Advertisement

Metal Enzymes in “Impossible” Microorganisms Catalyzing the Anaerobic Oxidation of Ammonium and Methane

  • Joachim Reimann
  • Mike S. M. JettenEmail author
  • Jan T. KeltjensEmail author
Part of the Metal Ions in Life Sciences book series (MILS, volume 15)

Abstract

Ammonium and methane are inert molecules and dedicated enzymes are required to break up the N-H and C-H bonds. Until recently, only aerobic microorganisms were known to grow by the oxidation of ammonium or methane. Apart from respiration, oxygen was specifically utilized to activate the inert substrates. The presumed obligatory need for oxygen may have resisted the search for microorganisms that are capable of the anaerobic oxidation of ammonium and of methane. However extremely slowly growing, these “impossible” organisms exist and they found other means to tackle ammonium and methane. Anaerobic ammonium-oxidizing (anammox) bacteria use the oxidative power of nitric oxide (NO) by forging this molecule to ammonium, thereby making hydrazine (N2H4). Nitrite-dependent anaerobic methane oxidizers (N-DAMO) again take advantage of NO, but now apparently disproportionating the compound into dinitrogen and dioxygen gas. This intracellularly produced dioxygen enables N-DAMO bacteria to adopt an aerobic mechanism for methane oxidation.

Although our understanding is only emerging how hydrazine synthase and the NO dismutase act, it seems clear that reactions fully rely on metal-based catalyses known from other enzymes. Metal-dependent conversions not only hold for these key enzymes, but for most other reactions in the central catabolic pathways, again supported by well-studied enzymes from model organisms, but adapted to own specific needs. Remarkably, those accessory catabolic enzymes are not unique for anammox bacteria and N-DAMO. Close homologs are found in protein databases where those homologs derive from (partly) known, but in most cases unknown species that together comprise an only poorly comprehended microbial world.

Keywords

anaerobic methane oxidation anammox denitrification hydrazine oxidation hydrazine synthesis methanol dehydrogenase nitric oxide octaheme proteins 

Notes

Acknowledgments

The contribution by Joachim Reimann was supported by the Netherlands Organization for Scientific Research (ALW grant number 822.02.005). The work by Mike Jetten is facilitated by two European Union Advanced Research Grants (ERC 232937, ERC 339880) and by the Dutch Government “Zwaartekrachtsubsidie” (Gravitation Grant) to the Soehngen Institute for Anaerobic Microbiology (SIAM 024 002 002).

