, S. R. Snodgrass, M. D. Martinez-Jaurrieta, M. A. Ramos-Arroyo, J. Bickham, J. S. Ramos, F. Marshall, I. Shoulson, G. J. Rey, A. Feigin, N. Arnheim, A. Acevedo-Cruz, L. Acosta, J. Alvir, K. Fischbeck, L. M. Thompson, A. Young, L. Dure, C. J. O’Brien, J. Paulsen, A. Brickman, D. Krch, S. Peery, P. Hogarth, D. S. Higgins, Jr., B. Landwehrmeyer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 3498–3503.
B. B. Williams, D. Li, M. Wegrzynowicz, B. K. Vadodaria, J. G. Anderson, G. F. Kwakye, M. Aschner, K. M. Erikson, A. B. Bowman, J. Neurochem. 2010, 112, 227–237.
B. B. Williams, G. F. Kwakye, M. Wegrzynowicz, D. Li, M. Aschner, K. M. Erikson, A. B. Bowman, Toxicol. Sci. 2010, 117, 169–179.
M. Wegrzynowicz, H. K. Holt, D. B. Friedman, A. B. Bowman, J. Proteome Res. 2012, 11, 1118–1132.
M. Aschner, Environ. Health Perspect. 2000, 108 Suppl. 3, 429–432.
L. Normandin, A. S. Hazell, Metab. Brain Dis. 2002, 17, 375–387.
A. W. Dobson, K. M. Erikson, M. Aschner, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2004, 1012, 115–128.
P. K. Pal, A. Samii, D. B. Calne, Neurotoxicology 1999, 20, 227–238.
C.C. Huang, Y.H. Weng, C.S. Lu, N.S. Chu, T.C. Yen, J. Neurol. 2003, 250, 1335–1339.
S. A. McDougall, C. M. Reichel, C. M. Farley, M. M. Flesher, T. Der-Ghazarian, A. M. Cortez, J. J. Wacan, C. E. Martinez, F. A. Varela, A. E. Butt, C. A. Crawford, Neuroscience 2008, 154, 848–860.
C. M. Reichel, J. J. Wacan, C. M. Farley, B. J. Stanley, C. A. Crawford, S. A. McDougall, Neurotoxicol. Teratol. 2006, 28, 323–332.
A. McNeill, D. Birchall, S. J. Hayflick, A. Gregory, J. F. Schenk, E. A. Zimmerman, H. Shang, H. Miyajima, P. F. Chinnery, Neurology 2008, 70, 1614–1619.
J. Donaldson, D. McGregor, F. LaBella, Can. J. Physiol. Pharmacol. 1982, 60, 1398–1405.
K. M. Erikson, D. C. Dorman, L. H. Lash, M. Aschner, Toxicol. Sci. 2007, 97, 459–466.
J. Donaldson, F. S. LaBella, D. Gesser, Neurotoxicology 1981, 2, 53–64.
R. Graumann, I. Paris, P. Martinez-Alvarado, P. Rumanque, C. Perez-Pastene, S. P. Cardenas, P. Marin, F. Diaz-Grez, R. Caviedes, P. Caviedes, J. Segura-Aguilar, Pol. J. Pharmacol. 2002, 54, 573–579.
