Apidologie

, Volume 41, Issue 1, pp 1–13 | Cite as

A failed invasion? Commercially introduced pollinators in Southern France

  • Thomas C. Ings
  • Nicola L. Ings
  • Lars Chittka
  • Pierre Rasmont
Original Article

Abstract

The natural diversity of Bombus terrestris subspecies could be under threat from the commercialisation of bumblebees. Therefore, to determine whether commercially imported bumblebees are able to establish and spread, we carried out long-term observations of bumblebees in southern France. Our surveys occurred before, during, and after the importation (between 1989 and 1996) of thousands of colonies of the Sardinian subspecies B. t. sassaricus. Queens and males of B. t. sassaricus were observed foraging outside commercial greenhouses in 1991, 1993, and 1994 and feral workers were observed foraging on native vegetation nearly two years after the importation of B. t. sassaricus ceased. However, no B. t. sassaricus, or F1 hybrids were observed after 1998. We conclude that B. t. sassaricus remains inconspicuous in France and competition from the three native subspecies may have prevented it from becoming invasive. However, genetic interference through introgression cannot be ruled out.

Bombus terrestris sassaricus bumble bee trade establishment introduced subspecies niche availability 

Échec d’une invasion? Celle des pollinisateurs Bombus introduits commercialement dans le Sud de la France

Bombus terrestris sassaricus commercialisation de Bombus installation de populations sous-espèce introduite pollinisateurs compétition intraspécifique niche écologique 

Eine fehlgeschlagene Invasion? Kommerziell eingeführte Bestäuber in Südfrankreich

Zusammenfassung

Obwohl die Kommerzialisierung der Hummelbestäubung ökonomisch wichtig ist, gibt es Befürchtungen, dass sich dieser Handel negativ auf einheimische Hummelpopulationen auswirkt (Velthuis und van Doorn, 2006). Innerhalb Europas werden einige Rassen von B. terrestris in großer Zahl in Gebiete eingeführt, in denen sie nicht heimisch sind. Es ist daher wichtig festzustellen, ob eingeführte Rassen sich im Freiland etablieren können und eventuell invasiv werden. Das Ziel unserer Arbeit war es, eine mögliche Ansiedlung der eingeführten sardischen Hummelrasse B. t. sassaricus in Südfrankreich zu dokumentieren.

Wir führten eine Langzeitstudie durch, die kurz vor der Einfuhr von B. t. sassaricus begann (zwischen 1989 und 1996) und 8 Jahre nach dem Ende des Imports abgeschlossen wurde. Während dieser Zeit untersuchten wir alle ans Mittelmeer angrenzende Departements des französischen Festlandes (Abb. 2–5).

Männchen und Königinnen von B. t. sassaricus entkamen ins Freiland und wurden in den Jahren 1991, 1993 und 1994 beim Sammeln außerhalb der Gewächshäuser beobachtet (Abb. 5). Wir fanden auch einige Arbeiterinnen in einer verwilderten Gegend nahe Gonfaron, Var, viele Kilometer vom nächsten Gewächshaus entfernt und fast zwei Jahre nachdem die Einfuhr von B. t. sassaricus beendet worden war. Allerdings wurden trotz fortlaufender Suche in der Nähe von Gonfaron und an 32 anderen Orten zwischen Hyères im Osten und Perpignan im Westen (Abb. 4) keine weiteren B. t. sassaricus mehr gefunden.

Unsere Ergebnisse zeigen eindeutig, dass kommerziell eingeführte Hummeln ins Freiland entkommen sind und in der Lage waren, sich einzubürgern. Allerdings scheinen verwilderte Populationen von B. t. sassaricus nach Beendigung des Imports nicht länger als zwei Jahre zu bestehen. Diese Ergebnisse sind überraschend wenn man berücksichtigt, dass B. t. sassaricus in Südfrankreich ein vertrautes Habitat vorfindet und dass B. terrestris in Ländern weit außerhalb des natürlichen Verbreitungsgebietes zur invasiven Art geworden ist (z.B. Japan). Wir vermuten, dass die Konkurrenz durch drei einheimische Rassen verhindert hat, dass B. t. sassaricus in Frankreich Fuß fassen konnte, im Gegensatz zur Situation in Japan, wo B. terrestris sich als neue Art etabliert hat. Bevor wir aber abschließend feststellen, dass die Auswirkungen durch den Import von B. t. sassaricus vernachlässigbar sind, müssen wir noch überprüfen, ob die Populationsstruktur von B. terrestris in Frankreich durch Hybridisierungen von B. t. sassaricus mit einheimischen Rassen verändert wurde.