References

  1. 1.
    D. J. Arp, L. Y. Stein, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2003, 38, 471–495.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  2. 2.
    M. A. Culpepper, A. C. Rosenzweig, Crit. Rev. Biochem Mol. Biol. 2012, 47, 483–492.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  3. 3.
    T. J. Lawton, J. Ham, T. Sun, A. C. Rosenzweig, Proteins, 2014, 82, 2263–2267.Google Scholar
  4. 4.
    R. Hatzenpichler, Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 7501–7510.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  5. 5.
    W. Martens-Habbena, P. M. Berube, H. Urakawa, J. R. de la Torre, D. A. Stahl, Nature 2009, 461, 976–979.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  6. 6.
    N. Vajrala, W. Martens-Habbena, L. A. Sayavedra-Soto, A. Schauer, P. J. Bottomley, D. A. Stahl, D. J. Arp, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 1006–1011.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  7. 7.
    M. Strous, J. J. Heijnen, J. G. Kuenen, M. S. M. Jetten, Appl. Microbiol. Biotechnol. 1998, 50, 589–596.CrossRefGoogle Scholar
  8. 8.
    M. C. Schmid, B. Maas, A. Dapena, K. van de Pas-Schoonen, J. van de Vossenberg, B. Kartal, L. van Niftrik, I. Schmidt, I. Cirpus, J. G. Kuenen, M. Wagner, J. S. Sinninghe Damsté, M. Kuypers, N. P. Revsbech, R. Mendez, M. S. M. Jetten, M. Strous, Appl. Environ. Microbiol. 2005, 71, 1677–1784.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  9. 9.
    (a) A. A. van de Graaf, A. Mulder, P. de Bruijn, M. S. M. Jetten, L. A. Robertson, J. G. Kuenen, Appl. Environ. Microbiol. 1995, 61, 1246–1251. (b) A. A. van de Graaf, P. de Bruijn, L. A. Robertson, M. S. M. Jetten, J. G. Kuenen, Microbiology 1996, 142, 2187–2196.Google Scholar
  10. 10.
    M. Strous, J. A. Fuerst, E. H. Kramer, S. Logemann, G. Muyzer, K.T. van de Pas-Schoonen, R. Webb, J. G. Kuenen, M. S. M. Jetten, Nature 1999 , 400, 446–449.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  11. 11.
    H. J. M. Op den Camp, B. Kartal, D. Guven, L. A. van Niftrik, H. C. Haaijer, W. R. van der Star, K. T. van de Pas-Schoonen, A. Cabezas, Z. Ying, M. C. Schmid, M. M. Kuypers, J. van de Vossenberg, H. R. Harhangi, C. Picioreanu, M. C. van Loosdrecht, J. G. Kuenen, M. Strous, M. S. M. Jetten, Biochem. Soc. Trans. 2006, 34, 174–178.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  12. 12.
    B. Kartal, L. van Niftrik, J. T. Keltjens, H. J. M. Op den Camp, M. S. M. Jetten, Adv. Microb. Physiol. 2012, 60, 211–262.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  13. 13.
    B. Kartal, J. G. Kuenen, M. C. van Loosdrecht, Science 2010, 328, 702–703.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  14. 14.
    (a) K. Knittel, A. Boetius, Annu. Rev. Microbiol. 2009, 63, 311–334. (b) R. K. Thauer, Curr. Opin. Microbiol. 2011, 14, 292–299. (c) J. Milucka, T. G. Ferdelman, L. Polerecky, D. Franzke, G. Wegener, M. Schmid, I. Lieberwirth, M. Wagner, F. Widdel, M. M. Kuypers, Nature 2012, 491, 541–546. (d) T. Holler, G. Wegener, H. Niemann, C. Deusner, T. G. Ferdelman, A. Boetius, B. Brunner, F. Widdel, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, E1484–1490.Google Scholar
  15. 15.
    M. F. Haroon, S. Hu, Y. Shi, M. Imelfort, J. Keller, P. Hugenholtz, Z. Yuan, G. W. Tyson, Nature 2013, 500, 567–570.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  16. 16.
    A. A. Raghoebarsing, A. Pol, K. T. van de Pas-Schoonen, A. J. Smolders, K. F. Ettwig, W. I. Rijpstra, S. Schouten, J. S. Damsté, H. J. M. Op den Camp, M. S. M. Jetten, M. Strous, Nature 2006, 440, 918–921.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  17. 17.
    K. F. Ettwig, S. Shima, K. T. van de Pas-Schoonen, J. Kahnt, M. H. Medema, H. J. M. Op den Camp, M. S. M. Jetten, M. Strous, Environ. Microbiol. 2008, 10, 3164–3173.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  18. 18.
    K. F. Ettwig, M. K. Butler, D. Le Paslier, E. Pelletier, S. Mangenot, M. M. Kuypers, F. Schreiber, B. E. Dutilh, J. Zedelius, D. de Beer, J. Gloerich, H. J. Wessels, T. van Alen, F. Luesken, M. L. Wu, K. T. van de Pas-Schoonen, H. J. M. Op den Camp, E. M. Janssen-Megens, K. J. Francoijs, H. Stunnenberg, J. Weissenbach, M. S. M. Jetten, M. Strous, Nature 2010, 464, 543–548.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  19. 19.
    (a) L. Chistoserdova, M. G. Kalyuzhnaya, M. E. Lidstrom, Annu. Rev. Microbiol. 2009, 63, 477–499. (b) L. Chistoserdova, Environ. Microbiol. 2011, 13, 2603–2622.Google Scholar
  20. 20.
    (a) A. A. van de Graaf, P. de Bruijn, L. A. Robertson, M. S. M. Jetten, J. G. Kuenen, Microbiology 1997, 143, 2415–21. (b) J. Schalk, H. Oustad, J. G. Kuenen, M. S. M Jetten, FEMS Microbiol. Lett. 1998, 158, 61–67.Google Scholar
  21. 21.
    M. Strous, E. Pelletier, S. Mangenot, T. Rattei, A. Lehner, M. W. Taylor, M. Horn, H. Daims, D. Bartol-Mavel, P. Wincker, V. Barbe, N. Fonknechten, D. Vallenet, B. Segurens, C. Schenowitz-Truong, C. Médigue, A. Collingro, B. Snel, B. E. Dutilh, H. J. M. Op den Camp, C. van der Drift, I. Cirpus, K. T. van de Pas-Schoonen, H. R. Harhangi, L. van Niftrik, M. Schmid, J. T. Keltjens, J. van de Vossenberg, B. Kartal, H. Meier, D. Frishman, M. A. Huynen, H. W. Mewes, J. Weissenbach, M. S. M. Jetten, M. Wagner, D. Le Paslier, Nature 2006, 440, 790–794.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  22. 22.
