Abstract
We investigate of two aspects of pollen diet of Andrena bees: the evolution of diet breadth within nearctic representatives of the genus, which includes both polylectic and oligolectic species; and host choice within an oligolectic clade of Andrena. We also evaluate phenology. Traits were mapped onto a molecular phylogeny to identify the ancestral character states. Overall, oligolecty appears to be the basal state within Andrena, and broader diets have evolved a number of times, suggesting that specialization is not a “dead end”. Within the oligolectic clade studied, host shifts occur predominantly between members of the same plant tribe, indicating a phylogenetic constraint to host-usage; however, shifts to other tribes are not uncommon, and may lead to adaptive radiation. Additionally, some lineages retain the ability to use pollen from an ancestral host-plant tribe. Finally, we find a correlation between using host plants in the family Asteraceae and fall emergence.
Zusammenfassung
Ebenso wie pflanzenfressende Insekten weisen Bienen eine ausgeprägte Variabilität in der Breite des Nahrungsspektrums auf, das von breit angelegten Generalisten (polylektisch) bis zu engen Spezialisten (oligolektisch) reicht. Üblicherweise wurde angenommen, dass sich die Ernährung in Richtung zunehmender Spezialisierung entwickelt, obwohl die wenigen wegbereitenden Untersuchungen, in denen der Versuch unternommen wurde die Evolution der Pollenspezifität zum Gegenstand zu machen, nicht von rigorosen phylogenetischen Hypothesen getragen wurden. In diesem Artikel untersuchen wir zwei Gesichtspunkte der Pollenernährung innerhalb der Bienengattung Andrena (Andrenidae): (1) die Evolution der Breite des Nahrungsspektrums innerhalb der nordamerikanischen Vertreter der Gattung, die sowohl polylektische als auch oligolektische Arten einschließt und (2) die Wahl der Wirtspflanzen innerhalb einer oligolektischen Linie von Andrena. Wir untersuchen weiterhin (3) die Evolution der Phänologie.
Zunächst erzeugten wir eine molekulare maximum likelihood Phylogenie von 86 Andrena Arten zusammen mit acht Außengruppen, indem wir die Daten einer zuvor veröffentlichten Phylogenie reanalysierten. Die Breite des Nahrungsspektrums (Abb. 2; aus der Literatur ermittelt) und die Phänologie (Abb. 3; aus Museumssammlungen und der Literatur) wurden daraufhin auf die Phylogenie kartiert, um die ursprünglichen Eigenschaften zu ermitteln. Innerhalb eines gut belegten monophyletischen Kladus von 28 oligolektischen Andrena Arten identifizierten wir die Wirtspflanzen, indem wir aus bis zu 20 weiblichen, die Verbreitung abdeckenden Museumsexemplaren pro Art entnommenen Pollen mikroskopisch untersuchten. Bis zu 100 Pollenkörner pro Art wurden bis zum Pflanzentribus innerhalb der Asteraceaen identifiziert (Abb. 1, Tab. I). Die Identität der Wirtspflanzen wurde dann auf die Phylogenie dieses Kladus kartiert (Abb. 4).
Insgesamt, (1) erscheint die Oligolektie innerhalb Andrena der ursprüngliche Zustand zu sein und sich breitere Nahrungsspektren dann mehrere Male entwickelt zu haben. Dies legt nahe, dass Spezialisierung keine evolutionäre Sackgasse darstellt. Innerhalb der untersuchten Kladen der Untergattung Callandrena s. l., (2) traten Wechsel der Wirtspflanzen überwiegend zwischen Mitgliedern der gleichen Tribi der Asteraceae auf, dies weist auf eine phylogenetische Einschränkung der Wirtspflanzennutzung hin. Nichtsdestoweniger sind Wechsel zu anderen Tribi nicht ungewöhnlich und könnten zu adaptiven Radiationen führen. Darüber hinaus behalten einige Linien die Fähigkeit Pollen eines ancestralen Tribus von Wirtspflanzen zu nutzen. Zuletzt (3) finden wir eine Korrelation zwischen der Nutzung von Wirtspflanzen innerhalb der Familie der Asteraceae und dem Schlupf im Herbst. Unsere Ergebnisse zeigen Parallelen zu Untersuchungen der Breite des Wirtsspektrums und der Wirtswahl bei pflanzenfressenden Insekten.
