Skip to main content
Log in

Improvement of Protein Bioavailability by Solid-State Fermentation of Babassu Mesocarp Flour and Cassava Leaves

  • Original Paper
  • Published:
Waste and Biomass Valorization Aims and scope Submit manuscript

Abstract

Purpose

The worldwide demand of food is continuously increasing along with its selling price. Higher food costs affect the access of poor communities to nutritious food, so become a priority problem to be solved, according to the United Nations. This study provides an alternative and viable contribution to the enrichment of food for poor communities using agricultural byproducts.

Methods

Samples of a mixture of cassava leaves and babassu mesocarp fermented in solid-state way with Rhizopus oligosporus were submitted to evaluation of protein quantity and quality, by the comparison of the digestibility before and after the solid-state fermentation. The assessment of essential amino acids, relative nutritional value and protein digestibility-corrected amino acid score (PDCAAS) estimated the quality of the protein.

Results

The solid-state fermentation increased by 15.2% the amount of crude protein and improved quality, resulting in a food with relative nutritional value for 98.18%, equating to the casein (100%). The PDCAAS of fermented mixture (BMF + 32% CLF) showed results similar to beans and protein textured soybean (PTS) reported, indicating a good source of amino acids (0.6037 to the fermented mixture, 0.6296 for beans and 0.6481 to PTS). The SSF also reduced by 94.18% the amount of cyanide present in the mixture, which is a substance derived from the cassava leaves.

Conclusion

By the obtained results, it was observed that the use of SSF in byproducts from agroindustry can produce more nutritious food for humans by the transformation of energetic food in structural food which has a higher amount of proteins.

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this article

Subscribe and save

Springer+
from $39.99 /Month
  • Starting from 10 chapters or articles per month
  • Access and download chapters and articles from more than 300k books and 2,500 journals
  • Cancel anytime
View plans

Buy Now

Price excludes VAT (USA)
Tax calculation will be finalised during checkout.

Instant access to the full article PDF.

Similar content being viewed by others

Explore related subjects

Discover the latest articles and news from researchers in related subjects, suggested using machine learning.

References

  1. Behnassi, M., Draggan, S., Yaya, S.: Global Food Insecurity: Rethinking Agricultural and Rural Development Paradigm and Policy. Springer, Berlin (2011)

    Book  Google Scholar 

  2. Gustavsson, J., Cederberg, C., Sonesson, U., et al.: Global Food Losses and Food Waste. Food and Agriculture Organization of the United Nations, Rome (2011)

    Google Scholar 

  3. Black, R.E., Allen, L.H., Bhutta, Z.A., et al.: Maternal and child undernutrition: global and regional exposures and health consequences. Lancet 371, 243–260 (2008)

    Article  Google Scholar 

  4. Victora, C.G., Adair, L., Fall, C., et al.: Maternal and child undernutrition: consequences for adult health and human capital. Lancet 371, 302 (2008)

    Article  Google Scholar 

  5. UN NU: Painel de Alto Nível do Secretário Geral das Nações Unidas sobre Sustentabilidade Global. New York (2012)

  6. Martins, C., Farias, R.: Produção De Alimentos X Desperdício: Tipos, Causas E Como Reduzir Perdas Na Produção Agrícola. Rev. FZVA 9, 20–32 (2002)

    Google Scholar 

  7. Cintra, V.M., Vasconcelos, E.T.A., Pereira, I.D.F., Guerra, I.C.O., Marques, A.A., Conceição, M.L., Barros, J.C.: Farinha de banana e de albedo: Opções de enriquecimento alimentar para comunidades carentes. In: IX Encontro Extensão da UFPB, pp. 1–6 (2007)

  8. Costa, D.P.S., Romanelli, P.F., Trabuco, E.: Aproveitamento de vísceras não comestíveis de aves para elaboração de farinha de carne. Food Sci. Technol. 28(3), 746–752 (2008)

  9. Ferreira, M.E.M.: Modelos Log-normal e Markoviano para estudo da evolução de abundância em uma floresta de babaçu. UFSC - Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis, SC (1999)

  10. Frazão, J.M.F.: Alternativas econômicas para agricultura familiar assentadas em áreas de ecossistemas de babaçuais. Relatório técnico Gov do Estado do Maranhão, São Luis (2001)

    Google Scholar 

  11. Soler, M., Vitali, A., Muto, E.: Babassu nut breaking technique. Food. Sci. Technol. 27, 717–722 (2007). doi:10.1590/S0101-20612007000400007