    B. Kartal, W. J. Maalcke, N. M. de Almeida, I. Cirpus, J. Gloerich, W. Geerts, H. J. M. Op den Camp, H. R. Harhangi, E. M. Janssen-Megens, K. J. Francoijs, H. G. Stunnenberg, J. T. Keltjens, M. S. M. Jetten, M. Strous, Nature 2011, 479,127–130.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  23. 23.
    (a) M. R. Lindsay, R. I. Webb, M. Strous, M. S. M. Jetten, M. K. Butler, R. J. Forde, J. A. Fuerst, Arch. Microbiol. 2001, 175, 413–429. (b) L. A. van Niftrik, J. A. Fuerst, J. S. Sinninghe Damsté, J. G. Kuenen, M. S. M. Jetten, M. Strous, FEMS Microbiol. Lett. 2004, 233, 7–13. (c) L. van Niftrik, W. J. Geerts, E. G. van Donselaar, B. M. Humbel, A. Yakushevska, A. J. Verkleij, M. S. M. Jetten, M. Strous, J. Struct. Biol. 2008, 161, 401–410. (d) L. van Niftrik, W. J. Geerts, E. G. van Donselaar, B. M. Humbel, R. I. Webb, J. A. Fuerst, A. J. Verkleij, M. S. M. Jetten, M. Strous, J. Bacteriol. 2008, 190, 708–717.Google Scholar
  24. 24.
    (a) L. van Niftrik, M. van Helden, S. Kirchen, E. G. van Donselaar, H. R. Harhangi, R. I. Webb, J. A. Fuerst, H. J. M. Op den Camp, M. S. M. Jetten, M. Strous, Mol. Microbiol. 2010, 77, 701–715. (b) R. Karlsson, A. Karlsson, O. Bäckman, B. R. Johansson, S. Hulth, FEMS Microbiol. Lett. 2009, 297, 87–94. (c) R. Karlsson, A. Karlsson, O. Bäckman, B. R. Johansson, S. Hulth, FEMS Microbiol. Lett. 2014, 354, 10–18.Google Scholar
  25. 25.
    L. van Niftrik, M. S. M. Jetten, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2012, 76, 585–596.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  26. 26.
    B. Kartal, N. M. de Almeida, W. J. Maalcke, H. J. M. Op den Camp, M. S. M. Jetten, J. T. Keltjens, FEMS Microbiol. Rev. 2013, 37, 428–461.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  27. 27.
    N. M. de Almeida, W. J. Maalcke, J. T. Keltjens, M. S. M. Jetten, B. Kartal B, Biochem. Soc. Trans. 2011, 39, 303–308.Google Scholar
  28. 28.
    (a) B. Kartal, J. Rattray, L. A. van Niftrik, J.van de Vossenberg, M. C. Schmid, R. I. Webb, S. Schouten, J. A. Fuerst, J.S. Sinninghe Damsté, M. S. M. Jetten, M. Strous, Syst. Appl. Microbiol. 2007, 30, 39–49. (b) B. Kartal, M. M. M. Kuypers, G. Lavik, J. Schalk, H. J. M. Op den Camp, M. S. M. Jetten, M. Strous, Environ. Microbiol. 2007, 9, 635–642. (c) B. Kartal, L. van Niftrik, J. Rattray, J. L.van de Vossenberg, M. C. Schmid, J. Sinninghe Damsté, M. S. M. Jetten, M. Strous, FEMS Microbiol. Ecol. 2008, 63, 46–55.Google Scholar
  29. 29.
    M. L. Wu, S. de Vries S, T. A. van Alen, M. K. Butler, H. J. M. Op den Camp, J. T. Keltjens, M. S. M. Jetten, M. Strous, Microbiology 2011, 157, 890–898.Google Scholar
  30. 30.
    (a) S. J. Ferguson, V. Fülöp, Subcell. Biochem. 2000, 35, 519–540. (b) O. Einsle, P. M. H. Kroneck, Biol. Chem. 2004, 385, 875–883. (c) P. Tavares, A. S. Pereira, J. J. Moura, I. Moura, J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 2087–2100. (d) I. S. MacPherson, M. E. Murphy, Cell. Mol. Life Sci. 2007, 64, 2887–2899. (e) S. Rinaldo A. Arcovito, G. Giardina, N. Castiglione, M. Brunori, F. Cutruzzolà, Biochem. Soc. Trans. 2008, 36, 1155–1159. (f) A. C. Merkle, N. Lehnert, Dalton Trans. 2012, 41, 3355–3368.Google Scholar
  31. 31.
    (a) P. A. Williams, V. Fülöp, E. F. Garman, N. F. Saunders, S. J. Ferguson, J. Hajdu, Nature 1997, 389, 406–412. (b) D. Nurizzo, M. C. Silvestrini, M. Mathieu, F. Cutruzzolà, D. Bourgeois, V. Fülöp V, J. Hajdu, M. Brunori, M. Tegoni, C. Cambillau, Structure 1997, 5, 1157–1171. (c) D. Nurizzo, F. Cutruzzolà, M. Arese, D. Bourgeois, M. Brunori, C. Cambillau, M. Tegoni, Biochemistry 1998, 37, 13987–13996.Google Scholar
  32. 32.
    (a) S. Kawasaki, H. Arai, T. Kodama, Y. Igarashi, J. Bacteriol. 1997, 179, 235–242. (b) S. Bali, A. D. Lawrence, S. A. Lobo, L. M. Saraiva, B. T. Golding, D. J. Palmer, M. J. Howard, S. J. Ferguson, M. J. Warren, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 18260–18265.Google Scholar
  33. 33.
    J. van de Vossenberg, D. Woebken, M. J. Maalcke, H. J. Wessels, B. E. Dutilh, B. Kartal, E. M. Janssen-Megens, G. Roeselers, J. Yan, D. Speth, J. Gloerich, W. Geerts, E. van der Biezen, W. Pluk, K. J. Francoijs, L. Russ, P. Lam, S. A. Malfatti, S. G. Tringe, S. C. Haaijer, H. J. M. Op den Camp, H. G. Stunnenberg, R. Amann, M. M. Kuypers, M. S. M. Jetten, Environ Microbiol. 2013, 15, 1275–1289.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  34. 34.
    D. Hira, H. Toh, C. T. Migita, H. Okubo, T. Nishiyama, M. Hattori, K. Furukawa, T. Fujii, FEBS Lett. 2012, 586, 1658–1663.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  35. 35.
    Z. Hu D. R. Speth, K. J. Francoijs, Z. X. Quan, M. S. M. Jetten, Front. Microbiol. 2012, 3, 366.PubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  36. 36.
    F. Gori, S. G. Tringe, B. Kartal, E. Marchiori M. S. M. Jetten, Biochem. Soc. Trans. 2011, 39, 1799–1804.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  37. 37.
    (a) G. W. Pettigrew, A. Echalier, S. R. Pauleta, J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 551–567. (b) J. M. Atack, D. J. Kelly, Adv. Microb. Physiol. 2007, 52, 73–106.Google Scholar
  38. 38.
    (a) C. M. Wilmot, V. L. Davidson, Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 469–474. (b) C. M. Wilmot, E. T. Yukl, Dalton. Trans. 2013, 42, 3127–3135. (c) S. Shin S, V. L. Davidson, Arch. Biochem. Biophys. 2014, 544C, 112–118.Google Scholar
