Advertisement

Mammalian Biology

, Volume 69, Issue 6, pp 361–374 | Cite as

Extremely low threshold for photic entrainment of circadian activity rhythms in molossid bats (Molossus molossus; Chiroptera - Molossidae)

  • H. G. ErkertEmail author
Original investigation

Abstract

Circadian rhythms usually deviate from 24 h and must be synchronized (entrained) to the outer 24 h day by certain environmental periodicities called Zeitgebers. For almost all organisms the most efficient Zeitgeber is the light-dark cycle (LD). In mammals the photic Zeitgeber cues are exclusively received via retinal photoreceptors. It is still in debate whether this circadian photorecep-tion is mediated by rods, cones, and/or other retinal cells. From recent results in mouse mutants a circadian photoreception via non-rod/non-cone retinal receptors was deduced. However, earlier observations in bats indicating a very low threshold for photic entrainment imply that circadian photoreception may be mediated by rod-like receptors. In the present study the threshold for photic entrainment was determined in the neotropical mastiff bat Molossus molossus. Six test animals (3 m, 3 f) were kept isolated in recording cages situated in light-tight and sound-attenuating wooden boxes with a special lighting device on top. Under constant ambient temperature of 25 + 1°C, relative humidity of 60 + 5%, and an irregular ad libitum feeding schedule, the bats were exposed intermittantly for longer times to constant physiological darkness (LD-X) or 12:12 h light dark cycles with physiological darkness during the dark time (D) and varying low light-time illuminances (L). Half of the bats had an extremely low threshold for photic entrainment, about 10−5 lux, while the other individuals’ free-running activity rhythm was entrained by LD cycles with 11−4, 10−2 and 10−1 lux in L The illuminance of only 10−5 lux is the lowest threshold value for photic entrainment found thus far in vertebrates. Plausibility considerations suggest circadian photoreception via rodlike retinal receptors to be most probably involved in this case.

Key words

Chiroptera circadian rhythm photic entrainment 

Aktivitätsperiodik von Bulldoggfledermäusen (Molossus molossus Chiroptera, Molossidae)

Zusammenfassung

Die über den im hypothalamischen Nucleus suprachiasmaticus (SCN) lokalisierten zentralnervösen Hauptschrittmacher gesteuerte endogene (circadiane) Aktivitätsperiode der Säugetiere weicht in der Regel systematisch von der 24stündigen Umweltperiodik ab und muß deshalb durch Zeitgeber synchronisiert werden. Als Hauptzeitgeber dient dabei der natürliche oder künstliche Licht-Dunkel-Wechsel (LD). Nach heutiger Vorstellung führt er vor allem über lichtinduzierte Phasenverschiebungen (Phasenresponses) dazu, daß die jeweiligen endogenen Rhythmen in eine bestimmte stabile Phasenbeziehung zur Umweltperiodik gesetzt werden. Die synchronisationswirksamen photischen Informationen werden hierbei ausschließlich über die Retina aufgenommen. Über welche Rezeptoren das geschieht, ist jedoch noch unklar. Bei manchen Nagern gefundene relativ hohen Schwellenwerte der durch Licht induzierten circadianen Synchronisation, Phasenresponse, Aktivierung von SCN-Neuronen und/oder Suppression der Melatoninsynthese im Pinealorgan schienen zunächst auf einen über die Zapfen vermittelten Synchronisationsmechanismus hinzuweisen. Nach neueren experimentellen Befunden, insbesondere bei bestimmten Knock-Out Mäusestämmen, scheinen jedoch die primär das Bildsehen vermittelnden Zapfen und/oder Stäbchen keine oder nur eine untergeordnete Rolle bei der photischen Synchronisation des circadianen Systems (CS) zu spielen. Darum wird vermutet, daß die Perzeption synchronisationswirksamer photischer Informationen (zumindest bei Mäusen) durch eine bestimmte Population von Bipolaren und/oder Ganglienzellen erfolgt. Nachdem sich bei früheren Untersuchungen an Fledermäusen deutliche Hinweise auf eine wesentlich niedrigere Synchronisationsschwelle des CS ergeben hatten, wurde in der vorliegenden Arbeit bei jeweils 3 Männchen und Weibchen der neotropischen Bulldoggfledermaus Molossus molossus eine genauere Bestimmung der Synchronisationsschwelle für 12:12-stündige rechteckige Beleuchtungszyklen mit physiologischer Dunkelheit in der Dunkelzeit und verschiedenen Helligkeitsstufen von Weißlicht in der Lichtzeit vorgenommen. Der dabei ermittelte extrem niedrige Schwellenwert (50% der Tiere synchronisiert) von nur rund 10−5 lux entspricht weniger als 1/10 der Helligkeit des sternklaren Nachthimmels. Plausibilitätsüberlegungen lassen vermuten, daß hier für die Aufnahme der synchronisationswirksamen photischen Informationen eher die Stäbchen als andere lichtrezeptive retinale Zellen in Frage kommen. Bei den Säugern sollte man daher nicht nur von stammspezifischen sondern vor allem auch von großen art- bzw. gruppenspezifischen Unterschieden in der Synchronisationsschwelle des circadianen Systems und damit auch von Unterschieden in der Art und Population der beteiligten photo rezeptiven Retinazellen ausgehen. Da sich darin unterschiedliche ökologische Adaptationen des evolutiv sehr alten circadianen Timing-Systems manifestieren könnten, erscheint es angebracht, vor generalisierenden Aussagen in diesem Zusammenhang noch weitere Schwellenbestimmungen bei anderen Arten und systematischen Gruppen durchzuführen.

