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Versatile functions of p53 protein in multicellular organisms

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Abstract

The p53 tumor suppressor plays a pivotal role in multicellular organism by enforcing benefits of the organism over those of an individual cell. The task of p53 is to control the integrity and correctness of all processes in each individual cell and in the organism as a whole. Information about the state of ongoing events in the cell is gathered through multiple signaling pathways that convey signals modifying activities of p53. Changes in the activities depend on the character of damages or deviations from optimum in processes, and the activity of p53 changes depending on the degree of the aberration, which results in either stimulation of repair processes and protective mechanisms, or the cessation of further cell divisions and the induction of programmed cell death. The strategy of p53 ensures genetic identity of cells and prevents the selection of abnormal cells. By accomplishing these strategic tasks, p53 may use a wide spectrum of activities, such as its ability to function as a transcription factor, by inducing or repressing different genes, or as an enzyme, by acting as an exonuclease during DNA reparation, or as an adaptor or a regulatory protein, intervening into functions of numerous signaling pathways. Loss of function of the p53 gene occurs in virtually every case of cancer, and deficiency in p53 is an unavoidable prerequisite to the development of malignancies. The functions of p53 play substantial roles in many other pathologies as well as in the aging process. This review is focused on strategies of the p53 gene, demonstrating individual mechanisms underlying its functions.

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C-terminal domain

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DNA-binding domain

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transcription activation domain

References

  1. Lane, D. P. (1992) Nature, 358, 15–16.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  2. Royds, J. A., and Iacopetta, B. (2006) Cell Death Differ., 13, 1017–1026.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  3. Chumakov, P. M. (2000) Biochemistry (Moscow), 65, 28–40.

    CAS  Google Scholar 

  4. Deppert, W. (2007) Oncogene, 26, 2142–2144.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  5. Almazov, V. P., Kochetkov, D. A., and Chumakov, P. M. (2007) Mol. Biol. (Moscow), 41, 459–466.

    Google Scholar 

  6. Kufe, D. W., Holland, J. F., and Frei, E. (2003) Cancer Medicine, 6th Edn., BC Decker Publisher, NY.

    Google Scholar 

  7. Huebner, R. J., and Todaro, G. J. (1969) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 64, 1087–1094.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  8. Tooze, J., and Acheson, N. H. (1980) DNA Tumor Viruses; Molecular Biology of Tumor Viruses, Cold Spring Harbor Laboratory Publisher, Cold Spring Harbor, N. Y.

    Google Scholar 

  9. Chang, C., Simmons, D. T., Martin, M. A., and Mora, P. T. (1979) J. Virol., 31, 463–471.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  10. Kress, M., May, E., Cassingena, R., and May, P. (1979) J. Virol., 31, 472–483.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  11. Lane, D. P., and Crawford, L. V. (1979) Nature, 278, 261–263.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  12. Linzer, D. I., and Levine, A. J. (1979) Cell, 17, 43–52.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  13. DeLeo, A. B., Jay, G., Appella, E., Dubois, G. C., Law, L. W., and Old, L. J. (1979) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 76, 2420–2424.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  14. Barque, J. P., Danon, F., Peraudeau, L., Yeni, P., and Larsen, C. J. (1983) Embo J., 2, 743–749.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  15. Mercer, W. E., Nelson, D., DeLeo, A. B., Old, L. J., and Baserga, R. (1982) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 79, 6309–6312.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  16. Oren, M., and Levine, A. J. (1983) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 80, 56–59.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  17. Chumakov, P. M., Iotseva, V. S., and Georgiev, G. P. (1982) Dokl. AN SSSR, 267, 1272–1275.

    CAS  Google Scholar 

  18. Wolf, D., Laver-Rudich, Z., and Rotter, V. (1985) Mol. Cell Biol., 5, 1887–1893.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  19. Bukhman, V. L., Ninkina, N. N., Chumakov, P. M., Khilenkova, M. A., and Samarina, O. P. (1987) Genetika, 23, 1547–1554.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  20. Eliyahu, D., Raz, A., Gruss, P., Givol, D., and Oren, M. (1984) Nature, 312, 646–649.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  21. Jenkins, J. R., Rudge, K., and Currie, G. A. (1984) Nature, 312, 651–654.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  22. Parada, L. F., Land, H., Weinberg, R. A., Wolf, D., and Rotter, V. (1984) Nature, 312, 649–651.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  23. Jenkins, J. R., Rudge, K., Chumakov, P., and Currie, G. A. (1985) Nature, 317, 816–818.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  24. Hinds, P., Finlay, C., and Levine, A. J. (1989) J. Virol., 63, 739–746.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  25. Baker, S. J., Markowitz, S., Fearon, E. R., Willson, J. K., and Vogelstein, B. (1990) Science, 249, 912–915.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  26. Eliyahu, D., Michalovitz, D., Eliyahu, S., Pinhasi-Kimhi, O., and Oren, M. (1989) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 86, 8763–8767.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  27. Finlay, C. A., Hinds, P. W., and Levine, A. J. (1989) Cell, 57, 1083–1093.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  28. Baker, S. J., Fearon, E. R., Nigo, J. M., Hamilton, S. R., Preisinger, A. C., Jessup, J. M., vanTuinen, P., Ledbetter, D. H., Barker, D. F., Nakamura, Y., White, R., and Vogelstein, B. (1989) Science, 244, 217–221.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  29. Levine, A. J., Momand, J., and Finlay, C. A. (1991) Nature, 351, 453–456.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  30. Donehower, L. A., Harvey, M., Slagle, B. L., McArthur, M. J., Montgomery, C. A., Jr., Butel, J. S., and Bradley, A. (1992) Nature, 356, 215–221.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  31. Tsukada, T., Tomooka, Y., Takai, S., Ueda, Y., Nishikawa, S., Yagi, T., Tokunaga, T., Takeda, N., Suda, Y., Abe, S., et al. (1993) Oncogene, 8, 3313–3322.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  32. Agapova, L. S., Ilyinskaya, G. V., Turovets, N. A., Ivanov, A. V., Chumakov, P. M., and Kopnin, B. P. (1996) Mutat. Res., 354, 129–138.