  39. 39.
    (a) S. L. Edwards, T. L. Poulos, J. Biol. Chem. 1990, 265, 2588–2595. (b) E. T. Yukl, B. R. Goblirsch, V. L. Davidson, C. M. Wilmot, Biochemistry 2011, 50, 2931–2938.Google Scholar
  40. 40.
    M. Jormakka, S. Törnroth, B. Byrne, S. Iwata, Science 2002, 295, 1863–1868.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  41. 41.
    (a) A. B. Hooper, A. Nason, J. Biol. Chem. 1965, 240, 4044–4057. (b) K. R. Terry, A. B. Hooper, Biochemistry 1981, 20, 7026–7032.Google Scholar
  42. 42.
    A. B. Hooper, T. Vannelli, D. J. Bergmann, D. M. Arciero, Antonie Van Leeuwenhoek 1997, 71, 59–67.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  43. 43.
    (a) N. Igarashi, H. Moriyama, T. Fujiwara, Y. Fukumori, N. Tanaka, Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 276–284. (b) P. E. Cedervall, A. B. Hooper, C. M. Wilmot, Acta Crystallogr. Sect F Struct. Biol. Cryst. Commun. 2009, 65, 1296–1298. (c) P. Cedervall, A. B. Hooper, C. M. Wilmot, Biochemistry 2013, 52, 6211–6218.Google Scholar
  44. 44.
    W. J. Maalcke, A. Dietl, S. J. Marritt, J. N. Butt, M. S. M. Jetten, J. T. Keltjens, T. R. Barends, B. Kartal, J. Biol. Chem. 2014, 289, 1228–1242.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  45. 45.
    (a) M. G. Klotz, M. C. Schmid, M. Strous, H. J. M. op den Camp, M. S. M. Jetten, A. B. Hooper, Environ. Microbiol. 2008, 10, 3150–3163. (b) J. Simon, M. G. Klotz, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 114–135.Google Scholar
  46. 46.
    M. Shimamura, T. Nishiyama, K. Shinya, Y. Kawahara, K. Furukawa, T. Fujii, J. Biosci. Bioeng. 2008, 105, 243–248.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  47. 47.
    J. Schalk, S. de Vries, J. G. Kuenen, M. S. M. Jetten, Biochemistry 2000, 39, 5405–5412.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  48. 48.
    W. L. DeLano, The PyMOL Molecular Graphics System, DeLano Scientific, San Carlos, CA, USA, 2002, http://www.pymol.org.
  49. 49.
    M. L. Fernández, D. A. Estrin, S. E. Bari, J. Inorg. Biochem. 2008, 102, 1523–1530.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  50. 50.
    M. Shimamura, T. Nishiyama, H. Shigetomo, T. Toyomoto, Y. Kawahara, K. Furukawa, T. Fujii, Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 1065–1072.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  51. 51.
    W. J. Maalcke, Multiheme Protein Complexes of Anaerobic Ammonium-Oxidizing Bacteria, PhD Thesis, Radboud University of Nijmegen (The Netherlands), 2012.Google Scholar
  52. 52.
    (a) J. Kostera, J. McGarry, A. A. Pacheco, Biochemistry 2010, 49, 8546–8553. (b) A. A. Pacheco, J. McGarry, J. Kostera, A. Corona, Methods Enzymol. 2011, 486, 447–463.Google Scholar
  53. 53.
    (a) H. B. Gray, B. G. Malmström, R. J. P. Williams, J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 551–559. (b) H. B. Gray, J. R. Winkler, Biochim. Biophys. Acta 2010, 1797, 1563–1572. (c) M. Choi, V. L. Davidson, Metallomics 2011, 3, 140–151.Google Scholar
  54. 54.
    (a) I. V. Pearson, M. D. Page, R. J. van Spanning, S. J. Ferguson, J. Bacteriol. 2003, 185, 6308–6315. (b) K. A. Sam, S. A. Fairhurst, R. N. Thorneley, J. W. Allen, S. J. Ferguson, J. Biol. Chem. 2008, 283, 12555–12563.Google Scholar
  55. 55.
    F. ten Brink, B. Schoepp-Cothenet, R. van Lis, W. Nitschke, F. Baymann, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 1392–1406.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  56. 56.
    D. V. Dibrova, D. A. Cherepanov, M. Y. Galperin, V. P. Skulachev, A. Y. Mulkidjanian, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 1407–1427.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  57. 57.
    (a) X. Gao, X. Wen, L. Esser, B. Quinn, L. Yu, C. A. Yu, D. Xia, Biochemistry 2003, 42, 9067–9080. (b) X. Gao, X. Wen, C. Yu, L. Esser, S. Tsao, B. Quinn, L. Zhang, L. Yu, D. Xia, Biochemistry 2002, 41, 11692–11702. (c) H. Palsdottir, C. G. Lojero, B. L. Trumpower, C. Hunte, J. Biol. Chem. 2003, 278, 31303–31311. (d) L. Esser, B. Quinn, Y. F. Li, M. Zhang, M. Elberry, L. Yu, C. A. Yu, D. Xia, J. Mol. Biol. 2004, 341, 281–302. (e) L. Esser, M. Elberry, F. Zhou, C. A. Yu, L. Yu, D. Xia, J. Biol. Chem. 2008, 283, 2846–2857. (f) S. R. Solmaz, C. Hunte, J. Biol. Chem. 2008, 283, 17542–17549. (g) J. Yan, G. Kurisu, W. A. Cramer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 69–74. (h) E. Yamashita, H. Zhang, W. A. Cramer, J. Mol. Biol. 2007, 370, 39–52.Google Scholar
  58. 58.
    (a) H. Claus, Arch. Microbiol. 2003, 179, 145–150. (b) P. Giardina, V. Faraco, C. Pezzella, A. Piscitelli, S. Vanhulle, G. Sannia, Cell. Mol. Life Sci. 2010, 67, 369–385. (c) P. Di Gennaro, A. Bargna, G. Sello, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2011, 90, 1817–1827.Google Scholar
  59. 59.
    (a) M. C. Machczynski, E. Vijgenboom, B. Samyn, G. W. Canters, Protein Sci 2004, 13, 2388–2397. (b) T. Skálová, J. Dohnálek, L. H. Østergaard, P. R. Østergaard, P. Kolenko, J. Dusková, A. Stepánková, J. Hasek, J. Mol. Biol. 2009, 385, 1165–1178.Google Scholar
  60. 60.
    M. Sutter, D. Boehringer, S. Gutmann, S. Günther, D. Prangishvili, M. J. Loessner, K. O. Stetter, E. Weber-Ban, N. Ban, Nat. Struct. Mol. Biol. 2008, 15, 939–947.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  61. 61.