S. H. Reaney, D. R. Smith, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2005, 205, 271–281.
J. Segura-Aguilar, C. Lind, Chem. Biol. Interact. 1989, 72, 309–324.
B. Chance, J. Biol. Chem. 1965, 240, 2729–2748.
T. E. Gunter, C. E. Gavin, M. Aschner, K. K. Gunter, Neurotoxicology 2006, 27, 765–776.
T. E. Gunter, D. R. Pfeiffer, Am. J. Physiol. 1990, 258, C755–786.
S. F. Ali, H. M. Duhart, G. D. Newport, G. W. Lipe, W. Slikker, Jr., Neurodegeneration 1995, 4, 329–334.
S. Zhang, J. Fu, Z. Zhou, Toxicol. In Vitro 2004, 18, 71–77.
H. R. Scholte, J. Bioenerg. Biomembr. 1988, 20, 161–191.
D. HaMai, A. Campbell, S. C. Bondy, Free Radic. Biol. Med. 2001, 31, 763–768.
C. J. Chen, S. L. Liao, Exp. Neurol. 2002, 175, 216–225.
C. E. Gavin, K. K. Gunter, T. E. Gunter, Biochem. J. 1990, 266, 329–334.
F. Spadoni, A. Stefani, M. Morello, F. Lavaroni, P. Giacomini, G. Sancesario, Exp. Brain Res. 2000, 135, 544–551.
Z. Yin, J. L. Aschner, A. P. dos Santos, M. Aschner, Brain Res. 2008, 1203, 1–11.
M. Zoratti, I. Szabo, Biochim. Biophys. Acta 1995, 1241, 139–176.
K. V. Rao, M. D. Norenberg, J. Biol. Chem. 2004, 279, 32333–32338.
D. Milatovic, Z. Yin, R. C. Gupta, M. Sidoryk, J. Albrecht, J. L. Aschner, M. Aschner, Toxicol. Sci. 2007, 98, 198–205.
D. R. Green, J. C. Reed, Science 1998, 281, 1309–1312.
S. J. Korsmeyer, M. C. Wei, M. Saito, S. Weiler, K. J. Oh, P. H. Schlesinger, Cell Death Differ. 2000, 7, 1166–1173.
P. X. Petit, S. A. Susin, N. Zamzami, B. Mignotte, G. Kroemer, FEBS Lett. 1996, 396, 7–13.
E. A. Malecki, Brain Res. Bull. 2001, 55, 225–228.
M. K. Chen, J. S. Lee, J. L. McGlothan, E. Furukawa, R. J. Adams, M. Alexander, D. F. Wong, T. R. Guilarte, Neurotoxicology 2006, 27, 229–236.
M. Aschner, M. Gannon, H. K. Kimelberg, J. Neurochem. 1992, 58, 730–735.
M. Aschner, K. E. Vrana, W. Zheng, Neurotoxicology 1999, 20, 173–180.
K. V. Rama Rao, P. V. Reddy, A. S. Hazell, M. D. Norenberg, Neurotoxicology 2007, 28, 807–812.
A. S. Hazell, M. D. Norenberg, Neurochem. Res. 1997, 22, 1443–1447.
K. Erikson, M. Aschner, Neurotoxicology 2002, 23, 595–602.
K. M. Erikson, R. L. Suber, M. Aschner, Neurotoxicology 2002, 23, 281–288.
M. Sidoryk-Wegrzynowicz, E. Lee, J. Albrecht, M. Aschner, J. Neurochem. 2009, 110, 822–830.
T. D. Hexum, R. Fried, Neurochem. Res. 1979, 4, 73–82.
A. S. Hazell, M. D. Norenberg, Neurochem. Res. 1998, 23, 869–873.
A. S. Hazell, Neurochem. Int. 2002, 41, 271–277.
A. Volterra, Ren. Physiol. Biochem. 1994, 17, 165–167.
W. Zhou, J. B. Milder, C. R. Freed, J. Biol. Chem. 2008, 283, 9863–9870.
A. A. Aboud, A. M. Tidball, K. K. Kumar, M. D. Neely, K. C. Ess, K. M. Erikson, A. B. Bowman, Neurotoxicology 2012, 33, 1443–1449.
Y. Higashi, M. Asanuma, I. Miyazaki, N. Hattori, Y. Mizuno, N. Ogawa, J. Neurochem. 2004, 89, 1490–1497.
K. Sriram, G. X. Lin, A. M. Jefferson, J. R. Roberts, O. Wirth, Y. Hayashi, K. M. Krajnak, J. M. Soukup, A. J. Ghio, S. H. Reynolds, V. Castranova, A. E. Munson, J. M. Antonini, FASEB J. 2010, 24, 4989–5002.
J. A. Roth, S. Singleton, J. Feng, M. Garrick, P. N. Paradkar, J. Neurochem. 2010, 113, 454–464.
S. Hague, E. Rogaeva, D. Hernandez, C. Gulick, A. Singleton, M. Hanson, J. Johnson, R. Weiser, M. Gallardo, B. Ravina, K. Gwinn-Hardy, A. Crawley, P. H. St George-Hyslop, A. E. Lang, P. Heutink, V. Bonifati, J. Hardy, Ann. Neurol. 2003, 54, 271–274.
J. A. Olzmann, J. R. Bordelon, E. C. Muly, H. D. Rees, A. I. Levey, L. Li, L. S. Chin, J. Comp. Neurol. 2007, 500, 585–599.
R. M. Canet-Aviles, M. A. Wilson, D. W. Miller, R. Ahmad, C. McLendon, S. Bandyopadhyay, M. J. Baptista, D. Ringe, G. A. Petsko, M. R. Cookson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 9103–9108.