    Article  Google Scholar 

  12. Domingos, R. N.: Fermentação da farinha do mesocarpo do coco do babaçu (Orbignya sp.), pela ação de Rhizopus microsporus var. oligosporus. Tese (Doutorado) Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro, São Paulo (2003)

  13. Souza, M.G., Vieira, E.C., Oliveira, P.V.: Determinação de As, Cd e Pb em amêndoas e mesocarpo de babaçu, sapucaia, xixá e castanha-do-pará por espectrometria de absorção atômica. Quim. Nova 32, 1442–1446 (2009)

    Article  Google Scholar 

  14. Baruque Filho, E.A., Baruque, M.D.G., Freire, D.M., Sant’Anna, G.L.: Ethanol from babassu coconut starch. Technical and economical aspects. Appl. Biochem. Biotechnol. 70–72, 877–886 (1998). doi:10.1007/BF02920198

    Article  Google Scholar 

  15. Groxko, M.: Aspectos econômicos da mandioca. Análise da Conjuntura Agropecuária - Safra 2011/2012. Secretaria da Agricultura e Abastecimento, Departamento de Economia Rural, Estado do Paraná, Brazil, p. 14 (2001)

  16. Cereda, M.P.: Manejo, uso e tratamento de subprodutos da industrialização da mandioca. Fundação Cargill, Brasília - DF, vol. 4, p. 320 (2001)

  17. Oke, O.L.: Problems in the use of cassava as animal feed. Animal Feed Sci. Technol. 3, 345–380 (1978)

    Article  Google Scholar 

  18. Agostini, M.R.: Produção e utilização de farinha de mandioca comum en-riquecida com adição das própria folhas desidratadas para consumo alimentar. Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho” (2006)

  19. Oni, A.O., Onwuka, C.F.I., Arigbede, O.M., et al.: Chemical composition and nutritive value of four varieties of cassava leaves grown in South-Western Nigeria. J. Animal Physiol. Animal Nutr. (Berl.) 95, 583–590 (2011). doi:10.1111/j.1439-0396.2010.01086.x

    Article  Google Scholar 

  20. Serzedello, A.: Aspectos históricos do uso de microrganismos na alimentação. An. do Simpósio Recur. Genéticos para América Lat. e Caribe (1999)

  21. Woiciechowski, A.: Bioconversão de Hidrolisado Hemicelulósico de Pinus taeda, obtido pelo processo de explosão a vapor, na produção de ácido l(+) lático pelo fungo Rhizopus oryzae. Universidade Federal do Paraná—UFPR (1997)

  22. Caplice, E., Fitzgerald, G.F.: Food fermentations: role of microorganisms in food production and preservation. Int. J. Food Microbiol. 50, 131–149 (1999)

    Article  Google Scholar 

  23. Kodama, C., Miranda, P., Barbosa, M., et al.: Análise da diversidade bacteriana endofítica por DHPLC durante o processo de fermentação da mandioca. In: An. do 54° Congr. Bras. Genética. Salvador, p. 203 (2008)

  24. Wobeto, C., Corrêa, A.D., de Abreu, C.M.P., et al.: Antinutrients in the cassava (Manihot esculenta Crantz) leaf powder at three ages of the plant. Food. Sci. Technol. 27, 108–112 (2007)

    Article  Google Scholar 

  25. Tavares, S.G., Kiyan, C.: Avaliação da qualidade nutricional da proteína da farinha tempeh, produto fermentado, obtido a partir da soja. Aliment. Nutr. 13, 23–33 (2002)

    Google Scholar 

  26. Yamada, O., Sakamoto, K., Tominaga, M., et al.: Cloning and heterologous expression of the antibiotic peptide (ABP) genes from Rhizopus oligosporus NBRC 8631. Biosci. Biotechnol. Biochem. 69, 477–482 (2005)

    Article  Google Scholar 

  27. Ozsoy, H.D., Kumbur, H., Saha, B., van Leeuwen, J.H.: Use of Rhizopus oligosporus produced from food processing wastewater as a biosorbent for Cu(II) ions removal from the aqueous solutions. Bioresour. Technol. 99, 4943–4948 (2008). doi:10.1016/j.biortech.2007.09.017

    Article  Google Scholar 

  28. Gumbira-Sa’id, E., Doelle, H.W., Greenfield, P.F., Mitchell, D.A.: Protein enrichment of sago starch by solid-state fermentation with Rhizopus spp. World J. Microbiol. Biotechnol. 7, 419–427 (1991)