    PubMed  Google Scholar 

  33. Brooks, C. L., and Gu, W. (2006) Mol. Cell., 21, 307–315.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  34. Asher, G., Reuven, N., and Shaul, Y. (2006) Bioessays, 28, 844–849.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  35. Haupt, Y., Maya, R., Kazaz, A., and Oren, M. (1997) Nature, 387, 296–299.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  36. Momand, J., Zambetti, G. P., Olson, D. C., George, D., and Levine, A. J. (1992) Cell, 69, 1237–1245.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  37. Oliner, J. D., Kinzler, K. W., Meltzer, P. S., George, D. L., and Vogelstein, B. (1992) Nature, 358, 80–83.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  38. Dornan, D., Wertz, I., Shimizu, H., Arnott, D., Frantz, G. D., Dowd, P., O’Rourke, K., Koeppen, H., and Dixit, V. M. (2004) Nature, 429, 86–92.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  39. Leng, R. P., Lin, Y., Ma, W., Wu, H., Lemmers, B., Chung, S., Parant, J. M., Lozano, G., Hakem, R., and Benchimol, S. (2003) Cell, 112, 779–791.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  40. Chen, D., Kon, N., Li, M., Zhang, W., Qin, J., and Gu, W. (2005) Cell, 121, 1071–1083.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  41. Shmueli, A., and Oren, M. (2005) Cell, 121, 963–965.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  42. Asher, G., and Shaul, Y. (2005) Cell Cycle, 4, 1015–1018.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  43. Yano, M., Koumoto, Y., Kanesaki, Y., Wu, X., and Kido, H. (2004) Biomacromolecules, 5, 1465–1469.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  44. Horn, H. F., and Vousden, K. H. (2007) Oncogene, 26, 1306–1316.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  45. Lavin, M. F., and Gueven, N. (2006) Cell Death Differ., 13, 941–950.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  46. Shvarts, A., Steegenga, W. T., Riteco, N., van Laar, T., Dekker, P., Bazuine, M., van Ham, R. C., van der Houven van Oordt, W., Hateboer, G., van der Eb, A. J., and Jochemsen, A. G. (1996) Embo J., 15, 5349–5357.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  47. Jackson, M. W., and Berberich, S. J. (2000) Mol. Cell Biol., 20, 1001–1007.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  48. Francoz, S., Froment, P., Bogaerts, S., de Clercq, S., Maetens, M., Doumont, G., Bellefroid, E., and Marine, J. C. (2006) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103, 3232–3237.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  49. Sharp, D. A., Kratowicz, S. A., Sank, M. J., and George, D. L. (1999) J. Biol. Chem., 274, 38189–38196.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  50. Tanimura, S., Ohtsuka, S., Mitsui, K., Shirouzu, K., Yoshimura, A., and Ohtsubo, M. (1999) FEBS Lett., 447, 5–9.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  51. Gu, J., Kawai, H., Nie, L., Kitao, H., Wiederschain, D., Jochemsen, A. G., Parant, J., Lozano, G., and Yuan, Z. M. (2002) J. Biol. Chem., 277, 19251–19254.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  52. De Graaf, P., Little, N. A., Ramos, Y. F., Meulmeester, E., Letteboer, S. J., and Jochemsen, A. G. (2003) J. Biol. Chem., 278, 38315–38324.

    PubMed  Google Scholar 

  53. Dai, M. S., and Lu, H. (2004) J. Biol. Chem., 279, 44475–44482.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  54. Dai, M. S., Zeng, S. X., Jin, Y., Sun, X. X., David, L., and Lu, H. (2004) Mol. Cell Biol., 24, 7654–7668.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  55. Zhang, Y., Wolf, G. W., Bhat, K., Jin, A., Allio, T., Burkhart, W. A., and Xiong, Y. (2003) Mol. Cell Biol., 23, 8902–8912.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  56. Gilkes, D. M., Chen, L., and Chen, J. (2006) Embo J., 25, 5614–5625.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  57. Gilkes, D. M., and Chen, J. (2007) Cell Cycle, 6, 151–155.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  58. Lindstrom, M. S., Deisenroth, C., and Zhang, Y. (2007) Cell Cycle, 6, 434–437.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  59. Grossman, S. R., Deato, M. E., Brignone, C., Chan, H. M., Kung, A. L., Tagami, H., Nakatani, Y., and Livingston, D. M. (2003) Science, 300, 342–344.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  60. Weissman, A. M. (2001) Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 2, 169–178.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  61. Gronroos, E., Terentiev, A. A., Punga, T., and Ericsson, J. (2004) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 12165–12170.

    PubMed  Google Scholar 

  62. Sui, G., el Affar, B., Shi, Y., Brignone, C., Wall, N. R., Yin, P., Donohoe, M., Luke, M. P., Calvo, D., Grossman, S. R., and Shi, Y. (2004) Cell, 117, 859–872.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  63. Wang, C., Ivanov, A., Chen, L., Fredericks, W. J., Seto, E., Rauscher, F. J., 3rd, and Chen, J. (2005) Embo J., 24, 3279–3290.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  64. Higashitsuji, H., Higashitsuji, H., Itoh, K., Sakurai, T., Nagao, T., Sumitomo, Y., Masuda, T., Dawson, S., Shimada, Y., Mayer, R. J., and Fujita, J. (2005) Cancer Cell, 8, 75–87.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  65. Li, M., Brooks, C. L., Kon, N., and Gu, W. (2004) Mol. Cell, 13, 879–886.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  66. Tang, J., Qu, L. K., Zhang, J., Wang, W., Michaelson, J. S., Degenhardt, Y. Y., El-Deiry, W. S., and Yang, X. (2006) Nat. Cell Biol., 8, 855–862.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  67. Cummins, J. M., and Vogelstein, B. (2004) Cell Cycle, 3, 689–692.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  68. Li, M., Chen, D., Shiloh, A., Luo, J., Nikolaev, A. Y., Qin, J., and Gu, W. (2002) Nature, 416, 648–653.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  69. Sherr, C. J. (2001) Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 2, 731–737.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  70. Kamijo, T., Zindy, F., Roussel, M. F., Quelle, D. E., Downing, J. R., Ashmun, R. A., Grosveld, G., and Sherr, C. J. (1997) Cell, 91, 649–659.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  71. Kamijo, T., Weber, J. D., Zambetti, G., Zindy, F., Roussel, M. F., and Sherr, C. J. (1998) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 95, 8292–8297.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  72. Pomerantz, J., Schreiber-Agus, N., Liegeois, N. J., Silverman, A., Alland, L., Chin, L., Potes, J., Chen, K., Orlow, I., Lee, H. W., Cordon-Cardo, C., and DePinho, R. A. (1998) Cell, 92, 713–723.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  73. Zhang, Y., Xiong, Y., and Yarbrough, W. G. (1998) Cell, 92, 725–734.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  74. Rowland, B. D., Denissov, S. G., Douma, S., Stunnenberg, H. G., Bernards, R., and Peeper, D. S. (2002) Cancer Cell, 2, 55–65.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  75. Aslanian, A., Iaquinta, P. J., Verona, R., and Lees, J. A. (2004) Genes Dev., 18, 1413–1422.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  76. Lowe, S. W., and Sherr, C. J. (2003) Curr. Opin. Genet. Dev., 13, 77–83.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  77. Zhong, Q., Gao, W., Du, F., and Wang, X. (2005) Cell, 121, 1085–1095.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  78. Wechsler, A., Brafman, A., Shafir, M., Heverin, M., Gottlieb, H., Damari, G., Gozlan-Kelner, S., Spivak, I., Moshkin, O., Fridman, E., Becker, Y., Skaliter, R., Einat, P., Faerman, A., Bjorkhem, I., and Feinstein, E. (2003) Science, 302, 2087.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  79. Wu, C., Miloslavskaya, I., Demontis, S., Maestro, R., and Galaktionov, K. (2004) Nature, 432, 640–645.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  80. Bourdon, J. C., Fernandes, K., Murray-Zmijewski, F., Liu, G., Diot, A., Xirodimas, D. P., Saville, M. K., and Lane, D. P. (2005) Genes Dev., 19, 2122–2137.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  81. Ray, P. S., Grover, R., and Das, S. (2006) EMBO Rep., 7, 404–410.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  82. Yang, D. Q., Halaby, M. J., and Zhang, Y. (2006) Oncogene, 25, 4613–4619.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  83. Jeffrey, P. D., Gorina, S., and Pavletich, N. P. (1995) Science, 267, 1498–1502.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  84. Laptenko, O., and Prives, C. (2006) Cell Death Differ., 13, 951–961.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  85. Appella, E., and Anderson, C. W. (2001) Eur. J. Biochem., 268, 2764–2772.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  86. Rodriguez, M. S., Desterro, J. M., Lain, S., Midgley, C. A., Lane, D. P., and Hay, R. T. (1999) Embo J., 18, 6455–6461.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  87. Xirodimas, D. P., Saville, M. K., Bourdon, J. C., Hay, R. T., and Lane, D. P. (2004) Cell, 118, 83–97.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  88. Zacchi, P., Gostissa, M., Uchida, T., Salvagno, C., Avolio, F., Volinia, S., Ronai, Z., Blandino, G., Schneider, C., and Del Sal, G. (2002) Nature, 419, 853–857.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  89. Zheng, H., You, H., Zhou, X. Z., Murray, S. A., Uchida, T., Wulf, G., Gu, L., Tang, X., Lu, K. P., and Xiao, Z. X. (2002) Nature, 419, 849–853.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  90. An, W. G., Kanekal, M., Simon, M. C., Maltepe, E., Blagosklonny, M. V., and Neckers, L. M. (1998) Nature, 392, 405–408.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  91. Anwar, A., Dehn, D., Siegel, D., Kepa, J. K., Tang, L. J., Pietenpol, J. A., and Ross, D. (2003) J. Biol. Chem., 278, 10368–10373.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  92. Chang, N. S. (2002) Int. J. Mol. Med., 9, 19–24.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  93. Corcoran, C. A., He, Q., Huang, Y., and Sheikh, M. S. (2005) Oncogene, 24, 1634–1640.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  94. Jayaraman, L., Murthy, K. G., Zhu, C., Curran, T., Xanthoudakis, S., and Prives, C. (1997) Genes Dev., 11, 558–570.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  95. Ueno, M., Masutani, H., Arai, R. J., Yamauchi, A., Hirota, K., Sakai, T., Inamoto, T., Yamaoka, Y., Yodoi, J., and Nikaido, T. (1999) J. Biol. Chem., 274, 35809–35815.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  96. Samuels-Lev, Y., O’Connor, D. J., Bergamaschi, D., Trigiante, G., Hsieh, J. K., Zhong, S., Campargue, I., Naumovski, L., Crook, T., and Lu, X. (2001) Mol. Cell, 8, 781–794.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  97. Bergamaschi, D., Samuels, Y., Jin, B., Duraisingham, S., Crook, T., and Lu, X. (2004) Mol. Cell Biol., 24, 1341–1350.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  98. Bergamaschi, D., Samuels, Y., O’Neil, N. J., Trigiante, G., Crook, T., Hsieh, J. K., O’Connor, D. J., Zhong, S., Campargue, I., Tomlinson, M. L., Kuwabara, P. E., and Lu, X. (2003) Nat. Genet., 33, 162–167.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  99. Sullivan, A., and Lu, X. (2007) Br. J. Cancer, 96, 196–200.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  100. Chipuk, J. E., Kuwana, T., Bouchier-Hayes, L., Droin, N. M., Newmeyer, D. D., Schuler, M., and Green, D. R. (2004) Science, 303, 1010–1014.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  101. Petros, A. M., Gunasekera, A., Xu, N., Olejniczak, E. T., and Fesik, S. W. (2004) FEBS Lett., 559, 171–174.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  102. Fei, P., Wang, W., Kim, S. H., Wang, S., Burns, T. F., Sax, J. K., Buzzai, M., Dicker, D. T., McKenna, W. G., Bernhard, E. J., and El-Deiry, W. S. (2004) Cancer Cell, 6, 597–609.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  103. Bourdon, J. C., Renzing, J., Robertson, P. L., Fernandes, K. N., and Lane, D. P. (2002) J. Cell Biol., 158, 235–246.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  104. Di Leonardo, A., Linke, S. P., Clarkin, K., and Wahl, G. M. (1994) Genes Dev., 8, 2540–2551.