Bombus terrestris sassaricus Hummelimport Ansiedlung eingeführte Rassen Nischenverfügbarkeit 

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References

  1. Banaszak J. (1980) Studies on methods of censusing the numbers of bees (Hymenoptera, Apoidea), Pol. Ecol. Studies 6, 355–365.Google Scholar
  2. Biesmeijer J.C., Roberts S.P.M., Reemer M., Ohlemuller R., Edwards M., Peeters T., Schaffers A.P., Potts S.G., Kleukers R., Thomas C.D., Settele J., Kunin W.E. (2006) Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands, Science 313, 351–354.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  3. Buttermore R.E., Pomeroy N., Hobson W., Semmens T., Hart R. (1998) Assessment of the genetic base of Tasmanian bumble bees (Bombus terrestris) for development as pollination agents, J. Apic. Res. 37, 23–25.Google Scholar
  4. Chittka L., Wells H. (2004) Color vision in bees: mechanisms, ecology and evolution, in: Prete F. (Ed.), Complex Worlds from Simpler Nervous Systems, MIT Press, Cambridge, pp. 169–191.Google Scholar
  5. Chittka L., Ings T.C., Raine N.E. (2004) Chance and adaptation in the evolution of island bumblebee behaviour, Pop. Ecol. 46, 243–251.CrossRefGoogle Scholar
  6. Coppée A., Terzo M., Valterova, Rasmont P. (2008) Intraspecific variation of the cephalic labial gland secretions in Bombus terrestris (L.) (Hymenoptera: Apidae), Chem. Biodiv. 5, 2654–2661.CrossRefGoogle Scholar
  7. Delaplane K.S., Mayer D.F. (2000) Crop pollination by bees, CABI Publishing, Wallingford.CrossRefGoogle Scholar
  8. Diniz N.M., Soares A.E.E., Sheppard W.S., Del Lama M.A. (2003) Genetic structure of honeybee populations from southern Brazil and Uruguay, Genet. Mol. Biol. 26, 47–52.CrossRefGoogle Scholar
  9. Duhayon G., Rasmont P. (1993) La phénologie des grands Apoïdes dans le massif des Maures (France, Var), in: Lhonoré J., Maurin H., Guilbot R., Keith P. (Eds.), C.R. séminaire sur l’inventaire et la cartographie des invertébrés comme contribution à la gestion des milieux naturels français, pp. 165–168, Muséum National d’Histoire Naturelle, Paris.Google Scholar
  10. Estoup A., Solignac M., Cornuet J.-M., Goudet J., Scholl A. (1996) Genetic differentiation of continental and island populations of Bombus terrestris (Hymenoptera: Apidae) in Europe, Mol. Ecol. 5, 19–31.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  11. Ferton R. (1901) Les Hyménoptères de Corse (Apiaires, Sphégides, Pompilides et Vespides), C.R. A.F.A.S., Congrès d’Ajaccio, 1901; also in Ferton C. (1923) La vie des abeilles et des guêpes, Chiron, Paris.Google Scholar
  12. Goulson D., Hanley M.E. (2004) Distribution and forage use of exotic bumblebees in South Island, New Zealand, N. Z. J. Ecol. 28, 225–232.Google Scholar
  13. Hingston A.B. (2005) Does the introduced bumblebee, Bombus terrestris (Apidae), prefer flowers of introduced or native plants in Australia? Aust. J. Zool. 53, 29–34.CrossRefGoogle Scholar
  14. Hingston A.B. (2006) Is the exotic bumblebee Bombus terrestris really invading Tasmanian native vegetation? J. Insect Conserv. 10, 289–293.CrossRefGoogle Scholar
  15. Hingston A.B., McQuillan P.B. (1999) Displacement of Tasmanian native megachilid bees by the recently introduced bumblebee Bombus terrestris (Linnaeus, 1758) (Hymenoptera: Apidae), Aust. J. Zool. 47, 59–65.CrossRefGoogle Scholar
  16. Hopkins I. (1914) History of the humble-bee in New Zealand: its introduction and results, in: New Zealand Department of Agriculture and Industry Comments, pp. 13–29.Google Scholar
  17. Inari N., Nagamitsu T., Kenta T., Goka K., Hiura T. (2005) Spatial and temporal pattern of introduced Bombus terrestris abundance in Hokkaido, Japan, and its potential impact on native bumblebees, Pop. Ecol. 47, 77–82.CrossRefGoogle Scholar
