Abstract
Polymerase chain reaction (PCR), restriction fragment length polymorphism (RFLP) analysis and microscopy were used to test 307 adult bee and 37 honey samples collected in Australia for the presence of two microsporidia, Nosema ceranae and Nosema apis. N. ceranae was detected in samples from 4 states (Queensland, New South Wales, Victoria and South Australia) and was most commonly found in samples from Queensland where 28 (33.7%) of 83 samples were positive. New South Wales had the second highest prevalence with 15 (15.8%) of 95 samples positive. South Australia and Victoria had 4 (16%) of 25 and 2 (4.5%) of 44 samples positive respectively. N. ceranae was not detected in samples from Western Australia and Tasmania. N. apis was detected in samples from all states. Three honey samples (8.1%) were PCR positive for N. ceranae. These positive honey samples originated from beekeepers in Queensland. Six imported honey samples tested were negative for both Nosema spp.
Zusammenfassung
Nosemosis ist die am weitesten verbreitete Krankheit der adulten Bienen und verursacht bei den Imkern weltweit erhebliche wirtschaftliche Schäden. Im Jahr 1994 wurde bei der östlichen Honigbiene (Apis cerana) in China ein ähnliches Mikrosporidium wie N. apis beschrieben (Fries et al., 1996). Dieser Parasit, Nosema ceranae, wurde anschließend in europäischen Honigbienen (Apis mellifera) in Taiwan gefunden (Huang et al., 2005). In jüngerer Zeit wurde er in Brasilien, den USA, Vietnam und in mehreren europäischen Staaten nachgewiesen (Klee et al., 2007). Während bei N. apis-Infektionen die Syndrome meist rasch auftreten und von begrenzter Dauer sind, verursacht N. ceranae eher unspezifische Krankheitssymptome wie einen sukzessiven Populationsrückgang, höhere Winterverluste oder eine geringere Honigproduktion (Fries et al., 2006). Inzwischen ist klar, dass N. ceranae kein neuer Parasit bei europäischen Honigbienen ist. So wurde N. ceranae in Bienenproben aus dem Jahr 1996 in den USA und 2002 in Frankreich nachgewiesen (Chen et al., 2008; Chauzat et al., 2007). Die weit verbreiteten Nachweise von N. ceranae sind eine Folge der molekularen Nachweismethoden, mit denen im Gegensatz zur mikroskopischen Analyse eine klare Unterscheidung zwischen N. ceranae und N. apis möglich ist. Da es bisher keine Informationen bezüglich des Vorkommens von N. ceranae in Australien gibt, sollte mit dieser Studie geklärt werden, ob Honigbienen in Australien mit N. ceranae infiziert sind.
307 adulte Bienen und 37 Honigproben aus Australien wurden mit PCR, RFLP (Restriction Fragment Length Polymorphism) und über mikroskopische Analysen auf das Vorkommen von N. ceranae und N. apis hin untersucht. N. ceranae wurde in Proben aus 4 Staaten nachgewiesen: Queensland, New South Wales, Victoria und South Australia. Nicht nachgewiesen wurde N. ceranae in Proben aus Western Australia und Tasmania. N. apis wurde dagegen in Proben aller Staaten gefunden. Drei Honigproben von Imkern in Queensland waren für N. ceranae positiv. Sechs Proben von Importhonigen waren für beiden Nosema-Arten negative. Diese Studie hat bestätigt, dass auch Bienen in Australien mit N. ceranae infiziert sind und dass die Verbreitung der Infektion in den einzelnen Staaten unterschiedlich ist. Tasmania und Western Australia scheinen noch frei von N. ceranae zu sein, doch müsste dies mit umfangreicheren Analysen abgesichert werden. Der Umfang der positiven Nachweise in mehreren Staaten weist darauf hin, dass N. ceranae bereits seit einiger Zeit in Australien vorkommt und dass Versuche zur Ausrottung des Erregers kaum Aussicht auf Erfolg haben.
Similar content being viewed by others
References
Bailey L., Ball B.V. (1991) Microsporidia and Protozoa, in: Honey Bee Pathology London: Academic Press Limited, pp. 64–22.
Chauzat M.-P., Higes M., Martin-Hernandez R., Meana A., Cougoule N., Faucon J.-P. (2007) Presence of Nosema ceranae in French honey bee colonies, J. Apic. Res. 46, 127–128.