    PubMed  Google Scholar 

  105. Kastan, M. B., Onyekwere, O., Sidransky, D., Vogelstein, B., and Craig, R. W. (1991) Cancer Res., 51, 6304–6311.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  106. Maltzman, W., and Czyzyk, L. (1984) Mol. Cell Biol., 4, 1689–1694.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  107. Lin, A. W., and Lowe, S. W. (2001) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 98, 5025–5030.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  108. Vousden, K. H., and Lane, D. P. (2007) Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 8, 275–283.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  109. Agarwal, M. L., Agarwal, A., Taylor, W. R., Chernova, O., Sharma, Y., and Stark, G. R. (1998) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 95, 14775–14780.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  110. Blagosklonny, M. V., Schulte, T. W., Nguyen, P., Mimnaugh, E. G., Trepel, J., and Neckers, L. (1995) Cancer Res., 55, 4623–4626.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  111. Rubtsova, S. N., Kondratov, R. V., Kopnin, P. B., Chumakov, P. M., Kopnin, B. P., and Vasiliev, J. M. (1998) FEBS Lett., 430, 353–357.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  112. Sablina, A. A., Agapova, L. S., Chumakov, P. M., and Kopnin, B. P. (1999) Cell Biol. Int., 23, 323–334.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  113. David-Pfeuty, T., Nouvian-Dooghe, Y., Sirri, V., Roussel, P., and Hernandez-Verdun, D. (2001) Oncogene, 20, 5951–5963.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  114. Graeber, T. G., Peterson, J. F., Tsai, M., Monica, K., Fornace, A. J., Jr., and Giaccia, A. J. (1994) Mol. Cell Biol., 14, 6264–6277.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  115. O’Reilly, M. A., Staversky, R. J., Stripp, B. R., and Finkelstein, J. N. (1998) Am. J. Respir. Cell Mol. Biol., 18, 43–50.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  116. Agarwal, M. L., Taylor, W. R., Chernov, M. V., Chernova, O. B., and Stark, G. R. (1998) J. Biol. Chem., 273, 1–4.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  117. Blandino, G., Scardigli, R., Rizzo, M. G., Crescenzi, M., Soddu, S., and Sacchi, A. (1995) Oncogene, 10, 731–737.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  118. Sablina, A. A., Chumakov, P. M., Levine, A. J., and Kopnin, B. P. (2001) Oncogene, 20, 899–909.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  119. Bachelder, R. E., Marchetti, A., Falcioni, R., Soddu, S., and Mercurio, A. M. (1999) J. Biol. Chem., 274, 20733–20737.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  120. Nikiforov, M. A., Hagen, K., Ossovskaya, V. S., Connor, T. M., Lowe, S. W., Deichman, G. I., and Gudkov, A. V. (1996) Oncogene, 13, 1709–1719.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  121. Agapova, L. S., Turovets, N. A., Ivanov, A. V., Ilyinskaya, G. V., and Chumakov, P. M. (1996) Genetika, 32, 1080–1087.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  122. Sablina, A. A., Ilyinskaya, G. V., Rubtsova, S. N., Agapova, L. S., Chumakov, P. M., and Kopnin, B. P. (1998) J. Cell Sci., 111(Pt. 7), 977–984.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  123. Seo, Y. R., Smith, M. L., Han, S. S., Fairbairn, D. W., O’Neill, K. L., and Ryu, J. C. (1999) Res. Commun. Mol. Pathol. Pharmacol., 104, 285–292.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  124. Matijasevic, Z., Snyder, J. E., and Ludlum, D. B. (1998) Oncol. Res., 10, 605–610.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  125. Forrester, K., Ambs, S., Lupold, S. E., Kapust, R. B., Spillare, E. A., Weinberg, W. C., Felley-Bosco, E., Wang, X. W., Geller, D. A., Tzeng, E., Billiar, T. R., and Harris, C. C. (1996) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 93, 2442–2447.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  126. Iliakis, G., Wang, Y., Guan, J., and Wang, H. (2003) Oncogene, 22, 5834–5847.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  127. Niida, H., and Nakanishi, M. (2006) Mutagenesis, 21, 3–9.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  128. Sarkaria, J. N., Busby, E. C., Tibbetts, R. S., Roos, P., Taya, Y., Karnitz, L. M., and Abraham, R. T. (1999) Cancer Res., 59, 4375–4382.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  129. Matsuoka, S., Huang, M., and Elledge, S. J. (1998) Science, 282, 1893–1897.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  130. Chehab, N. H., Malikzay, A., Appel, M., and Halazonetis, T. D. (2000) Genes Dev., 14, 278–288.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  131. Hanawalt, P. C. (1989) Genome, 31, 605–611.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  132. Ljungman, M., O’Hagan, H. M., and Paulsen, M. T. (2001) Oncogene, 20, 5964–5971.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  133. Tibbetts, R. S., Brumbaugh, K. M., Williams, J. M., Sarkaria, J. N., Cliby, W. A., Shieh, S. Y., Taya, Y., Prives, C., and Abraham, R. T. (1999) Genes Dev., 13, 152–157.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  134. Chehab, N. H., Malikzay, A., Stavridi, E. S., and Halazonetis, T. D. (1999) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 96, 13777–13782.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  135. Scully, R., Anderson, S. F., Chao, D. M., Wei, W., Ye, L., Young, R. A., Livingston, D. M., and Parvin, J. D. (1997) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 94, 5605–5610.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  136. Krum, S. A., Miranda, G. A., Lin, C., and Lane, T. F. (2003) J. Biol. Chem., 278, 52012–52020.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  137. Ljungman, M., and Lane, D. P. (2004) Nat. Rev. Cancer, 4, 727–737.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  138. Bakalkin, G., Selivanova, G., Yakovleva, T., Kiseleva, E., Kashuba, E., Magnusson, K. P., Szekely, L., Klein, G., Terenius, L., and Wiman, K. G. (1995) Nucleic Acids Res., 23, 362–369.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  139. Lee, S., Cavallo, L., and Griffith, J. (1997) J. Biol. Chem., 272, 7532–7539.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  140. Wetzel, C. C., and Berberich, S. J. (2001) Biochim. Biophys. Acta, 1517, 392–397.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  141. Zotchev, S. B., Protopopova, M., and Selivanova, G. (2000) Nucleic Acids Res., 28, 4005–4012.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  142. Mummenbrauer, T., Janus, F., Muller, B., Wiesmuller, L., Deppert, W., and Grosse, F. (1996) Cell, 85, 1089–1099.