  18. Ings T.C. (2007) Bombus terrestris, humble pollinator or assiduous invader? PhD, University of London.Google Scholar
  19. Ings T.C., Schikora J., Chittka L. (2005a) Bumblebees, humble pollinators or assiduous invaders? A population comparison of foraging performance in Bombus terrestris, Oecologia 144, 508–516.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  20. Ings T.C., Raine N.E., Chittka L. (2005b) Mating preference in the commercially imported bumblebee species Bombus terrestris in Britain (Hymenoptera: Apidae), Entomol. Gen. 28, 233–238.Google Scholar
  21. Ings T.C., Ward N.L., Chittka L. (2006) Can commercially imported bumble bees out-compete their native conspecifics? J. Appl. Ecol. 43, 940–948.CrossRefGoogle Scholar
  22. Inoue M., Yokoyama J., Washitani I. (2008) Displacement of Japanese native bumblebees by the recently introduced Bombus terrestris (L.) (Hymenoptera: Apidae), J. Insect Conserv. 12, 135–146.CrossRefGoogle Scholar
  23. Kearns C.A., Inouye D.W., Waser N.M. (1998) Endangered mutualisms: The Conservation of Plant-Pollinator Interactions, Annu. Rev. Ecol., Evol. Syst. 29, 83–112.CrossRefGoogle Scholar
  24. Kolar C.S., Lodge D.M. (2001) Progress in invasion biology: predicting invaders, Trends Ecol. Evol. 16, 199–204.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  25. Krausse A.H. (1910) Hummelleben auf Sardinien im Winter, Entomol. Rundsch. 27, 23–24.Google Scholar
  26. Le Breton J., Jourdan H., Chazeau J., Orivel J., Dejean A. (2005) Niche opportunity and ant invasion: the case of Wasmannia auropunctata in a New Caledonian rain forest, J. Trop. Ecol. 21, 93–98.CrossRefGoogle Scholar
  27. Matsumura C. (2003) Nationwide monitoring of the invasion of the alien bumblebee, Bombus terrestris L. (Hymenoptera: Apidae) in Japan (sixth report), Jap. J. Conserv. Ecol., 8.Google Scholar
  28. Moller H. (1996) Lessons for invasion theory from social insects, Biol. Conserv. 78, 125–142.CrossRefGoogle Scholar
  29. Moritz R.F.A., Hartel S., Neumann P. (2005) Global invasions of the western honeybee (Apis mellifera) and the consequences for biodiversity, Ecoscience 12, 289–301.CrossRefGoogle Scholar
  30. Murray T.E., Fitzpatrick Ú., Brown M., Paxton R. (2008) Cryptic species diversity in a widespread bumble bee complex revealed using mitochondrial DNA RFLPs, Conserv. Genet. 9, 653–666.CrossRefGoogle Scholar
  31. Newcombe R.G. (1998) Two-sided confidence intervals for the single proportion: comparison of seven methods, Stat. Med. 17, 857–872.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  32. Ortiz-Sánchez F.J. (1993) Una nueva introducción irregular de abejorros en el sur de España: Bombus terrestris xanthopus (Kriechbaumer, 1870) (Hymenoptera, Apidae), Entomofauna-Z. Entomol. 14, 470–471.Google Scholar
  33. Perrings C., Dehnen-Schmutz K., Touza J., Williamson M. (2005) How to manage biological invasions under globalization, Trends Ecol. Evol. 20, 212–215.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  34. Pimentel D. (2002) Biological invasions: economic and environmental costs of alien plant, animal, and microbe species, CRC Press, p. 369.Google Scholar
  35. Pimentel D., Zuniga R., Morrison D. (2005) Update on the environmental and economic costs associated with alien-invasive species in the United States, Ecol. Econ. 52, 273–288.CrossRefGoogle Scholar
  36. Pollard E. (1977) A method for assessing changes in the abundance of butterflies, Biol. Conserv. 12, 115–134.CrossRefGoogle Scholar
  37. Rasmont P. (1985) Bombus terrestris (L.) (Hymenoptera, Apidae) dans le Massif des Maures (France, Var), une génération d’hiver? Bull. Ann. Soc. R. Belge Entomol. 120, 359–363.Google Scholar