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References
Bernays E.A. (1988) Host specificity in phytophagous insects: Selection pressure from generalist predators, Entomol. Exp. Appl. 49, 131–140.
Bernays E.A. (2001) Neural limitations in phytophagous insects: Implications for diet breadth and evolution of host affiliation, Annu. Rev. Entomol. 46, 703–727.
Bernays E.A., Chapman R.F. (1994) Host-plant selection by phytophagous insects, Chapman & Hall, New York.
Cane J.H., Snelling R.R., Kervin L.J. (1996) A new monolectic coastal bee, Hesperapis oraria Snelling and Stage (Hymenoptera: Melittidae), with a review of desert and neotropical disjunctives in the Southeastern U.S., J. Kans. Entomol. Soc. 69, 238–247.
Cruden R.W. (1972) Pollination biology of Nemophila menziesii Hydrophyllaceae with comments on the evolution of oligolectic bees, Evolution 26, 373–389.
Danforth B.N., Sauquet H., Packer L. (1999) Phylogeny of the bee genus Halictus (Hymenoptera: Halictidae) based on parsimony and likelihood analysis of nuclear EF-1α sequence data, Mol. Phylogenet. Evol. 13, 605–618.
Danforth B.N., Conway L., Ji S. (2003) Phylogeny of eusocial Lasioglossum reveals multiple losses of eusociality within a primitively eusocial clade of bees (Hymenoptera: Halictidae), Syst. Biol. 52, 23–36.
Danforth B.N., Sipes S.D., Fang J., Brady S.G. (2006) The history of early bee diversification based on five genes plus morphology, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 15118–15123.
ESRI (1997) ArcView 3.0a for Power MacIntosh 3.0a, Environmental Systems Research Institute, Inc., Redlands, CA.
ESRI (1999) World Vegetation (WMS), Environmental Systems Research Institute, Inc., Redlands, CA.
Faegri K., van der Pijl L. (1979) The Principles of Pollination Ecology, 3rd ed., Pergamon Press, Oxford.
Guirguis G.N., Brindley W.A. (1974) Insecticide susceptibility and response to selected pollen of larval alfalfa leaf-cutting bees, Megachile pacifica (Hymenoptera: Megachilidae), Environ. Entomol. 3, 691–694.
Hurd P.D. Jr., LaBerge W.E., Linsley E.G. (1980) Principal sunflower bees of North America with emphasis on the southwestern United States (Hymenoptera: Apoidea), Smithson. Contrib. Zool. 310, 1–158.
Iwata K. (1976) Evolution of instinct. Comparative Ethology of Hymenoptera. Amerind, New Delhi, India.
Jaenike J. (1990) Host specialization in phytophagous insects, Annu. Rev. Ecol. Syst. 21, 243–273.
Janz N., Nylin S. (1998) Butterflies and plants: A phylogenetic study, Evolution 52, 486–502.
Janz N., Nyblom K., Nylin S. (2001) Evolutionary dynamics of host-plant specialization: A case study of the tribe Nymphalini, Evolution 55, 783–796.
Kratochwil A. (1984) Pflanzengesellschaften und Blütenbesucher-Gemeinschaften: biozönologische Untersuchungen in einem nicht mehr bewirtschafteten Halbtrockenrasen (Mesobrometum) im Kaiserstuhl (Südwestdeutschland), Phytocoenologia 11, 455–669.
Kratochwil A. (1991) Blüten-/Blütenbesucher-Konnexe: Aspekte der Co-Evolution, der Co-Phänologie unde der Biogeographie aus dem Blickwinkel unterschiedlicher Komplexitätsstufen, Ann. Bot. 49, 43–108.
Larkin L.L. (2002) Phylogeny and floral host relationships of Callandrena (Hymenoptera: Andrenidae: Andrena), Ph.D. Dissertation, University of Texas at Austin, Austin, Texas.