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  143. Janus, F., Albrechtsen, N., Dornreiter, I., Wiesmuller, L., Grosse, F., and Deppert, W. (1999) Cell Mol. Life Sci., 55, 12–27.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  144. Dutta, A., Ruppert, J. M., Aster, J. C., and Winchester, E. (1993) Nature, 365, 79–82.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  145. Garkavtsev, I. V., Kley, N., Grigorian, I. A., and Gudkov, A. V. (2001) Oncogene, 20, 8276–8280.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  146. Blander, G., Kipnis, J., Leal, J. F., Yu, C. E., Schellenberg, G. D., and Oren, M. (1999) J. Biol. Chem., 274, 29463–29469.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  147. Sturzbecher, H. W., Donzelmann, B., Henning, W., Knippschild, U., and Buchhop, S. (1996) Embo J., 15, 1992–2002.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  148. Wang, X. W., Vermeulen, W., Coursen, J. D., Gibson, M., Lupold, S. E., Forrester, K., Xu, G., Elmore, L., Yeh, H., Hoeijmakers, J. H., and Harris, C. C. (1996) Genes Dev., 10, 1219–1232.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  149. Herring, C. J., West, C. M., Wilks, D. P., Davidson, S. E., Hunter, R. D., Berry, P., Forster, G., MacKinnon, J., Rafferty, J. A., Elder, R. H., Hendry, J. H., and Margison, G. P. (1998) Br. J. Cancer, 78, 1128–1133.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  150. Xanthoudakis, S., Miao, G., Wang, F., Pan, Y. C., and Curran, T. (1992) Embo J., 11, 3323–3335.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  151. Hanson, S., Kim, E., and Deppert, W. (2005) Oncogene, 24, 1641–1647.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  152. Raycroft, L., Wu, H. Y., and Lozano, G. (1990) Science, 249, 1049–1051.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  153. Liu, G., and Chen, X. (2006) J. Cell Biochem., 97, 448–458.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  154. Kubicka, S., Kuhnel, F., Zender, L., Rudolph, K. L., Plumpe, J., Manns, M., and Trautwein, C. (1999) J. Biol. Chem., 274, 32137–32144.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  155. Mack, D. H., Vartikar, J., Pipas, J. M., and Laimins, L. A. (1993) Nature, 363, 281–283.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  156. Ohlsson, C., Kley, N., Werner, H., and LeRoith, D. (1998) Endocrinology, 139, 1101–1107.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  157. Funk, W. D., Pak, D. T., Karas, R. H., Wright, W. E., and Shay, J. W. (1992) Mol. Cell Biol., 12, 2866–2871.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  158. El-Deiry, W. S., Kern, S. E., Pietenpol, J. A., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (1992) Nat. Genet., 1, 45–49.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  159. Hoh, J., Jin, S., Parrado, T., Edington, J., Levine, A. J., and Ott, J. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 8467–8472.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  160. Tomso, D. J., Inga, A., Menendez, D., Pittman, G. S., Campbell, M. R., Storici, F., Bell, D. A., and Resnick, M. A. (2005) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 6431–6436.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  161. Inga, A., Storici, F., Darden, T. A., and Resnick, M. A. (2002) Mol. Cell Biol., 22, 8612–8625.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  162. Kondratov, R. V., Kuznetsov, N. V., Pugacheva, E. N., Almazov, V. P., Prasolov, V. S., Kopnin, B. P., and Chumakov, P. M. (1996) Mol. Biol. (Moscow), 30, 613–620.

    CAS  Google Scholar 

  163. Kastan, M. B., Zhan, Q., el-Deiry, W. S., Carrier, F., Jacks, T., Walsh, W. V., Plunkett, B. S., Vogelstein, B., and Fornace, A. J., Jr. (1992) Cell, 71, 587–597.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  164. Zheng, X., and Chen, X. (2001) FEBS Lett., 489, 4–7.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  165. Contente, A., Dittmer, A., Koch, M. C., Roth, J., and Dobbelstein, M. (2002) Nat. Genet., 30, 315–320.

    PubMed  Google Scholar 

  166. Johnson, R. A., Ince, T. A., and Scotto, K. W. (2001) J. Biol. Chem., 276, 27716–27720.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  167. Dannenberg, J. H., David, G., Zhong, S., van der Torre, J., Wong, W. H., and Depinho, R. A. (2005) Genes Dev., 19, 1581–1595.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  168. Cho, Y., Gorina, S., Jeffrey, P. D., and Pavletich, N. P. (1994) Science, 265, 346–355.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  169. Hamroun, D., Kato, S., Ishioka, C., Claustres, M., Beroud, C., and Soussi, T. (2006) Hum. Mutat., 27, 14–20.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  170. Gannon, J. V., Greaves, R., Iggo, R., and Lane, D. P. (1990) Embo J., 9, 1595–1602.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  171. Levine, A. J. (1989) Princess Takamatsu Symp., 20, 221–230.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  172. Chan, W. M., Siu, W. Y., Lau, A., and Poon, R. Y. (2004) Mol. Cell Biol., 24, 3536–3551.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  173. Hupp, T. R., Meek, D. W., Midgley, C. A., and Lane, D. P. (1992) Cell, 71, 875–886.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  174. Hupp, T. R., Meek, D. W., Midgley, C. A., and Lane, D. P. (1993) Nucleic Acids Res., 21, 3167–3174.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  175. Kaeser, M. D., and Iggo, R. D. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 95–100.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  176. Kaneshiro, K., Tsutsumi, S., Tsuji, S., Shirahige, K., and Aburatani, H. (2007) Genomics, 89, 178–188.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  177. Brash, D. E., and Havre, P. A. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 13969–13971.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  178. Fischer, J. L., Lancia, J. K., Mathur, A., and Smith, M. L. (2006) Anticancer Res., 26, 899–904.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  179. Gudkov, A. V. (2002) Nat. Med., 8, 1196–1198.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  180. Seo, Y. R., Kelley, M. R., and Smith, M. L. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 14548–14553.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  181. Smith, M. L., Lancia, J. K., Mercer, T. I., and Ip, C. (2004) Anticancer Res., 24, 1401–1408.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  182. Okorokov, A. L., and Milner, J. (1999) Mol. Cell Biol., 19, 7501–7510.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  183. McLure, K. G., Takagi, M., and Kastan, M. B. (2004) Mol. Cell Biol., 24, 9958–9967.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  184. Morgunkova, A. A. (2005) Biochemistry (Moscow), 70, 955–971.