  38. Rasmont P. (1988) Monographie écologique et zoogéographique des Bourdons de France et de Belgique (Hymenoptera, Apidae, Bombinae), Thèse Doctorat Sciences Agronomiques, Fac. Sci. Agron. État.Google Scholar
  39. Rasmont P., Adamski A. (1996) Les bourdons de la Corse (Hymenoptera, Apoidea, Bombinae), Notes fauniques de Gembloux 31, 3–87.Google Scholar
  40. Rasmont P., Quaranta M. (1997) I Bombi dell’Arcipelago Toscano, Boll. Soc. Entomol. Ital. 129, 31–38.Google Scholar
  41. Rasmont P., Coppée A., Michez D., De Meulemeester T. (2008) An overview of the Bombus terrestris (L. 1758) subspecies (Hymenoptera: Apidae), Ann. Soc. Entomol. Fr. 44, 243–250.Google Scholar
  42. Ruz L. (2002) Bee pollinators introduced to Chile: a review, in: Kevan P.G., Imperatriz-Fonesca V.L. (Eds.), Pollinating Bees. The conservation link between agriculture and Nature, Ministry of Environment, Brasil, pp. 155–167.Google Scholar
  43. Sarospataki M., Novak J., Molnar V. (2005) Assessing the threatened status of bumble bee species (Hymenoptera: Apidae) in Hungary, Central Europe, Biodivers. Conserv. 14, 2437–2446.CrossRefGoogle Scholar
  44. Schmid-Hempel P., Schmid-Hempel R., Brunner P.C., Seeman O.D., Allen G.R. (2007) Invasion success of the bumblebee, Bombus terrestris, despite a drastic genetic bottleneck, Heredity 99, 414–422.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  45. Schneider S.S., Hoffman G.D., Smith D.R. (2004) The African honey bee: Factors contributing to a successful biological invasion, Annu. Rev. Entomol. 49, 351–376.CrossRefGoogle Scholar
  46. Shea K., Chesson P. (2002) Community ecology theory as a framework for biological invasions, Trends Ecol. Evol. 17, 170–176.CrossRefGoogle Scholar
  47. Steffan-Dewenter I., Potts S.G., Packer L. (2005) Pollinator diversity and crop pollination services are at risk, Trends Ecol. Evol. 20, 651.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  48. Stout J.C., Kells A.R., Goulson D. (2002) Pollination of the invasive exotic shrub Lupinus arboreus (Fabaceae) by introduced bees in Tasmania, Biol. Conserv. 106, 425–434.CrossRefGoogle Scholar
  49. Thorp R.W. (2003) Bumble bees (Hymenoptera: Apidae): Commercial use and environmental concerns, in: Strickler K., Cane J.H. (Eds.), For non native crops, whence pollinators of the future? Entomological Society of America, Lanham, pp. 21–40.Google Scholar
  50. Velthuis H.H.W. (2002) The historical background of the domestication of the bumble-bee, Bombus terrestris, and its introduction in agriculture, in: Strickler K., Cane J.H. (Eds.), Pollinating Bees — The conservation link between agriculture and nature Ministry of Environment, Brasil, pp. 177–184.Google Scholar
  51. Velthuis H.H.W., van Doorn A. (2006) A century of advances in bumblebee domestication and the economic and environmental aspects of its commercialization for pollination, Apidologie 37, 421–451.CrossRefGoogle Scholar
  52. Widmer A., Schmid-Hempel P., Estoup A., Scholl A. (1998) Population genetic structure and colonization history of Bombus terrestris s.I. (Hymenoptera: Apidae) from the Canary Islands and Madeira, Heredity 81, 563–572.CrossRefGoogle Scholar
  53. Williams P. (2005) Does specialization explain rarity and decline British bumblebees? — A response to Goulson et al., Biol. Conserv. 122, 33–43.CrossRefGoogle Scholar

Copyright information

© Springer S+B Media B.V. 2010

Authors and Affiliations

  • Thomas C. Ings
    • 1
  • Nicola L. Ings
    • 1
  • Lars Chittka
    • 1
  • Pierre Rasmont
    • 2
  1. 1.School of Biological & Chemical SciencesQueen Mary University of LondonLondonUK
  2. 2.Université de Mons-HainautMonsBelgium

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