    R. A. Rothery, G. J. Workun, J. H. Weiner, Biochim. Biophys. Acta 2008, 1778, 1897–1929.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  62. 62.
    M. Jormakka, D. Richardson, B. Byrne, S. Iwata, Structure 2004, 12, 95–104.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  63. 63.
    S. Lücker, M. Wagner, F. Maixner, E. Pelletier, H. Koch, B. Vacherie, T. Rattei,J. S. Damsté, E. Spieck, D. Le Paslier, H. Daims, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 13479–13484.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  64. 64.
    S. Lücker, B. Nowka, T. Rattei, E. Spieck, H. Daims, Front. Microbiol. 2013, 4, 27.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  65. 65.
    M. G. Bertero, R. A. Rothery, M. Palak, C. Hou, D. Lim, F. Blasco, J. H. Weiner, N. C. Strynadka, Nature Struct. Mol. Biol. 2003, 10, 681–687.CrossRefGoogle Scholar
  66. 66.
    C. A. McDevitt, G. R. Hanson, C. J. Noble, M. R. Cheesman, A. G. McEwan, Biochemistry 2002, 41, 15234–15244.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  67. 67.
    (a) I. Schröder, S. Rech, T. Krafft, J. M. Macy, J. Biol. Chem. 1997, 272, 23765–23768. (b) E. C. Lowe, S. Bydder, R. S. Hartshorne, H. L. Tape, E. J. Dridge, C. M. Debieux, K. Paszkiewicz, I. Singleton, R. J. Lewis, J. M. Santini, D. J. Richardson, C. S. Butler, J. Biol. Chem. 2010, 285, 18433–18442.Google Scholar
  68. 68.
    H. D. Thorell, K. Stenklo, J. Karlsson, T. Nilsson, Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69, 5585–5592.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  69. 69.
    D. P. Kloer, C. Hagel, J. Heider, G. E. Schulz, Structure 2006, 14, 1377–1388.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  70. 70.
    (a) P. Lanciano, A. Vergnes, S. Grimaldi, B. Guigliarelli, A. Magalon, J. Biol. Chem. 2007, 282, 17468–17474. (b) S. Zakian, D. Lafitte, A. Vergnes, C. Pimentel, C. Sebban-Kreuzer, R. Toci, J. B. Claude, F. Guerlesquin, A. Magalon, FEBS J. 2010, 277, 1886–1895.Google Scholar
  71. 71.
    (a) V. B. Borisov, R. B. Gennis, J. Hemp, M. I. Verkhovsky, Biochim. Biophys. Acta 2011, 1807, 1398–1413. (b) A. Giuffrè, V. B. Borisov, M. Arese, P. Sarti, E. Forte, Biochim. Biophys. Acta 2014, 1837, 1178–1187.Google Scholar
  72. 72.
    S. B. Mohan, M. Schmid, M. S. M. Jetten, J. Cole, FEMS Microbiol. Ecol. 2004, 49, 433–443.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  73. 73.
    (a) J. Simon, M. Kern, Biochem. Soc. Trans. 2008, 36, 1011–1016. (b) M. Kern, J. Simon, Biochim. Biophys. Acta 2009, 1787, 646–656.Google Scholar
  74. 74.
    (a) O. Einsle, A. Messerschmidt, P. Stach, G. P. Bourenkov, H. D. Bartunik, R. Huber, P. M. H. Kroneck, Nature 1999, 400, 476–480. (b) O. Einsle, A. Messerschmidt, R. Huber, P. M. H. Kroneck, F. Neese, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11737–11745.Google Scholar
  75. 75.
    M. J. Sellars, S. J. Hall, D. J. Kelly, J. Bacteriol. 2002, 184, 4187–4196.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  76. 76.
    R. A. Sanford, J. R. Cole, J. M. Tiedje, Appl. Environ. Microbiol. 2002, 68, 893–900.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  77. 77.
    (a) M. S. Pittman, K. T. Elvers, L. Lee, M. A. Jones, R. K. Poole, S. F. Park, D. J. Kelly, Mol. Microbiol. 2007, 63, 575–590. (b) M. Kern, F. Eisel, J. Scheithauer, R. G. Kranz, J. Simon, Mol. Microbiol. 2010, 75, 122–137.Google Scholar
  78. 78.
    A. Welsh, J. Chee-Sanford, L. Connor, F. Löffler, R. Sanford, Appl. Environ. Microbiol. 2014, 80, 2110–2119.Google Scholar
  79. 79.
    (a) K. M. Polyakov, K. M. Boyko, T. V. Tikhonova, A. Slutsky, A. N. Antipov, R. A. Zvyagilskaya, A. N. Popov, G. P. Bourenkov, V. S. Lamzin, V. O. Popov, J. Mol. Biol. 2009, 389, 846–862. (b) A. A. Trofimov, K. M. Polyakov, K. M. Boyko, T. V. Tikhonova, T. N. Safonova, A. V. Tikhonov, A. N. Popov, V. O. Popov, Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 2010, 66, 1043–1047. (c) T. Tikhonova, A. Tikhonov, A. Trofimov, K. Polyakov, K. Boyko, E. Cherkashin, T. Rakitina, D. Sorokin, V. Popov, FEBS J. 2012, 279, 4052–4061. (d) T. V. Tikhonova, A. A. Trofimov, V. O. Popov, Biochemistry (Moscow) 2012, 77, 1129–1138.Google Scholar
  80. 80.
    (a) C. G. Mowat, E. Rothery, C. S. Miles, L. McIver, M. K. Doherty, K. Drewette, P. Taylor, M. D. Walkinshaw, S. K. Chapman, G. A. Reid, Nature Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 1023–1024. (b) S. J. Atkinson, C. G. Mowat, G. A. Reid, S. K. Chapman, FEBS Lett. 2007, 581, 3805–3808.Google Scholar
  81. 81.
    (a) J. J. Moura, C. D. Brondino, J. Trincão, M. J. Romão, J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 791–799. (b) G. Fritz, O. Einsle, M. Rudolf, A. Schiffer, P. M. H. Kroneck, J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2005, 10, 223–233. (b) P. J. González, C. Correia, I. Moura, C. D. Brondino, J. J. Moura, J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 1015–1023. (c) J. Simon, R. J. van Spanning, D. J. Richardson, Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 1480–1490. (d) B. Kraft, M. Strous, H. E. Tegetmeyer, J Biotechnol. 2011, 155, 104–117. (e) C. Sparacino-Watkins, J. F. Stolz, P. Basu, Chem. Soc. Rev. 2014, 43, 676–706.Google Scholar
  82. 82.