    CAS  Google Scholar 

  185. Weisz, L., Oren, M., and Rotter, V. (2007) Oncogene, 26, 2202–2211.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  186. Dittmer, D., Pati, S., Zambetti, G., Chu, S., Teresky, A. K., Moore, M., Finlay, C., and Levine, A. J. (1993) Nat. Genet., 4, 42–46.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  187. Di Como, C. J., Gaiddon, C., and Prives, C. (1999) Mol. Cell Biol., 19, 1438–1449.

    PubMed  Google Scholar 

  188. Bensaad, K., Le Bras, M., Unsal, K., Strano, S., Blandino, G., Tominaga, O., Rouillard, D., and Soussi, T. (2003) J. Biol. Chem., 278, 10546–10555.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  189. Marin, M. C., Jost, C. A., Brooks, L. A., Irwin, M. S., O’Nions, J., Tidy, J. A., James, N., McGregor, J. M., Harwood, C. A., Yulug, I. G., Vousden, K. H., Allday, M. J., Gusterson, B., Ikawa, S., Hinds, P. W., Crook, T., and Kaelin, W. G., Jr. (2000) Nat. Genet., 25, 47–54.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  190. Lang, G. A., Iwakuma, T., Suh, Y. A., Liu, G., Rao, V. A., Parant, J. M., Valentin-Vega, Y. A., Terzian, T., Caldwell, L. C., Strong, L. C., El-Naggar, A. K., and Lozano, G. (2004) Cell, 119, 861–872.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  191. Olive, K. P., Tuveson, D. A., Ruhe, Z. C., Yin, B., Willis, N. A., Bronson, R. T., Crowley, D., and Jacks, T. (2004) Cell, 119, 847–860.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  192. Gloushankova, N., Ossovskaya, V., Vasiliev, J., Chumakov, P., and Kopnin, B. (1997) Oncogene, 15, 2985–2989.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  193. Pugacheva, E. N., Ivanov, A. V., Kravchenko, J. E., Kopnin, B. P., Levine, A. J., and Chumakov, P. M. (2002) Oncogene, 21, 4595–4600.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  194. Ko, L. J., and Prives, C. (1996) Genes Dev., 10, 1054–1072.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  195. Bell, S., Klein, C., Muller, L., Hansen, S., and Buchner, J. (2002) J. Mol. Biol., 322, 917–927.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  196. Dawson, R., Muller, L., Dehner, A., Klein, C., Kessler, H., and Buchner, J. (2003) J. Mol. Biol., 332, 1131–1141.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  197. Lee, H., Mok, K. H., Muhandiram, R., Park, K. H., Suk, J. E., Kim, D. H., Chang, J., Sung, Y. C., Choi, K. Y., and Han, K. H. (2000) J. Biol. Chem., 275, 29426–29432.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  198. Lin, J., Chen, J., Elenbaas, B., and Levine, A. J. (1994) Genes Dev., 8, 1235–1246.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  199. Candau, R., Scolnick, D. M., Darpino, P., Ying, C. Y., Halazonetis, T. D., and Berger, S. L. (1997) Oncogene, 15, 807–816.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  200. Chang, J., Kim, D. H., Lee, S. W., Choi, K. Y., and Sung, Y. C. (1995) J. Biol. Chem., 270, 25014–25019.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  201. Dornan, D., Shimizu, H., Burch, L., Smith, A. J., and Hupp, T. R. (2003) Mol. Cell Biol., 23, 8846–8861.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  202. Curtin, J. C., and Spinella, M. J. (2005) Oncogene, 24, 1481–1490.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  203. Bochar, D. A., Wang, L., Beniya, H., Kinev, A., Xue, Y., Lane, W. S., Wang, W., Kashanchi, F., and Shiekhattar, R. (2000) Cell, 102, 257–265.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  204. Hill, D. A., de la Serna, I. L., Veal, T. M., and Imbalzano, A. N. (2004) J. Cell Biochem., 91, 987–998.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  205. Lee, D., Kim, J. W., Seo, T., Hwang, S. G., Choi, E. J., and Choe, J. (2002) J. Biol. Chem., 277, 22330–22337.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  206. An, W., Kim, J., and Roeder, R. G. (2004) Cell, 117, 735–748.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  207. Avantaggiati, M. L., Ogryzko, V., Gardner, K., Giordano, A., Levine, A. S., and Kelly, K. (1997) Cell, 89, 1175–1184.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  208. Barlev, N. A., Liu, L., Chehab, N. H., Mansfield, K., Harris, K. G., Halazonetis, T. D., and Berger, S. L. (2001) Mol. Cell, 8, 1243–1254.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  209. Hsu, C. H., Chang, M. D., Tai, K. Y., Yang, Y. T., Wang, P. S., Chen, C. J., Wang, Y. H., Lee, S. C., Wu, C. W., and Juan, L. J. (2004) Embo J., 23, 2269–2280.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  210. Lill, N. L., Grossman, S. R., Ginsberg, D., DeCaprio, J., and Livingston, D. M. (1997) Nature, 387, 823–827.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  211. Xing, J., Sheppard, H. M., Corneillie, S. I., and Liu, X. (2001) Mol. Cell Biol., 21, 3652–3661.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  212. Braastad, C. D., Han, Z., and Hendrickson, E. A. (2003) J. Biol. Chem., 278, 8261–8268.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  213. Lu, X. (2005) Curr. Opin. Genet. Dev., 15, 27–33.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  214. Cawley, S., Bekiranov, S., Ng, H. H., Kapranov, P., Sekinger, E. A., Kampa, D., Piccolboni, A., Sementchenko, V., Cheng, J., Williams, A. J., Wheeler, R., Wong, B., Drenkow, J., Yamanaka, M., Patel, S., Brubaker, S., Tammana, H., Helt, G., Struhl, K., and Gingeras, T. R. (2004) Cell, 116, 499–509.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  215. Wei, C. L., Wu, Q., Vega, V. B., Chiu, K. P., Ng, P., Zhang, T., Shahab, A., Yong, H. C., Fu, Y., Weng, Z., Liu, J., Zhao, X. D., Chew, J. L., Lee, Y. L., Kuznetsov, V. A., Sung, W. K., Miller, L. D., Lim, B., Liu, E. T., Yu, Q., Ng, H. H., and Ruan, Y. (2006) Cell, 124, 207–219.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  216. Nemoto, S., Fergusson, M. M., and Finkel, T. (2004) Science, 306, 2105–2108.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  217. Tergaonkar, V., Pando, M., Vafa, O., Wahl, G., and Verma, I. (2002) Cancer Cell, 1, 493–503.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  218. Ryan, K. M., Ernst, M. K., Rice, N. R., and Vousden, K. H. (2000) Nature, 404, 892–897.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  219. Shetty, S., Graham, B. A., Brown, J. G., Hu, X., Vegh-Yarema, N., Harding, G., Paul, J. T., and Gibson, S. B. (2005) Mol. Cell Biol., 25, 5404–5416.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  220. Herold, S., Wanzel, M., Beuger, V., Frohme, C., Beul, D., Hillukkala, T., Syvaoja, J., Saluz, H. P., Haenel, F., and Eilers, M. (2002) Mol. Cell, 10, 509–521.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  221. Wu, W. S., Heinrichs, S., Xu, D., Garrison, S. P., Zambetti, G. P., Adams, J. M., and Look, A. T. (2005) Cell, 123, 641–653.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  222. Zhu, N., Gu, L., Findley, H. W., Chen, C., Dong, J. T., Yang, L., and Zhou, M. (2006) J. Biol. Chem., 281, 14711–14718.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  223. Homer, C., Knight, D. A., Hananeia, L., Sheard, P., Risk, J., Lasham, A., Royds, J. A., and Braithwaite, A. W. (2005) Oncogene, 24, 8314–8325.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  224. Wei, X., Xu, H., and Kufe, D. (2005) Cancer Cell, 7, 167–178.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  225. Yoshida, K., Liu, H., and Miki, Y. (2006) J. Biol. Chem., 281, 5734–5740.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  226. Nakanishi, K., Kukita, F., Asai, K., and Kato, T. (2001) Neurosci. Lett., 304, 85–88.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  227. Bulavin, D. V., Demidov, O. N., Saito, S., Kauraniemi, P., Phillips, C., Amundson, S. A., Ambrosino, C., Sauter, G., Nebreda, A. R., Anderson, C. W., Kallioniemi, A., Fornace, A. J., Jr., and Appella, E. (2002) Nat. Genet., 31, 210–215.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  228. Mayo, L. D., Seo, Y. R., Jackson, M. W., Smith, M. L., Rivera Guzman, J., Korgaonkar, C. K., and Donner, D. B. (2005) J. Biol. Chem., 280, 25953–25959.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  229. Oda, K., Arakawa, H., Tanaka, T., Matsuda, K., Tanikawa, C., Mori, T., Nishimori, H., Tamai, K., Tokino, T., Nakamura, Y., and Taya, Y. (2000) Cell, 102, 849–862.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  230. Cecchinelli, B., Lavra, L., Rinaldo, C., Iacovelli, S., Gurtner, A., Gasbarri, A., Ulivieri, A., Del Prete, F., Trovato, M., Piaggio, G., Bartolazzi, A., Soddu, S., and Sciacchitano, S. (2006) Mol. Cell Biol., 26, 4746–4757.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  231. Tokino, T., Thiagalingam, S., el-Deiry, W. S., Waldman, T., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (1994) Hum. Mol. Genet., 3, 1537–1542.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  232. Yu, J., Zhang, L., Hwang, P. M., Rago, C., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (1999) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 96, 14517–14522.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  233. Nakamura, Y. (2004) Cancer Sci., 95, 7–11.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  234. El-Deiry, W. S., Tokino, T., Velculescu, V. E., Levy, D. B., Parsons, R., Trent, J. M., Lin, D., Mercer, W. E., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (1993) Cell, 75, 817–825.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  235. Polyak, K., Waldman, T., He, T. C., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (1996) Genes Dev., 10, 1945–1952.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  236. Nakano, K., and Vousden, K. H. (2001) Mol. Cell, 7, 683–694.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  237. Rouault, J. P., Falette, N., Guehenneux, F., Guillot, C., Rimokh, R., Wang, Q., Berthet, C., Moyret-Lalle, C., Savatier, P., Pain, B., Shaw, P., Berger, R., Samarut, J., Magaud, J. P., Ozturk, M., Samarut, C., and Puisieux, A. (1996) Nat. Genet., 14, 482–486.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  238. Zhu, J., and Chen, X. (2000) Mol. Cell Biol., 20, 5602–5618.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  239. Rohaly, G., Chemnitz, J., Dehde, S., Nunez, A. M., Heukeshoven, J., Deppert, W., and Dornreiter, I. (2005) Cell, 122, 21–32.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  240. Hermeking, H., and Benzinger, A. (2006) Semin. Cancer Biol., 16, 183–192.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  241. Helton, E. S., and Chen, X. (2007) J. Cell Biochem., 100, 883–896.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  242. Harms, K., Nozell, S., and Chen, X. (2004) Cell Mol. Life Sci., 61, 822–842.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  243. Hwang, B. J., Ford, J. M., Hanawalt, P. C., and Chu, G. (1999) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 96, 424–428.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  244. Adimoolam, S., and Ford, J. M. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, 12985–12990.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  245. Scherer, S. J., Maier, S. M., Seifert, M., Hanselmann, R. G., Zang, K. D., Muller-Hermelink, H. K., Angel, P., Welter, C., and Schartl, M. (2000) J. Biol. Chem., 275, 37469–37473.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  246. Xu, J., and Morris, G. F. (1999) Mol. Cell Biol., 19, 12–20.