    Article  Google Scholar 

  29. Nout, M.J.R., Kiers, J.L.: Tempe fermentation, innovation and functionality: update into the third millenium. J. Appl. Microbiol. 98, 789–805 (2005). doi:10.1111/j.1365-2672.2004.02471.x

    Article  Google Scholar 

  30. Chang, C.T., Hsu, C.K., Chou, S.T., et al.: Effect of fermentation time on the antioxidant activities of tempeh prepared from fermented soybean using Rhizopus oligosporus. Int. J. Food Sci. Technol. 44, 799–806 (2009). doi:10.1111/j.1365-2621.2009.01907.x

    Article  Google Scholar 

  31. Silva, H.O., Fonseca, R.A., Guedes Filho, R.D.S.: Características Produtivas e Digestibilidade da Farinha de Folhas de Mandioca em Dietas de Frangos de Corte com e sem Adição de Enzimas. Rev. Bras. Zootec. 29(3), 823–829 (2000). doi:10.1590/S1516-35982000000300026

    Article  Google Scholar 

  32. Cunniff, P.: Official Methods of Analysis of AOAC International, 16th edn. AOAC International, Gaithersburg, MD (1995)

  33. Akeson, W.R., Stahmann, M.A.: A pepsin pancreatin digest index of protein quality evaluation. J. Nutr. 83, 257–261 (1964)

    Article  Google Scholar 

  34. Ford, J.E.: A microbiological method for assessing the nutritional value of proteins. Br. J. Nutr. 16, 409–425 (1962)

    Article  Google Scholar 

  35. Tavano, O.L., da Silva Júnior, S.I., Demonte, A., Neves, V.A.: Nutritional evaluation of chickpea protein: microbiological and chemical methods. Aliment Nutr. 15, 17–22 (2004)

    Google Scholar 

  36. White, J.A., Fry, J.C., Hart, R.J.: An evaluation of the waters Pico tag system for the amino acid analysis of food materials. J. Autom. Chem. 8, 170–177 (1986)

    Article  Google Scholar 

  37. Hagen, S.R., Frost, B., Augustin, J.: Precolumn phenylisothiocyanate derivatization and liquid chromatography of amino acids in food. J. Assoc. Off. Anal. Chem. 72, 912–916 (1988)

    Google Scholar 

  38. Spies, J.R.: Determination of tryptophan in proteins. Anal. Chem. 39, 1412–1416 (1967)

    Article  Google Scholar 

  39. Sarwar, G., McDonough, F.E.: Evaluation of protein digestibility-corrected amino acid score method for assessing protein quality of foods. J. Assoc. Off. Anal. Chem. 73, 347–356 (1989)

    Google Scholar 

  40. FAO/WHO F, AOHO: Necessidades de energia y de proteínas. In: Inf. una Reun. Consult. conjunta fao/who/unu Expert. Genebra (1985)

  41. Pires, C.V., Oliveira, M.G.D.A., Rosa, J.C., Costa, N.M.B.: Qualidade nutricional e escore químico de aminoácidos de diferentes fontes protéicas. Ciência e Tecnol. Aliment 26, 179–187 (2006). doi:10.1590/S0101-20612006000100029

    Article  Google Scholar 

  42. WHO: Protein and amino acid requirements in human nutrition. World Health Organization Technical Report Series 1 (2007)

  43. Soccol, C.R., Vandenberghe, L.P.S.: Overview of applied solid-state fermentation in Brazil. Biochem. Eng. J. 13, 205–218 (2003). doi:10.1016/S1369-703X(02)00133-X

    Article  Google Scholar 

  44. Uenojo, M., Pastore, G.M.: Pectinases: aplicações industriais e perspectivas. Quim. Nova 30, 388 (2007)

    Article  Google Scholar 

  45. Pinto, G.A.S., Brito, E.S., Andrade, A.M.R., Fraga, S.L.P., Teixeira, R.B.: Fermentação em Estado Sólido: Uma alternativa para o Aproveitamento e Valorização de Resíduos Agroindustriais Tropicais. Fortaleza (2005)

  46. Sargantanis, J., Karim, M.N., Murphy, V.G., et al.: Effect of operating conditions on solid substrate fermentation. Biotechnol. Bioeng. 42, 149–158 (1993)

    Article  Google Scholar 

  47. Campos, A.R.N., Santana, R.A.C., Dantas, J.P., et al.: Enriquecimento protéico do bagaço do pedúnculo de caju por cultivo semi-sólido. Revista de Biologia e Ciências da Terra 5, 1–11 (2005)