    (a) J. M. Dias, M. E. Than, A. Humm, R. Huber, G. P. Bourenkov, H. D. Bartunik, S. Bursakov, J. Calvete, J. Caldeira, C. Carneiro, J. J. Moura, I. Moura, M. Romão, Structure 1999, 7, 65–79. (b) P. Arnoux, M. Sabaty, J. Alric, B. Frangioni, B. Guigliarelli, J. M. Adriano, D. Pignol, Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 928–934. (c) B. J. Jepson, S. Mohan, T. A. Clarke, A. J. Gates, J. A. Cole, C. S. Butler, J. N. Butt, A. M. Hemmings, D. J. Richardson, J. Biol. Chem. 2007, 282, 6425–6437. (d) S. Najmudin, P. J. González, J. Trincão, C. Coelho, A. Mukhopadhyay, N. M. Cerqueira, C. C. Romão, I. Moura, J. J. Moura, C. D. Brondino, M. J. Romão, J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 737–753. (e) C. Coelho, P. J. González, J. G. Moura, I. Moura, J. Trincão, M. J. Romão, J. Mol. Biol. 2011 , 408, 932–948.Google Scholar
  83. 83.
    B. Ize, S. J. Coulthurst, K. Hatzixanthis, I. Caldelari, G. Buchanan, E. C. Barclay, D. J. Richardson, T. Palmer, F. Sargent, Microbiology 2009, 155, 3992–4004.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  84. 84.
    (a) T. H. Brondijk, D. Fiegen, D. J. Richardson, J. A. Cole, Mol. Microbiol. 2002, 44, 245–255. (b) T. H. Brondijk, A. Nilavongse, N. Filenko, D. J. Richardson, J. A. Cole, Biochem. J. 2004, 379, 47–55. (c) A. Nilavongse, T. H. Brondijk, T. W. Overton, D. J. Richardson, E. R. Leach, J. A. Cole, Microbiology 2006, 152, 3227–3237. (d) M. Kern, J. Simon, Microbiology 2009, 155, 2784–2794. (e) M. Kern, J. Simon, Mol. Microbiol. 2008, 69, 1137–1152.Google Scholar
  85. 85.
    (a) T. Sjögren, M. Svensson-Ek, J. Hajdu, P. Brzezinski, Biochemistry 2000, 39, 10967–10974. (b) A. Jafferji, J. W. Allen, S. J. Ferguson, V. Fulop, J. Biol. Chem. 2000, 275, 25089–25094.Google Scholar
  86. 86.
    M. L. Wu, T. A. van Alen, E. G. van Donselaar, M. Strous, M. S. M. Jetten, L. van Niftrik, FEMS Microbiol. Lett. 2012, 334, 49–56.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  87. 87.
    R. J. Schulze, J. Komar, M. Botte, W. J. Allen, S. Whitehouse, V. A. Gold, A. Lycklama, J. A. Nijeholt, K. Huard, I. Berger, C. Schaffitzel, I. Collinson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 4844–4849.Google Scholar
  88. 88.
    V. M. Luque-Almagro, A. J. Gates, C. Moreno-Vivián, S. J. Ferguson, D. J. Richardson, M. D. Roldán, Biochem. Soc. Trans. 2011, 39, 1838–1843.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  89. 89.
    P. J. Simpson, D. J. Richardson, R. Codd, Microbiology 2010, 156, 302–312.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  90. 90.
    (a) L. Philippot, Trends Microbiol. 2005, 13, 191–192. (b) R. Cramm, R. A. Siddiqui, B. Friedrich, J. Bacteriol. 1997, 179, 6769–6777.Google Scholar
  91. 91.
    (a) W. G. Zumft, J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 194–215. (b) J. Hendriks, A. Oubrie, J. Castresana, A. Urbani, S. Gemeinhardt, M. Saraste, Biochim. Biophys. Acta 2000, 1459, 266–273.Google Scholar
  92. 92.
    (a) Y. Matsumoto, T. Tosha, A. V. Pisliakov, T. Hino, H. Sugimoto, S. Nagano, Y. Sugita, Y. Shiro, Nature Struct. Mol. Biol. 2012, 19, 238–245. (b) T. Hino, Y. Matsumoto, S. Nagano, H. Sugimoto, Y. Fukumori, T. Murata, S. Iwata, Science 2010, 330, 1666–1670.Google Scholar
  93. 93.
    Suharti, M. J. F. Strampraad, I. Schröder, S. de Vries, Biochemistry 2001, 40, 2632–2639.Google Scholar
  94. 94.
    K. Heylen, J.T. Keltjens, Front. Microbiol. 2012, 3, 371.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  95. 95.
    J. Hemp, R. B. Gennis, Results Probl. Cell Differ. 2008, 45, 1–31.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  96. 96.
    (a) M. Saraste, J. Castresana, FEBS Lett. 1994, 341, 1–4. (b) J. van der Oost, A. P. N. de Boer, I.-W. L. Gier, W. G. Zumft, A. H. Stouthamer, R. J. M. van Spanning, FEMS Microbial. Lett. 1994, 121, l–10.Google Scholar
  97. 97.
    (a) T. Fujiwara, Y. Fukumori, J. Bacteriol, 1996. 178, 1866–1871. (b) U. Flock, N. J. Watmough, P. Ädelroth, Biochemistry 2005, 44, 10711–10719. (c) G. Butland, S. Spiro, N. J. Watmough, D. J. Richardson, J. Bacteriol. 2001, 183, 189–199. (d) N. Sakurai, T. Sakurai, Biochemistry 1997, 36, 13809–13815. (e) A. Giuffrè, G. Stubauer, P. Sarti, M. Brunori, W. G. Zumft, G. Buse, T. Soulimane, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 14718–14723. (f) E. Forte, A. Urbani, M. Saraste, P. Sarti, M. Brunori, A. Giuffrè, Eur. J. Biochem. 2001 , 268, 6486–6491.Google Scholar
  98. 98.
    (a) D. A. Proshlyakov, M. A. Pressler, C. DeMaso, J. F. Leykam, D. L. deWitt, G. T. Babcock, Science 2000, 290, 1588–1591. (b) R. B. Gennis, Biochim. Biophys. Acta 1998, 1365, 241–248. (c) G. T. Babcock, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 12971–12973 (d) M. R. A. Blomberg, P. E. M. Siegbahn, M. Wikström, Inorg. Chem. 2003, 42, 5231–5243. (e) M. Iwaki, A. Puustinen, M. Wikström, P. R. Rich, Biochemistry 2003, 42, 8809–8817.Google Scholar
  99. 99.
    K. F. Ettwig, D. R. Speth, J. Reimann, M. L. Wu, M. S. M. Jetten, J. T. Keltjens, Front. Microbiol. 2012, 3, 273.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  100. 100.
    (a) F. H. Thorndycroft, G. Butland, D. J. Richardson, N. J. Watmough, Biochem. J. 2007, 401, 111–119. (b) U. Flock, P. Lachmann, J. Reimann, N. J. Watmough, P. Ädelroth, J. Inorg. Biochem. 2009, 103, 845–850.Google Scholar
  101. 101.
    (a) P. Ehrenreich, A. Behrends, J. Harder, F. Widdel, Arch. Microbiol. 2000, 173, 58–64. (b) J. Zedelius, R. Rabus, O. Grundmann, I. Werner, D. Brodkorb, F. Schreiber, P. Ehrenreich, A. Behrends, H. Wilkes, M. Kube, R. Reinhardt, F. Widdel, Environ. Microbiol. Rep. 2010, 3, 125–135.Google Scholar