    PubMed  Google Scholar 

  247. Chen, J., and Sadowski, I. (2005) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 4813–4818.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  248. Shimodaira, H., Yoshioka-Yamashita, A., Kolodner, R. D., and Wang, J. Y. (2003) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 100, 2420–2425.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  249. Liu, G., and Chen, X. (2006) Mol. Cell Biol., 26, 1398–1413.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  250. Arias-Lopez, C., Lazaro-Trueba, I., Kerr, P., Lord, C. J., Dexter, T., Iravani, M., Ashworth, A., and Silva, A. (2006) EMBO Rep., 7, 219–224.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  251. Sengupta, S., Shimamoto, A., Koshiji, M., Pedeux, R., Rusin, M., Spillare, E. A., Shen, J. C., Huang, L. E., Lindor, N. M., Furuichi, Y., and Harris, C. C. (2005) Oncogene, 24, 1738–1748.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  252. Yamabe, Y., Shimamoto, A., Goto, M., Yokota, J., Sugawara, M., and Furuichi, Y. (1998) Mol. Cell Biol., 18, 6191–6200.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  253. Kimura, T., Takeda, S., Sagiya, Y., Gotoh, M., Nakamura, Y., and Arakawa, H. (2003) Nat. Genet., 34, 440–445.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  254. Dameron, K. M., Volpert, O. V., Tainsky, M. A., and Bouck, N. (1994) Science, 265, 1582–1584.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  255. Van Meir, E. G., Polverini, P. J., Chazin, V. R., Su Huang, H. J., de Tribolet, N., and Cavenee, W. K. (1994) Nat. Genet., 8, 171–176.

    PubMed  Google Scholar 

  256. Nishimori, H., Shiratsuchi, T., Urano, T., Kimura, Y., Kiyono, K., Tatsumi, K., Yoshida, S., Ono, M., Kuwano, M., Nakamura, Y., and Tokino, T. (1997) Oncogene, 15, 2145–2150.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  257. Mashimo, T., Watabe, M., Hirota, S., Hosobe, S., Miura, K., Tegtmeyer, P. J., Rinker-Shaeffer, C. W., and Watabe, K. (1998) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 95, 11307–11311.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  258. Bian, J., and Sun, Y. (1997) Mol. Cell Biol., 17, 6330–6338.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  259. Zou, Z., Gao, C., Nagaich, A. K., Connell, T., Saito, S., Moul, J. W., Seth, P., Appella, E., and Srivastava, S. (2000) J. Biol. Chem., 275, 6051–6054.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  260. Kunz, C., Pebler, S., Otte, J., and von der Ahe, D. (1995) Nucleic Acids Res., 23, 3710–3717.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  261. Komarova, E. A., Diatchenko, L., Rokhlin, O. W., Hill, J. E., Wang, Z. J., Krivokrysenko, V. I., Feinstein, E., and Gudkov, A. V. (1998) Oncogene, 17, 1089–1096.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  262. Alberts, B. (ed.) (2008) Molecular Biology of the Cell. Extended Version, Garland Science Publisher, New York.

