Like mother like nest: similarity in microbial communities of adult female Pied Flycatchers and their nests

Abstract

Microbial relationships between birds and nesting environments are complex and remain poorly understood. Past studies have focused on between-nest variation in egg/chick bacterial profiles with little attention given to the microbial relationships between adult birds and their nests. Moreover, very little microbial research has included mycology despite fungi being prevalent in nesting environments and important correlates of fitness in chicks. In this study, we identified microbes associated with feathers, skin and nests of Pied Flycatchers Ficedula hypoleuca, an internationally declining migrant songbird. From 75 samples, we isolated 50 bacterial Operational Taxonomic Units (OTUs; dominated by Enterococcus, Sanguibacter, Pseduomonas) and 63 fungal OTUs (dominated by Penicillium, Aspergillus), many of which had not previously been isolated from birds. Although females had significantly higher non-haemolytic bacterial OTU richness and males significantly higher fungal OTU richness, there was considerable diversity in actual OTUs isolated and thus there was no “typical” female, male or nest microbial profile. Interestingly though, we show for the first time that the microflora of individual females is significantly more similar the microflora of her own nest than the site-level average of all nests. This suggests microbes are shared within female-nest pairs such that microbial communities start to converge. This is probably a two-way interaction as gut/skin microbes were isolated from nests and plant/soil microbes were isolated from females. Convergence was not seen for males, which probably reflects the role of the female as sole nest builder and egg incubator in this species. We discuss these findings in relation to microbial transfer pathways and avian nesting behaviour.

Zusammenfassung

Ähnlichkeit der Mikrobiome von adulten weiblichen Trauerschnäppern und ihren Nestern

Mikrobielle Zusammenhänge zwischen Vögeln und Brut-umgebungen sind komplex und bis heute schlecht verstanden. Vergangene Untersuchungen waren konzentriert auf Unterschiede in bakteriellen Profilen von Eiern und Küken zwischen Nestern, mit nur geringer Aufmerksamkeit auf mikrobielle Zusammenhänge zwischen adulten Vögeln und ihren Nestern. Darüber hinaus erstreckten sich die mikrobiologischen Untersuchungen nur selten auf Pilze, obwohl diese in Brutumgebungen häufig anzutreffen sind und wichtige Korrelate darstellen für die Fitness der Küken. In dieser Untersuchung identifizierten wir Mikroorganismen von Federn, Haut und aus Nestern des Trauerschnäppers Ficedula hypoleuca, einem Singvogel, der international abnimmt. Aus 75 Proben isolierten wir 50 bakterielle OTUs (Operational Taxonomic Units; hauptsächlich Enterococccus, Sanguibacter, Pseudomonas) und 63 Pilz-OTUs (hauptsächlich Penicillium, Aspergillus), von denen viele bislang noch nicht bei Vögeln isoliert wurden. Obwohl Weibchen einen signifikant höheren nicht-hämolytisch bakteriellen OTU-Reichtum aufwiesen und Männchen einen signifikant höheren OTU-Reichtum an Pilzen, gab es wesentliche Unterschiede zwischen einzelnen OTUs, so dass man nicht von „typisch“weiblichen, männlichen oder Nest-OTUs sprechen kann. Interessanterweise können wir zum ersten Mal zeigen, dass die Mikroflora eines einzelnen Weibchens signifikant ähnlicher der Mikroflora ihres eigenen Nestes ist als dem Durchschnitt aller Nester im Untersuchungsgebiet. Dies legt nahe, dass Mikroorganismen zwischen Weibchen und Nest ausgetauscht werden, so dass die Mikrobiome anfangen zu konvergieren. Dabei handelt es sich wahrscheinlich um eine bidirektionale Interaktion, da Mikroorganismen aus dem Darm und von der Haut aus dem Nest isoliert wurden und Pflanzen- und Bodenmikroorganismen von den Vögeln. Eine Konvergenz der Mikrobiome konnte für Männchen nicht gezeigt werden, was vermutlich die Rolle der Weibchen dieser Art wiederspiegelt, allein für Nestbau und Brüten verantwortlich zu sein. Wir diskutieren diese Ergebnisse in Relation zu Übertragungswegen von Mikroorganismen und Brutverhalten von Vögeln.