  102. 102.
    L. Salomonsson, J. Reimann, T. Tosha, N. Krause, N. Gonska, Y Shiro, P. Ädelroth, Biochim. Biophys. Acta 2012, 1817, 1914–1920.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  103. 103.
    (a) R. L. Lieberman, A. C. Rosenzweig, Nature 2005, 434, 177–182. (b) A. S. Hakemian, K. C. Kondapalli, J. Telser, B. M. Hoffman, T. L. Stemmler, A. C. Rosenzweig, Biochemistry 2008, 47, 6793–6801. (c) S. M. Smith, S. Rawat, J. Telser, B. M. Hoffman, T. L. Stemmler, A. C. Rosenzweig, Biochemistry 2011, 50, 10231–10340.Google Scholar
  104. 104.
    R. Balasubramanian, S. M. Smith, S. Rawat, L. A. Yatsunyk, T. L. Stemmler, A. C. Rosenzweig, Nature 2010, 465, 115–119.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  105. 105.
    (a) H. J. Hektor, H. Kloosterman, L. Dijkhuizen, J. Mol. Catal. B 2000, 8, 103–109. (b) H. J. Hektor, H. Kloosterman, L. Dijkhuizen, J. Biol. Chem. 2002, 277, 46966–46973.Google Scholar
  106. 106.
    (a) C. Anthony, M. Ghosh, Prog. Biophys. Mol. Biol. 1998, 69, 1–21. (b) C. Anthony, P. Williams, Biochim. Biophys. Acta 2003, 1647, 18–23. (c) C. Anthony, Arch. Biochem. Biophys. 2004, 428, 2–9.Google Scholar
  107. 107.
    (a) L. Masgrau, J. Basran, P. Hothi, M. J. Sutcliffe, N. S. Scrutton, Arch. Biochem. Biophys. 2004, 428, 41–51. (b) S. Y. Reddy, T. C. Bruice, J. Am. Chem. Soc . 2003, 125, 8141–8150. (c) V. L. Davidson, Arch. Biochem. Biophys. 2004, 428, 32–40. (d) S. Y. Reddy, T. C. Bruice, Protein Sci. 2004, 13, 1965–1978. (e) X. Zhang, S. Y. Reddy, T. C. Bruice, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 745–749.Google Scholar
  108. 108.
    (a) A. Oubrie, B. W. Dijkstra, Protein Sci. 2000, 9, 1265–1273. (b) A. Oubrie, H. J. Rozeboom, K. H. Kalk, E. G. Huizinga, B. W. Dijkstra, J. Biol. Chem. 2002, 277, 3727–3732.Google Scholar
  109. 109.
    (a) Z. X. Xia, W. W. Dai, J. P. Xiong, Z. P. Hao, V. L. Davidson, S. White, F. S. Mathews, J. Biol. Chem. 1992, 267, 22289–22297. (b) Z. Xia, W. Dai, Y. Zhang, S. A. White, G. D. Boyd, F. S. Mathews, J. Mol. Biol. 1996, 259, 480–501. (c) Z. X. Xia Y. N. He, W. W. Dai, S. A. White, G. D. Boyd, F. S. Mathews, Biochemistry 1999, 38, 1214–1220. (d) Z. X. Xia, W. W. Dai, Y. N. He, S. A. White, F. S. Mathews, V. L. Davidson, J. Biol. Inorg. Chem . 2003, 8, 843–854. (e) M. Ghosh, C. Anthony, K. Harlos, M. G. Goodwin, C. Blake, Structure 1995, 3, 177–187. (f) M. Ghosh, A. Avezoux, C. Anthony, K. Harlos, C. C. Blake, Experientia 1994, 71, 251–260. (g) P. A. Williams, L. Coates, F. Mohammed, R. Gill, P. T. Erskine, A. Coker, S. P. Wood, C. Anthony, J. B. Cooper, Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 2005, 61, 75–79. (h) J. M. Choi, H. G. Kim, J. S. Kim, H. S. Youn, S. H. Eom, S. L. Yu, S. W. Kim, S. H. Lee, Acta Crystallogr. Sect. F Struct. Biol. Cryst. Commun. 2011, 67, 513–516.Google Scholar
  110. 110.
    (a) D. J. Anderson, C. J. Morris, D. N. Nunn, C. Anthony, M. E. Lidstrom, Gene 1990, 90, 173–176. (b) C. J. Morris, Y. M. Kim, K. E. Perkins, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 1995, 177, 6825–6831. (c) L. Chistoserdova, S. W. Chen, A. Lapidus, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 2003, 185, 2980–2987.Google Scholar
  111. 111.
    (a) N. Goosen, R. G. M. Huinen, P. Vandeputte, J. Bacteriol. 1992, 174, 1426–1427. (b) S. Puehringer, M. Metlitzky, R. Schwarzenbacher, BMC Biochemistry 2008, 9, 8. (c) N. Gliese, V. Khodaverdi, H. Görisch, Arch. Microbiol. 2010, 192, 1–14.Google Scholar
  112. 112.
    M. L. Wu, K. F. Ettwig, M. S. M. Jetten, M. Strous, J. T. Keltjens, L. van Niftrik, Biochem. Soc. Trans. 2011, 39, 243–248.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  113. 113.
    (a) Y. Hibi, K. Asai, H. Arafuka, M. Hamajima, T. Iwama, K. Kawai, J. Biosci. Bioeng. 2011, 111, 547–549. (b) N. A. Fitriyanto, M. Fushimi, M. Matsunaga, A. Pertiwiningrum, T. Iwama, K. Kawai, J. Biosci. Bioeng. 2011, 111, 613–617. (c) T. Nakagawa, R. Mitsui, A. Tani, K. Sasa, S. Tashiro, T. Iwama, T. Hayakawa, K. Kawai, PloS One 2012, 7, e50480.Google Scholar
  114. 114.
    A. Pol, T. R. M. Barends, A. Dietl, A. F. Khadem, J. Eygensteyn, M. S. M. Jetten, H. J. M. op den Camp, Environ. Microbiol. 2014, 16, 255–264.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  115. 115.
    J. T. Keltjens, A. Pol, J. Reimann, H. J. M. op den Camp, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014, 98, 6163–6183.Google Scholar
  116. 116.
    M. L. Wu, H. J. C. T. Wessels, A. Pol, H. J. M. Op den Camp, M. S. M. Jetten, L. Van Niftrik, J. T. Keltjens, 2014, submitted for publication.Google Scholar
  117. 117.