Preview

Unable to display preview. Download preview PDF.

Unable to display preview. Download preview PDF.

References

  1. Aschoff, I. (1954): Zeitgeber der tierischen Ta-gesperiodik. Naturwissenschaften 41, 49–56.CrossRefGoogle Scholar
  2. Aschoff, J. (1979): Orcadian rhythms: influences of internal and external factors on the period measured in constant conditions. Z. Tierpsy-chol. 49, 225–249.CrossRefGoogle Scholar
  3. Aschoff, I.; Daan, S.; Honma, K.-I. (1982): Zeitgebers, entrainment, and masking: some unsettled questions. In: Vertebrate Circadian Systems. Structure and Physiology. Ed. by J. Aschoff.; S. Daan and G. A. Groos. Berlin, Heidelberg, NY.: Springer-Verlag. Pp. 13–24.CrossRefGoogle Scholar
  4. Bay, F. A. (1978): Light control of the circadian activity rhythm in mouse-eared bats (Myotis myotis, Borkhausen, 1797). J. Interdis-cipl. Cycle Res. 9, 195–209.CrossRefGoogle Scholar
  5. Campbell, S.S.; Murphy, P.J.; Suhner, A. G. (2001): Extraocular phototransduction and circadian timing systems in vertebrates. Chronobiol. Int. 18, 137–172.CrossRefGoogle Scholar
  6. Card, J. P.; Moore, R. Y. (1991): The organization of visual circuits influencing the circadian activity of the suprachiasmatic nucleus. In: Suprachiasmatic Nucleus. The Mind’s Clock. Ed. by D. C. Klein, R. Y. Moore, and S. M. Reppert. NY, Oxford: Oxford University Press. Pp. 51–76.Google Scholar
  7. DeCoursey, P.J.; DeCoursey, G. (1964): Adaptive aspects of activity rhythms in bats. Biol. Bull. 126, 14–27.CrossRefGoogle Scholar
  8. Doerrscheidt, G. I.; Beck, L. (1975): Advanced methods for evaluating characteristic parameters (τ, α, ς) of circadian rhythms. I Math. Biol. 2, 107–121.CrossRefGoogle Scholar
  9. Ebihara, S.; Tsuj, K. (1980): Entrainment of the circadian activity rhythm to the light cycle: effective light intensity for a Zeitgeber in the retinal degenerate C3 h mouse and the normal C57BL mouse. Physiol. Behav. 24, 523–527.CrossRefGoogle Scholar
  10. Erkert, H. G. (1976): Lunarperiodic variation of the phase-angle difference in nocturnal animals under natural Zeitgeber conditions near the equator. Int. J. Chronobiol. 4, 125–138.PubMedGoogle Scholar
  11. Erkert, H. G. (1978): Einfluss der Schwingungsbreite von Licht-Dunkel-Zyklen auf Phasenlage und Resynchronisation der circadianen Aktivitätsperiodik dunkelaktiver Tiere. J. Interdiscipl. Cycle Res. 7, 71–91.CrossRefGoogle Scholar
  12. Erkert, H. G. (1982): Ecological aspects of bat activity rhythms. In: Ecology of Bats. Ed. by T. H. Kunz. NY, London: Plenum Press. Pp. 201–242.CrossRefGoogle Scholar
  13. Erkert, H. G. (1989): Lighting requirements of nocturnal primates in captivity: a chronobio-logical approach. Zoo Biology 8, 179–191.CrossRefGoogle Scholar
  14. Erkert, H. G.; Thiemann, A. (1983): Dark switch in the entrainment of circadian activity rhythms in night monkeys, Aotus trivirgatus Humboldt. Comp. Biochem. Physiol. 74, 307–310.CrossRefGoogle Scholar
  15. Erkert, H. G.; Kracht, S.; Häussler, U. (1980): Characteristics of circadian activity systems in neotropical bats. In: Proceedings of the fifth international bat research conference. Ed. by D E. Wilson and A. L. Gardner. Lubbock: Texas Tech Press. Pp. 95–103.Google Scholar
  16. Foster, R. G (1998): Photoentrainment in the vertebrates: a comparative analysis. In: Biological Rhythms and Photoperiodism in Plants. Ed. by P. J. Lumsden and A. J. Millar. Oxford: BIOS Scientific Pulblishers Ltd. Pp. 135–149.Google Scholar
  17. Foster, R. G.; Helfrich-Förster, Ch. (2001): The regulation of circadian clocks by light in fruit flies and mice. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B 356, 1779–1789.CrossRefGoogle Scholar