T. Taira, Y. Saito, T. Niki, S. M. Iguchi-Ariga, K. Takahashi, H. Ariga, EMBO Rep. 2004, 5, 213–218.
C. Paisan-Ruiz, A. E. Lang, T. Kawarai, C. Sato, S. Salehi-Rad, G. K. Fisman, T. Al-Khairallah, P. St George-Hyslop, A. Singleton, E. Rogaeva, Neurology 2005, 65, 696–700.
J. P. Covy, B. I. Giasson, J. Neurochem. 2010, 115, 36–46.
M. R. Dewitt, P. Chen, M. Aschner, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013, 432, 1–4.
K. Tuschl, P. T. Clayton, S. M. Gospe, Jr., S. Gulab, S. Ibrahim, P. Singhi, R. Aulakh, R. T. Ribeiro, O. G. Barsottini, M. S. Zaki, M. L. Del Rosario, S. Dyack, V. Price, A. Rideout, K. Gordon, R. A. Wevers, W. K. Chong, P. B. Mills, Am. J. Hum. Genet. 2012, 90, 457–466.
A. P. Santos, R. L. Lucas, V. Andrade, M. L. Mateus, D. Milatovic, M. Aschner, M. C. Batoreu, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2012, 258, 394–402.
D. Santos, D. Milatovic, V. Andrade, M. C. Batoreu, M. Aschner, A. P. Marreilha dos Santos, Toxicology 2012, 292, 90–98.
D. Milatovic, T. J. Montine, M. Aschner, Methods Mol. Biol. 2011, 758, 195–204.
D. Milatovic, R. C. Gupta, Y. Yu, S. Zaja-Milatovic, M. Aschner, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2011, 256, 219–226.
J. A. Moreno, K. M. Streifel, K. A. Sullivan, W. H. Hanneman, R. B. Tjalkens, Toxicol. Sci. 2011, 122, 121–133.
E. Lee, M. Sidoryk-Wegrzynowicz, Z. Yin, A. Webb, D. S. Son, M. Aschner, Glia 2012, 60, 1024–1036.
Z. Xu, K. Jia, B. Xu, A. He, J. Li, Y. Deng, F. Zhang, Toxicol. Ind. Health 2010, 26, 55–60.
F. M. Cordova, A. S. Aguiar, Jr., T. V. Peres, M. W. Lopes, F. M. Goncalves, D. Z. Pedro, S. C. Lopes, C. Pilati, R. D. Prediger, M. Farina, K. M. Erikson, M. Aschner, R. B. Leal, Arch. Toxicol. 2013, 92, 638–644.
Y. Chtourou, K. Trabelsi, H. Fetoui, G. Mkannez, H. Kallel, N. Zeghal, Neurochem. Res. 2011, 36, 1546–1557.
E. N. Martins, N. T. Pessano, L. Leal, D. H. Roos, V. Folmer, G. O. Puntel, J. B. Rocha, M. Aschner, D. S. Avila, R. L. Puntel, Brain Res. Bull. 2012, 87, 74–79.
K. M. Streifel, J. A. Moreno, W. H. Hanneman, M. E. Legare, R. B. Tjalkens, Toxicol. Sci. 2012, 126, 183–192.
J. A. Roth, Neuromolecular Med. 2009, 11, 281–296.
A. Benedetto, C. Au, D. S. Avila, D. Milatovic, M. Aschner, PLoS Genet. 2010, 6, e1001084.
Acknowledgments
M.A. acknowledges funding by R01ES10563 and P30ES00267; D.S.A. acknowledges support by FAPERGS (ARD11/1673-7) and CNPq (Universal 476471/2011-7).
Author information
Authors and Affiliations
Corresponding author
Editor information
Editors and Affiliations
Rights and permissions
Copyright information
© 2013 Springer Science+Business Media Dordrecht
About this chapter
Cite this chapter
Avila, D.S., Puntel, R.L., Aschner, M. (2013). Manganese in Health and Disease. In: Sigel, A., Sigel, H., Sigel, R. (eds) Interrelations between Essential Metal Ions and Human Diseases. Metal Ions in Life Sciences, vol 13. Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-94-007-7500-8_7
Download citation
DOI: https://doi.org/10.1007/978-94-007-7500-8_7
Published:
Publisher Name: Springer, Dordrecht
Print ISBN: 978-94-007-7499-5
Online ISBN: 978-94-007-7500-8
eBook Packages: Biomedical and Life SciencesBiomedical and Life Sciences (R0)