    (a) L. Chistoserdova, J. A. Vorholt, R. K. Thauer, M. E. Lidstrom, Science 1998, 281, 99–102. (b) J. A. Vorholt, L. Chistoserdova, S. M. Stolyar, R. K. Thauer, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 1999, 181, 5750–5757. (c) L. Chistoserdova, J. A. Vorholt, M. E. Lidstrom, Genome Biol. 2005, 6, 208. (d) L. Chistoserdova, M. E. Rasche, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 2005, 187, 2508–2512. (e) M. G. Kalyuzhnaya, N. Korotkova, G. Crowther, C. J. Marx, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 2005, 187, 4607–4614. (f) M. G. Kalyuzhnaya, L. Chistoserdova, Methods Enzymol. 2005, 397, 443–54. (g) M. G. Kalyuzhnaya, O. Nercessian, A. Lapidus, L. Chistoserdova, Environ. Microbiol. 2005, 7, 1909–1916. (h) M. G. Kalyuzhnaya, S. Bowerman, O. Nercessian, M. E. Lidstrom, L. Chistoserdova, Appl. Environ. Microbiol. 2005, 71, 8846–8854. (i) L. Chistoserdova, A. Lapidus, C. Han, L. Goodwin, L. Saunders, T. Brettin, R. Tapia, P. Gilna, S. Lucas, P. M. Richardson, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 2007, 189, 4020–4027. (j) S. Vuilleumier, L. Chistoserdova, M. C. Lee, F. Bringel, A. Lajus, Y. Zhou, B. Gourion, V. Barbe, J. Chang, S. Cruveiller, C. Dossat, W. Gillett, C. Gruffaz, E. Haugen, E. Hourcade, R. Levy, S. Mangenot, E. Muller, T. Nadalig, M. Pagni, C. Penny, R. Peyraud, D. G. Robinson, D. Roche, Z. Rouy, C. Saenampechek, G. Salvignol, D. Vallenet, Z. Wu, C. J. Marx, J. A. Vorholt, M. V. Olson, R. Kaul, J. Weissenbach, C. Médigue, M. E. Lidstrom, PLoS One 2009, 4, e5584. (k) M. G. Kalyuzhnaya, D. A. Beck, D. Suciu, A. Pozhitkov, M. E. Lidstrom, L. Chistoserdova, ISME J. 2010, 4, 388–398. (l) E. L. Hendrickson, D. A. Beck, T. Wang, M. E. Lidstrom, M. Hackett, L. Chistoserdova, J. Bacteriol. 2010, 192, 4859–4867.Google Scholar
  118. 118.
    P. Acharya, M. Goenrich, C. H. Hagemeier, U. Demmer, J. A. Vorholt, R. K. Thauer, U. Ermler, J. Biol. Chem. 2005, 280, 13712–13719.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  119. 119.
    (a) W. Grabarse, M. Vaupel, J. A. Vorholt, S. Shima, R. K. Thauer, A. Wittershagen, G. Bourenkov, H. D. Bartunik, U. Ermler, Structure 1999, 7, 1257–1268. (b) V. Upadhyay, U. Demmer, E. Warkentin, J. Moll, S. Shima, U. Ermler, Biochemistry 2012, 51, 8435–8443.Google Scholar
  120. 120.
    C. H. Hagemeier, L. Chistoserdova, M. E. Lidstrom, R. K. Thauer, J. A. Vorholt, Eur. J. Biochem. 2000, 267, 3762–3769.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  121. 121.
    J. A. Vorholt, L. Chistoserdova, M. E. Lidstrom, R. K. Thauer, J. Bacteriol. 1998, 180, 5351–5356.PubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  122. 122.
    J. A. Vorholt, M. G. Kalyuzhnaya, C. H. Hagemeier, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 2005, 187, 6069–6074.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  123. 123.
    U. Ermler, C. H. Hagemeier, A. Roth, U. Demmer, W. Grabarse, E. Warkentin, J. A. Vorholt, Structure 2002, 10, 1127–1137.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  124. 124.
    (a) M. Jormakka, B. Byrne, S. Iwata, Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 418–423. (b) J. J. Moura, C. D. Brondino, J. Trincão, M. J. Romão, J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 791–799. (c) R. G. Efremov, L. A. Sazanov, Biochim. Biophys. Acta. 2012, 1817, 1785–1795.Google Scholar
  125. 125.
    C. S. Mota, M. G. Rivas, C. D. Brondino, I. Moura, J. J. Moura, P. J. González, N. M. Cerqueira, J. Biol. Inorg. Chem. 2011, 16, 1255–1268.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  126. 126.
    J. A. Vorholt, R. K. Thauer, Met. Ions Biol. Syst. 2002, 39, 571–619.PubMedGoogle Scholar
  127. 127.
    B. K. Pomper, O. Saurel, A. Milon, J. A. Vorholt, FEBS Lett. 2002, 523, 133–137.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  128. 128.
    B. K. Pomper, J. A. Vorholt, Eur. J. Biochem. 2001, 268, 4769–4775.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  129. 129.
    (a) U. Ermler, M. Merckel, R. K. Thauer, S. Shima, Structure 1997, 5, 635–646. (b) P. Acharya, E. Warkentin, U. Ermler, R. K. Thauer, S. Shima, J. Mol. Biol. 2006, 357, 870–879.Google Scholar
  130. 130.
    J. A. Vorholt, M. Vaupel, R. K. Thauer, Mol. Microbiol. 1997, 23, 1033–1042.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  131. 131.
    (a) A. Hochheimer, D. Linder, R. K. Thauer, R. Hedderich, Eur. J. Biochem. 1996, 242, 156–162. (b) A. Hochheimer, R. A. Schmitz, R. K. Thauer, R. Hedderich, Eur. J. Biochem. 1995, 234, 910–920.Google Scholar
  132. 132.
    (a) V. N. Gladyshev, J. C. Boyington, S. V. Khangulov, D. A. Grahame, T. C. Stadtman, P. D. Sun, J. Biol. Chem. 1996, 271, 8095–8100. (b) J. C. Boyington, V. N. Gladyshev, S. V. Khangulov, T. C. Stadtman, P. D. Sun, Science 1997, 275, 1305–1308.Google Scholar
  133. 133.
    H. Raaijmakers, S. Macieira, J. M. Dias, S. Teixeira, S. Bursakov, R. Huber, J. J. Moura, I. Moura, M. J. Romão, Structure 2002, 10, 1261–1272.CrossRefPubMedGoogle Scholar
  134. 134.
    (a) R. G. Efremov, R. Baradaran, L. A. Sazanov, Nature 2010, 465, 441–445. (b) R. G. Efremov, L. A. Sazanov, Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 532–540.Google Scholar
  135. 135.
    G. J. Crowther, G. Kosály, M. E. Lidstrom, J. Bacteriol. 2008, 190, 5057–5062.CrossRefPubMedCentralPubMedGoogle Scholar
  136. 136.
    (a) R. K. Thauer, K. Jungermann, K. Decker, Bacteriol. Rev. 1977, 41, 100–180.Google Scholar
  137. 137.
  138. 138.
    The Metal-Driven Biogeochemistry of Gaseous Compounds in the Environment, Eds P.M.H. Kroneck, M.E. Sosa Torres; Vol. 14 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R.K.O. Sigel; Springer Science+Business Media, Dordrecht, The Netherlands, 2014.Google Scholar

Copyright information

© Springer International Publishing Switzerland 2015

Authors and Affiliations

  1. 1.Department of Microbiology, Institute of Wetland and Water Research (IWWR)Radboud University of NijmegenNijmegenThe Netherlands

Personalised recommendations