  18. Freedman, M.S.; Lucas, R. I.; Soni, B.; von Schantz, M.; Munoz, M.; David-Gray, Z. K.; Foster, R. G (1999): Regulation of mammalian circadian behavior by non-rod, non-cone, ocular photoreceptors. Science 284, 502–504.CrossRefGoogle Scholar
  19. Gaisler, J. (1963): Nocturnal activity in the lesser horseshoe bat, Rhinolophus hipposideros (Bechstein, 1800). Zool. Listy 12, 223–230.Google Scholar
  20. Häussler, U. (1987): Zeitliche Organisation von Aktivität und Verhalten der Bulldoggfledermaus Molossus molossus PALLAS 1766 (Chiroptera, Molossidae). Diss. Thesis, Universität Tübingen.Google Scholar
  21. Joshi, D.; Chandrashekaran, M.K. (1982): Daylight dimmer than starlight entrains the circadian rhythm in a bat. Naturwiss. 69, 192–193.CrossRefGoogle Scholar
  22. Lucas, R. I.; Foster, R. G. (1999): Photoentrainment in mammals: A role for cryptochrome? J. Biol. Rhythms 14, 4–10.CrossRefGoogle Scholar
  23. McCall, M.A.; Gregg, R. G.; Merriman, K.; Goto, N. S.; Peachey, N. S.; Stanford, L. R. (1996): Morphological and physiological consequences of the selective elimination of rod photoreceptors in transgenic mice. Exp. Eye Res. 35, 35–50.CrossRefGoogle Scholar
  24. Meijer, J. H.; Groos, G. A.; Rusak, B. (1986): Illuminance coding in a circadian pacemaker: the suprachiasmatic nucleus of the rat and the hamster. Brain Res. 382, 109–118.CrossRefGoogle Scholar
  25. Meijer, J. H.; Rusak, B.; Gänshirt, G. (1992): The relation between light-induced discharge in the suprachiasmatic nucleus and phase shifts of hamster circadian rhythms. Brain Res. 598, 257–263.CrossRefGoogle Scholar
  26. Menaker, M. (2003): Circadian photoreception. Science 299, 213–214.CrossRefGoogle Scholar
  27. Moore, R.Y. (1999): Circadian timing. In: Fundamental Neuroscience. Ed. by M. J. Zigmond, E. E. Bloom, S. C. Landis, J. L. Roberts, and L. R. Squire. San Diego: Academic Press. Pp. 1189–1206.Google Scholar
  28. Moore, R. Y.; Speh, J. C.; Card, J. P. (1995): The retinohypothalamic tract originates from a distinct subset of retinal ganglion cells. J. comp. Neurol. 352, 351–366.CrossRefGoogle Scholar
  29. Moore-Ede, M. C.; Sulzman, F. M.; Fuller, C. A. (1982): The Clocks that Time us. Physiology of the Circadian Timing System. Cambridge, Mass. and London: Harvard University Press.Google Scholar
  30. Morin, L. P. (1994): The circadian visual system. Brain Res. Rev. 67, 102–127.CrossRefGoogle Scholar
  31. Nelson, D. E.; Takahashi, J. S. (1991): Sensitivity and integration in a visual pathway for circadian entrainment in the hamster (Mesocricetus auratus). J. Physiol. 439, 115–145.CrossRefGoogle Scholar
  32. Nelson, R. I.; Zucker, I. (1981): Absence of extraocular photoreception in diurnal and nocturnal rodents exposed to direct sunlight. Comp. Biochem. Physiol. A 69, 145–148.CrossRefGoogle Scholar
  33. Sharma, V. K.; Chandrashekaran, M. K.; Singaravel, M.; Subbaraj, R. (1999): Relationship between light intensity and phase resetting in a mammalian circadian system. J. exp. Zool. 283, 181–185.CrossRefGoogle Scholar
  34. Takahashi, J. S.; De Coursey, P. I.; Bauman, L.; Menaker, M. (1984): Spectral sensitivity of a novel photoreceptive system mediating entrainment of mammalian circadian rhythms. Nature 308, 186–188.CrossRefGoogle Scholar
  35. Twente, J. W. (1955): Some aspects of habitat selection and other behavior of cavern-dwelling bats. Ecology 36, 706–732.CrossRefGoogle Scholar
  36. Voûte, A. M.; Sluiter, J. W.; Grimm, P. M. (1974): The influence of the natural light-dark-cycle on the activity rhythm of pond bats (Myotis dayscneme BOIE, 1825) during summer. Oecologia 17, 221–243.CrossRefGoogle Scholar

Copyright information

© Deutsche Gesellschaft für Säugetierkunde 2004

Authors and Affiliations

  1. 1.Zoologisches Institut/Tierphysiologie der Universität TübingenTübingenGermany

Personalised recommendations