    Google Scholar 

  263. Gottlieb, T. M., and Oren, M. (1998) Semin. Cancer Biol., 8, 359–368.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  264. Vousden, K. H., and Lu, X. (2002) Nat. Rev. Cancer, 2, 594–604.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  265. Vousden, K. H. (2000) Cell, 103, 691–694.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  266. Miyashita, T., and Reed, J. C. (1995) Cell, 80, 293–299.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  267. Oda, E., Ohki, R., Murasawa, H., Nemoto, J., Shibue, T., Yamashita, T., Tokino, T., Taniguchi, T., and Tanaka, N. (2000) Science, 288, 1053–1058.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  268. Yu, J., Zhang, L., Hwang, P. M., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (2001) Mol. Cell, 7, 673–682.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  269. Fortin, A., Cregan, S. P., MacLaurin, J. G., Kushwaha, N., Hickman, E. S., Thompson, C. S., Hakim, A., Albert, P. R., Cecconi, F., Helin, K., Park, D. S., and Slack, R. S. (2001) J. Cell Biol., 155, 207–216.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  270. Moroni, M. C., Hickman, E. S., Lazzerini Denchi, E., Caprara, G., Colli, E., Cecconi, F., Muller, H., and Helin, K. (2001) Nat. Cell Biol., 3, 552–558.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  271. Robles, A. I., Bemmels, N. A., Foraker, A. B., and Harris, C. C. (2001) Cancer Res., 61, 6660–6664.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  272. Owen-Schaub, L. B., Zhang, W., Cusack, J. C., Angelo, L. S., Santee, S. M., Fujiwara, T., Roth, J. A., Deisseroth, A. B., Zhang, W. W., Kruzel, E., et al. (1995) Mol. Cell Biol., 15, 3032–3040.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  273. Wu, G. S., Burns, T. F., McDonald, E. R., 3rd, Jiang, W., Meng, R., Krantz, I. D., Kao, G., Gan, D. D., Zhou, J. Y., Muschel, R., Hamilton, S. R., Spinner, N. B., Markowitz, S., Wu, G., and el-Deiry, W. S. (1997) Nat. Genet., 17, 141–143.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  274. Attardi, L. D., Reczek, E. E., Cosmas, C., Demicco, E. G., McCurrach, M. E., Lowe, S. W., and Jacks, T. (2000) Genes Dev., 14, 704–718.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  275. Lin, Y., Ma, W., and Benchimol, S. (2000) Nat. Genet., 26, 122–127.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  276. Fiscella, M., Zhang, H., Fan, S., Sakaguchi, K., Shen, S., Mercer, W. E., Vande Woude, G. F., O’Connor, P. M., and Appella, E. (1997) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 94, 6048–6053.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  277. Polyak, K., Xia, Y., Zweier, J. L., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (1997) Nature, 389, 300–305.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  278. Hwang, P. M., Bunz, F., Yu, J., Rago, C., Chan, T. A., Murphy, M. P., Kelso, G. F., Smith, R. A., Kinzler, K. W., and Vogelstein, B. (2001) Nat. Med., 7, 1111–1117.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  279. Valencia-Sanchez, M. A., Liu, J., Hannon, G. J., and Parker, R. (2006) Genes Dev., 20, 515–524.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  280. Chang, T. C., Wentzel, E. A., Kent, O. A., Ramachandran, K., Mullendore, M., Lee, K. H., Feldmann, G., Yamakuchi, M., Ferlito, M., Lowenstein, C. J., Arking, D. E., Beer, M. A., Maitra, A., and Mendell, J. T. (2007) Mol. Cell., 26, 745–752.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  281. He, L., He, X., Lim, L. P., de Stanchina, E., Xuan, Z., Liang, Y., Xue, W., Zender, L., Magnus, J., Ridzon, D., Jackson, A. L., Linsley, P. S., Chen, C., Lowe, S. W., Cleary, M. A., and Hannon, G. J. (2007) Nature, 447, 1130–1134.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  282. Raver-Shapira, N., Marciano, E., Meiri, E., Spector, Y., Rosenfeld, N., Moskovits, N., Bentwich, Z., and Oren, M. (2007) Mol. Cell, 26, 731–743.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  283. Tarasov, V., Jung, P., Verdoodt, B., Lodygin, D., Epanchintsev, A., Menssen, A., Meister, G., and Hermeking, H. (2007) Cell Cycle, 6, 1586–1593.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  284. Hussain, S. P., Amstad, P., He, P., Robles, A., Lupold, S., Kaneko, I., Ichimiya, M., Sengupta, S., Mechanic, L., Okamura, S., Hofseth, L. J., Moake, M., Nagashima, M., Forrester, K. S., and Harris, C. C. (2004) Cancer Res., 64, 2350–2356.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  285. Yan, W., and Chen, X. (2006) J. Biol. Chem., 281, 7856–7862.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  286. Yoon, K. A., Nakamura, Y., and Arakawa, H. (2004) J. Hum. Genet., 49, 134–140.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  287. Velasco-Miguel, S., Buckbinder, L., Jean, P., Gelbert, L., Talbott, R., Laidlaw, J., Seizinger, B., and Kley, N. (1999) Oncogene, 18, 127–137.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  288. Budanov, A. V., Shoshani, T., Faerman, A., Zelin, E., Kamer, I., Kalinski, H., Gorodin, S., Fishman, A., Chajut, A., Einat, P., Skaliter, R., Gudkov, A. V., Chumakov, P. M., and Feinstein, E. (2002) Oncogene, 21, 6017–6031.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  289. Budanov, A. V., Sablina, A. A., Feinstein, E., Koonin, E. V., and Chumakov, P. M. (2004) Science, 304, 596–600.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  290. Rhee, S. G., Kang, S. W., Jeong, W., Chang, T. S., Yang, K. S., and Woo, H. A. (2005) Curr. Opin. Cell Biol., 17, 183–189.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  291. Sablina, A. A., Budanov, A. V., Ilyinskaya, G. V., Agapova, L. S., Kravchenko, J. E., and Chumakov, P. M. (2005) Nat. Med., 11, 1306–1313.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  292. Kopnin, P. B., Agapova, L. S., Kopnin, B. P., and Chumakov, P. M. (2007) Cancer Res., 67, 4671–4678.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  293. Warburg, O. H. (1947) Abh. der Deutschen Akad. der Wissenschaften zu Berlin.