Larkin L.L., Neff J.L., Simpson B.B. (2006) Phylogeny of the Callandrena subgenus of Andrena (Hymenoptera: Andrenidae) based on mitochondrial and nuclear DNA data: Polyphyly and convergent evolution, Mol. Phylogenet. Evol. 38, 330–343.
Levin M.D., Haydak M.H. (1957) Comparative value of different pollens in the nutrition of Osmia lignaria Say, Bee World 38, 221–226.
Linsley E.G. (1958) The ecology of solitary bees, Hilgardia 27, 543–599.
Linsley E.G., MacSwain J.W. (1958) The significance of floral constancy among bees of the genus Diadasia (Hymenoptera, Anthophoridae), Evolution 12, 219–223.
MacSwain J.W., Raven P.H., Thorp R.W. (1973) Comparative behavior of bees and Onagraceae. IV Clarkia bees of the western United States, Univ. Calif. Publ. Entomol. 70, 1–80.
Maddison D.R., Maddison W.P. (2005) MacClade 4.08. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, MA.
Mayhew P.J. (1997) Adaptive patterns of host-plant selection by phytophagous insects, Oikos 79, 417–428.
Michener C.D. (1954) Bees of Panamá, Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 104, 1–176.
Michener C.D. (2007) The Bees of the World, 2nd ed., Johns Hopkins Press, Baltimore, MD.
Michez D., Patiny S., Rasmont P., Timmermann K., Vereecken N.J. (2008) Phylogeny and host-plant inheritance in Melittidae sensu lato (Hymenoptera: Apoidea), Apidologie 39, 146–162.
Moldenke A.R. (1979a) Host-plant coevolution and the diversity of bees in relation to the flora of North America, Phytologia 43, 357–419.
Moldenke A.R. (1979b) The role of host-plant selection in bee speciation processes, Phytologia 43, 433–460.
Müller A. (1996) Host-plant specialization in western Palearctic Anthidiine bees (Hymenoptera: Apoidea: Megachilidae), Ecol. Monogr. 66, 235–257.
Neff J.L., Simpson B.B. (1997) Nesting and foraging behaviour of Andrena (Callandrena) rudbeckiae Robertson (Hymenoptera: Apoidea: Andrenidae) in Texas, J. Kans. Entomol. Soc. 70, 100–113.
Nosil P. (2002) Transition rates between specializa tion and generalization in phytophagous insects, Evolution 56, 1701–1706.
Nosil P., Mooers A.Ø. (2005) Testing hypotheses about ecological specialization using phylogenetic trees, Evolution 59, 2256–2263.
Robertson C. (1925) Heterotropic bees, Ecology 6, 412–436.
Sipes S.D., Wolf P.G. (2001) Phylogenetic relationships within Diadasia, a group of specialist bees, Mol. Phylogenet. Evol. 19, 144–156.
Sipes S.D., Tepedino V.J. (2005) Pollen-host specificity and evolutionary patterns of host switching in a clade of specialist bees (Apoidea: Diadasia), Biol. J. Linn. Soc. 86, 487–505.
Thomson J.D., Wilson P., Valenzuela M., Malzone M. (2000) Pollen presentation and pollination syndromes, with special reference to Penstemon, Plant Species Biol. 15, 11–29.
Urbatsch L.E., Baldwin B.G., Donoghue M.J. (2000) Phylogeny of the coneflowers and relatives (Heliantheae: Asteraceae) based on nuclear rDNA internal transcribed spacer (ITS) sequences and chloroplast DNA restriction site data, Syst. Bot. 25, 539–565.
Wcislo W.T., Cane J.H. (1996) Floral resource utilization by solitary bees (Hymenoptera: Apoidea) and exploitation of their stored foods by natural enemies, Annu. Rev. Entomol. 41, 257–286.
Williams N.M. (2003) Use of novel pollen species by specialist and generalist solitary bees (Hymenoptera: Megachilidae), Oecologia 134, 228–237.
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Larkin, L.L., Neff, J.L. & Simpson, B.B. The evolution of a pollen diet: Host choice and diet breadth of Andrena bees (Hymenoptera: Andrenidae). Apidologie 39, 133–145 (2008). https://doi.org/10.1051/apido:2007064
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