    Google Scholar 

  48. Dulf, F.V., Vodnar, D.C., Socaciu, C.: Effects of solid-state fermentation with two filamentous fungi on the total phenolic contents, flavonoids, antioxidant activities and lipid fractions of plum fruit (Prunus domestica L.) by-products. Food Chem. 209, 27–36 (2016). doi:10.1016/j.foodchem.2016.04.016

    Article  Google Scholar 

  49. Munhoz, J.: Aplicação de fungos comestíveis (Pleurotus spp.) na degradação de resíduos agroindustriais com avaliação na degradabilidade ruminal em bubalinos. USP—Universidade de São Paulo (2003)

  50. Darwish, G.A.M.A., Bakr, A.A., Abdallah, M.M.F.: Nutritional value upgrading of maize stalk by using Pleurotus ostreatus and Saccharomyces cerevisiae in solid state fermentation. Ann. Agric. Sci. 57, 47–51 (2012)

    Google Scholar 

  51. Suhet, M.I., Fioreze, R.: Semi-solid fermentation of the pineapple residue. Tecnol. Ciência Agropecuária 5, 47–52 (2011)

    Google Scholar 

  52. Joint W.H.O.: Protein and amino acid requirements in human nutrition. World Health Organization technical report series 935, pp. 1–265 (2007)

  53. Morales, E. M.: Viabilidade de obtenção de alimento funcional a base de mesocarpo de babaçu (Orbignya sp.) e folhas de mandioca (Manihot esculenta) mediante fermentação por Rhizopus microsporus var. oligosporus. Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho—UNESP—Rio Claro (2012)

  54. Oke, O.L.: Toxicity of cyanogenic glycosides. Food Chem. 6, 97–109 (1980)

    Article  Google Scholar 

  55. Ene-Obong, H.N., Obizoba, I.C.: Effect of domestic processing on the cooking time, nutrients, antinutrients and in vitro Protein digestibility of the African yambean (Sphenostylis stenocarpa). Plant Foods Hum. Nutr. 49, 43–52 (1996)

    Article  Google Scholar 

  56. Santana, L.F.R., Costa, N.M.B., Oliveira, M.D.A., Gomes, M.R.A.: Valor nutritivo e fatores antinutricionais de multimisturas utilizadas como alternativa alimentar. Braz. J. Food Technol. 3(45), 129–135 (2000)

    Google Scholar 

  57. Câmara, F.S., Madruga, M.S.: Cyanic acid, phytic acid, total tannin and aflatoxin contents of a Brazilian (Natal) multimistura preparation. Rev. Nutr. 14, 33–36 (2001). doi:10.1590/S1415-52732001000100005

    Article  Google Scholar 

  58. Cereda, M.P., Cereda, M.P., Vilpoux, O.F.: Processamento da mandioca como mecanismo de detoxificação. Tecnol usos e potencialidades tuberosas amiláceas Lat Am São Paulo Fundação Cargill, pp. 47–80 (2002)

  59. Helbig, E., Buchweitz, M.R.D., Gigante, D.P.: Analysis of hydrogen cyanide and phytic acid contents in feeding supplements: Multimixture. Rev. Nutr. 21, 323–328 (2008). doi:10.1590/S1415-52732008000300007

    Article  Google Scholar 

  60. Reis, D.D.: Estudo da composição nutricional e dos coeficientes de digestibilidade da farinha amilácea fina do babaçu determinada com suínos nas fases de crescimento e terminação. Universidade Federal de Tocantins (2009)

Download references

Acknowledgements

This work was supported by the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), Brazil.

Author information

Authors and Affiliations

Authors

Corresponding author

Correspondence to E. M. Morales.

Ethics declarations

Conflict of interest

The authors declare that there are no conflicts of interest.

Rights and permissions

Reprints and permissions

About this article

Check for updates. Verify currency and authenticity via CrossMark

Cite this article

Morales, E.M., Domingos, R.N. & Angelis, D.F. Improvement of Protein Bioavailability by Solid-State Fermentation of Babassu Mesocarp Flour and Cassava Leaves. Waste Biomass Valor 9, 581–590 (2018). https://doi.org/10.1007/s12649-016-9759-y

Download citation

  • Received:

  • Accepted:

  • Published:

  • Issue Date:

  • DOI: https://doi.org/10.1007/s12649-016-9759-y

Keywords