  294. Matoba, S., Kang, J. G., Patino, W. D., Wragg, A., Boehm, M., Gavrilova, O., Hurley, P. J., Bunz, F., and Hwang, P. M. (2006) Science, 312, 1650–1653.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  295. Bensaad, K., Tsuruta, A., Selak, M. A., Vidal, M. N., Nakano, K., Bartrons, R., Gottlieb, E., and Vousden, K. H. (2006) Cell, 126, 107–120.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  296. Bensaad, K., and Vousden, K. H. (2007) Trends Cell Biol., 17, 286–291.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  297. Erster, S., Mihara, M., Kim, R. H., Petrenko, O., and Moll, U. M. (2004) Mol. Cell Biol., 24, 6728–6741.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  298. Leu, J. I., Dumont, P., Hafey, M., Murphy, M. E., and George, D. L. (2004) Nat. Cell Biol., 6, 443–450.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  299. Marchenko, N. D., Zaika, A., and Moll, U. M. (2000) J. Biol. Chem., 275, 16202–16212.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  300. Mihara, M., Erster, S., Zaika, A., Petrenko, O., Chittenden, T., Pancoska, P., and Moll, U. M. (2003) Mol. Cell, 11, 577–590.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  301. Moll, U. M., Wolff, S., Speidel, D., and Deppert, W. (2005) Curr. Opin. Cell. Biol., 17, 631–636.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  302. Marchenko, N. D., Wolff, S., Erster, S., Becker, K., and Moll, U. M. (2007) Embo J., 26, 923–934.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  303. Schuler, M., and Green, D. R. (2005) Trends Genet., 21, 182–187.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  304. Dumont, P., Leu, J. I., Della Pietra, A. C., 3rd, George, D. L., and Murphy, M. (2003) Nat. Genet., 33, 357–365.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  305. Chipuk, J. E., and Green, D. R. (2006) Cell Death Differ., 13, 994–1002.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  306. Moll, U. M., Marchenko, N., and Zhang, X. K. (2006) Oncogene, 25, 4725–4743.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  307. Harris, S. L., and Levine, A. J. (2005) Oncogene, 24, 2899–2908.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  308. Honda, R., and Yasuda, H. (1999) Embo J., 18, 22–27.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  309. Zhu, J. W., DeRyckere, D., Li, F. X., Wan, Y. Y., and DeGregori, J. (1999) Cell Growth Differ., 10, 829–838.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  310. Damalas, A., Kahan, S., Shtutman, M., Ben-Ze’ev, A., and Oren, M. (2001) Embo J., 20, 4912–4922.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  311. Datta, A., Nag, A., Pan, W., Hay, N., Gartel, A. L., Colamonici, O., Mori, Y., and Raychaudhuri, P. (2004) J. Biol. Chem., 279, 36698–36707.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  312. Sugimoto, M., Kuo, M. L., Roussel, M. F., and Sherr, C. J. (2003) Mol. Cell., 11, 415–424.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  313. Xiao, Z. X., Chen, J., Levine, A. J., Modjtahedi, N., Xing, J., Sellers, W. R., and Livingston, D. M. (1995) Nature, 375, 694–698.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  314. Yamasaki, L. (2003) Cancer Treat. Res., 115, 209–239.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  315. Feng, Z., Hu, W., de Stanchina, E., Teresky, A. K., Jin, S., Lowe, S., and Levine, A. J. (2007) Cancer Res., 67, 3043–3053.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  316. Levine, A. J., Feng, Z., Mak, T. W., You, H., and Jin, S. (2006) Genes Dev., 20, 267–275.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  317. Shaw, R. J., Kosmatka, M., Bardeesy, N., Hurley, R. L., Witters, L. A., DePinho, R. A., and Cantley, L. C. (2004) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 3329–3335.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  318. Inoki, K., Li, Y., Zhu, T., Wu, J., and Guan, K. L. (2002) Nat. Cell Biol., 4, 648–657.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  319. Lum, J. J., Bauer, D. E., Kong, M., Harris, M. H., Li, C., Lindsten, T., and Thompson, C. B. (2005) Cell, 120, 237–248.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  320. Hay, N., and Sonenberg, N. (2004) Genes Dev., 18, 1926–1945.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  321. Thomas, G. (2002) Biol. Res., 35, 305–313.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  322. Sarbassov, D. D., Guertin, D. A., Ali, S. M., and Sabatini, D. M. (2005) Science, 307, 1098–1101.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  323. Zhang, Y., Gao, X., Saucedo, L. J., Ru, B., Edgar, B. A., and Pan, D. (2003) Nat. Cell Biol., 5, 578–581.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  324. Christophorou, M. A., Ringshausen, I., Finch, A. J., Swigart, L. B., and Evan, G. I. (2006) Nature, 443, 214–217.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  325. Efeyan, A., Garcia-Cao, I., Herranz, D., Velasco-Miguel, S., and Serrano, M. (2006) Nature, 443, 159.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  326. Bartkova, J., Horejsi, Z., Koed, K., Kramer, A., Tort, F., Zieger, K., Guldberg, P., Sehested, M., Nesland, J. M., Lukas, C., Orntoft, T., Lukas, J., and Bartek, J. (2005) Nature, 434, 864–870.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  327. Gorgoulis, V. G., Vassiliou, L. V., Karakaidos, P., Zacharatos, P., Kotsinas, A., Liloglou, T., Venere, M., Ditullio, R. A., Jr., Kastrinakis, N. G., Levy, B., Kletsas, D., Yoneta, A., Herlyn, M., Kittas, C., and Halazonetis, T. D. (2005) Nature, 434, 907–913.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  328. Capri, M., Salvioli, S., Sevini, F., Valensin, S., Celani, L., Monti, D., Pawelec, G., de Benedictis, G., Gonos, E. S., and Franceschi, C. (2006) Ann. N. Y. Acad. Sci., 1067, 252–263.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  329. Depp, C. A., Glatt, S. J., and Jeste, D. V. (2007) Curr. Psychiatry Rep., 9, 7–13.

    PubMed  Google Scholar 

  330. Guarente, L. (2005) Mech. Aging Dev., 126, 923–928.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  331. Beckman, K. B., and Ames, B. N. (1998) Physiol. Rev., 78, 547–581.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  332. Droge, W. (2002) Physiol. Rev., 82, 47–95.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  333. Tyner, S. D., Venkatachalam, S., Choi, J., Jones, S., Ghebranious, N., Igelmann, H., Lu, X., Soron, G., Cooper, B., Brayton, C., Hee Park, S., Thompson, T., Karsenty, G., Bradley, A., and Donehower, L. A. (2002) Nature, 415, 45–53.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  334. Garcia-Cao, I., Garcia-Cao, M., Martin-Caballero, J., Criado, L. M., Klatt, P., Flores, J. M., Weill, J. C., Blasco, M. A., and Serrano, M. (2002) Embo J., 21, 6225–6235.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  335. Mendrysa, S. M., O’Leary, K. A., McElwee, M. K., Michalowski, J., Eisenman, R. N., Powell, D. A., and Perry, M. E. (2006) Genes Dev., 20, 16–21.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  336. Bukhman, V. L., Ninkina, N. N., Chumakov, P. M., Khilenkova, M. A., and Samarina, O. P. (1987) Genetika, 23, 1547–1554.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  337. Van Heemst, D., Mooijaart, S. P., Beekman, M., Schreuder, J., de Craen, A. J., Brandt, B. W., Slagboom, P. E., and Westendorp, R. G. (2005) Exp. Gerontol., 40, 11–15.

    PubMed  Google Scholar 

  338. Campisi, J. (2003) Nat. Rev. Cancer, 3, 339–349.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  339. Crighton, D., Wilkinson, S., and Ryan, K. M. (2007) Autophagy, 3, 72–74.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  340. Terman, A., Gustafsson, B., and Brunk, U. T. (2007) J. Pathol., 211, 134–143.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  341. Saretzki, G., and von Zglinicki, T. (2002) Ann. N. Y. Acad. Sci., 959, 24–29.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  342. Pletjushkina, O. Y., Fetisova, E. K., Lyamzaev, K. G., Ivanova, O. Y., Domnina, L. V., Vyssokikh, M. Y., Pustovidko, A. V., Vasiliev, J. M., Murphy, M. P., Chernyak, B. V., and Skulachev, V. P. (2005) Cell Death Differ., 12, 1442–1444.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  343. Poli, G., and Parola, M. (1997) Free Rad. Biol. Med., 22, 287–305.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

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Original Russian Text © P. M. Chumakov, 2007, published in Uspekhi Biologicheskoi Khimii, 2007, Vol. 47, pp. 3–52.

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Chumakov, P.M. Versatile functions of p53 protein in multicellular organisms. Biochemistry Moscow 72, 1399–1421 (2007). https://doi.org/10.1134/S0006297907130019

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