Chen Y., Evans J., Bart Smith I., Pettis J. (2008) Nosema ceranae is a long-present and widespread microsporidian infection of the European honey bee (Apis mellifera) in the United States, J. Invertebr. Pathol. 97, 186–188.
Cox-Foster D.L., Conlan S., Holmes E.C., Palacious G., Evans J.D., Moran N.A., Quan P.-L., Briese T., Hornig M., Geiser D.M., Matinson V., van Engelsdorp D., Kalstein A.L., Drysdale A., Hui J., Zhai J., Cui L., Hutchison S.K., Simons J.K., Eghilm M., Pettis J.S., Lipkin W.I. (2007) A metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder, Science 318, 283–287.
Fries I. (1995) Nosema apis — a parasite in the honey bee colony, Bee World 74, 5–19.
Fries I., Feng F., Da Silva A., Slemenda S., Pieniazek N. (1996) Nosema ceranae n. sp. (Microspora, Nosematidae), morphological and molecular characterisation of a microsporidian parasite of the Asian honey bee Apis cerana (Hymenoptera, Apidae), Eur. J. Protistol. 32, 356–365.
Fries I., Martin R., Meana A., Garcia-Palencia P., Higes M. (2006) Natural infections of Nosema ceranae in European honey bees, J. Apic. Res. 45, 230–233.
Higes M., Martin R., Meana A. (2006) Nosema ceranae, a new microsporidian parasite in honeybees in Europe, J. Invertebr. Pathol. 92, 93–95.
Higes M., Martin-Hernandez R., Garrido-Bailon E., Garcia-Palencia P., Meana A. (2008) Detection of infective Nosema ceranae (Microsporidia) spores in corbicular pollen of forager honeybees, J. Invertebr. Pathol. 97, 76–78.
Huang W., Jiang J., Chen Y., Wang C. (2005) Complete rRNA sequence of Nosema ceranae in honey bees in Europe, J. Invertebr. Pathol. 92, 81–83.
Kang Y.B., Kim D.S., Jang D.H. (1976) Experimental studies on the pathogenicity and developmental stages of Nosema apis, Korean J. Vet. Res. 16, 180–184.
Klee J., Besana A., Genersh E., Gisder S., Nanetti A., Tam D.Q., Chinh T.X., Puerta F., Ruz J.M., Ktyger P., Message D., Hatjina F., Korpella S., Fries I., Paxton R.J. (2007) Widespread dispersal of the microsporidian Nosema ceranae, an emergent pathogen of the western honey bee, Apis mellifera, J. Invertebr. Pathol. 96, 1–10.
Langridge D.F. (1961) Nosema disease of the honeybee and some investigations into its control in Victoria, Australia, Bee World 42, 36–40.
Malone L.A., Gatehouse H.S., Tregidga E.L. (2001) Effects of Time, Temperature, and Honey on Nosema apis (Microsporidia: Nosematidae), a Parasite of the Honeybee, Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae), J. Invertebr. Pathol. 77, 258–268.
Martin-Hernandez R., Meana A., Prieto L., Salvador A.M., Garrido-Bailon E., Higes M. (2007) Outcome of colonization of Apis mellifera by Nosema ceranae, Appl. Environ. Microbiol. 73, 6331–6338.
Paxton R.J., Klee J., Korpela S., Fries, I. (2007) Nosema ceranae has infected Apis mellifera in Europe since at least 1998 and may be more virulent than Nosema apis, Apidologie 38, 558–565.
Tham V.L. (1978) Isolation of Streptococcus pluton from the larvae of European honey bees in Australia, Aust. Vet. J. 54, 406–410.
Wang Der-I., Moeller F.E. (1969) Histological comparisons of the development of hypopharyngeal glands in healthy and Nosema-infected honey bees, J. Invertebr. Pathol. 15, 202–206.
Author information
Authors and Affiliations
Corresponding author
Additional information
Manuscript editor: David Tarpy
Rights and permissions
About this article
Cite this article
Giersch, T., Berg, T., Galea, F. et al. Nosema ceranae infects honey bees (Apis mellifera) and contaminates honey in Australia. Apidologie 40, 117–123 (2009). https://doi.org/10.1051/apido/2008065
Received:
Revised:
Accepted:
Issue Date:
DOI: https://doi.org/10.1051/apido/2008065