Spatial distribution and seasonality of Biomphalaria spp. in São Luís (Maranhão, Brazil)

  • Nathalia Ferreira David
  • Selma Patrícia Diniz Cantanhede
  • Natanael Bezerra Monroe
  • Luciana Patrícia Lima Alves Pereira
  • Nêuton Silva-Souza
  • Ana Lúcia Abreu-Silva
  • Verônica Maria de Oliveira
  • Ligia Tchaicka
Original Paper
  • 62 Downloads

Abstract

Two of the three vector species of Schistosoma mansoni Sambon, 1907 in Brazil occur in the state of Maranhão: Biomphalaria glabrata (Say, 1818) and Biomphalaria straminea (Dunker, 1848). For the implementation of effective measures to combat schistosomiasis, it is necessary to identify the spatial and seasonal dynamics of these snails. Therefore, this work brought together information from malacological survey carried out in São Luís (Maranhão, Brazil) to identify the spatial and seasonal distribution patterns of Biomphalaria spp. snails. We used data from malacological surveys of the Municipal Health Secretary of São Luís, conducted between 2006 and 2013 in 23 neighborhoods. We also used data from the mollusk surveys that we conducted for 2 years (2012–2014) in four of these neighborhoods. During the 8-year period (2006–2013), 15,990 specimens of Biomphalaria spp. were collected. There was a positive association between precipitation and the abundance of mollusks of the genus Biomphalaria. During 2012–2014, a total of 2487 snail specimens were obtained (B. glabrata: 1046 specimens; B. straminea: 1426 specimens). There was a positive correlation between precipitation and B. straminea abundance. High density of human occupation and high precipitation are two factors that affect the distribution and density of Biomphalaria spp. populations.

Keywords

Schistosomiasis Freshwater snails Biomphalaria glabrata Biomphalaria straminea Malacology 

Notes

Acknowledgments

We would like to acknowledge the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) and Fundação de Amparo a Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico do Maranhão (FAPEMA) for granting the scientific initiation grant. Thanks are also due to the Secretaria Municipal de Saúde de São Luís (SEMUS) for providing us the data. This research did not receive any specific grant from funding agencies in the public, commercial, or not-for-profit sectors.

Compliance with ethical standards

Conflict of interest

The authors declare that they have no conflict of interest.

References

  1. Abou-el-Naga I (2015) Demographic, socioeconomic and environmental changes affecting circulation of neglected tropical diseases in Egypt. Asian Pac J Trop Biomed 8:881–888CrossRefGoogle Scholar
  2. Abou-el-Naga IF, Sadaka HA, Amer EI, Diab IH, Khedr SI (2015) Impact of the age of Biomphalaria alexandrina snails on Schistosoma mansoni transmission: modulation of the genetic outcome and the internal defence system of the snail. Mem Inst Oswaldo Cruz 110:585–595CrossRefPubMedPubMedCentralGoogle Scholar
  3. Araújo KCGM, Resendes APC, Souza-Santos R, Júnior JCS, Barbosa CS (2007) Análise espacial dos focos de Biomphalaria glabrata e de casos humanos de esquistossomose mansônica em Porto de Galinhas, Pernambuco, Brasil, no ano 2000. Cad Saude Publica 23:409–417CrossRefPubMedGoogle Scholar
  4. Bandoni SM, Mulvey M, Loker ES (2000) Population structure and taxonomic discrimination among three species of Biomphalaria Preston, 1910 (Gastropoda: Planorbidae) from Kenya. Zool J Linnean Soc 129:387–401CrossRefGoogle Scholar
  5. Barbosa CS, Pierib OS, Silvac CB, Barbosa FS (2000) Ecoepidemiologia da esquistossomose urbana na ilha de Itamaracá, Estado de Pernambuco. Rev Saude Publica 34:337–341CrossRefPubMedGoogle Scholar
  6. Barbosa CS, Santos RS, Gomes ES, Araújo K, Albuquerque J, Melo F, Guimarães RJ (2015) Epidemiologia da esquistossomose no litoral de Pernambuco. Rev Patologia Tropical 43:436–445Google Scholar
  7. Barbosa FS (2001) Tópicos em malacologia médica. Fiocruz, Rio de JaneiroGoogle Scholar
  8. Barbosa FS, Barbosa CS (1994) The bioecology of snail vectors for schistosomiasis in Brazil. Cad Saude Publica 10:200–209CrossRefPubMedGoogle Scholar
  9. Brooker S, Beasley M, Ndinaromtan M, Madjiouroum EM, Baboguel M, Djenguinabe E, Hay SI, Bundy DA (2002) Use of remote sensing and a geographical information system in a national helminth control programme in Chad. Bull World Health Organ 80:783–789PubMedPubMedCentralGoogle Scholar
  10. Buchmann FF (2014) Malacofauna límnica do reservatório da Usina Hidrelétrica de Cana Brava-GO, com ênfase em Biomphalaria straminea (Dunker, 1848), transmissora natural da Esquistossomose. Dissertação de mestrado, Fundação Oswaldo CruzGoogle Scholar
  11. Cantanhede SPD (2015) Gastrópodes límnicos e helmintofauna associada da Microrregião da Baixada Maranhense, MA, com ênfase nos transmissores da esquistossomose. Tese de doutorado, Fundação Oswaldo CruzGoogle Scholar
  12. Carvalho OS, Amaral RS, Dutra LV, Scholte RGC, Guerra MAM (2008a) Distribuição espacial de Biomphalaria glabrata, B. straminea e B. tenagophila, hospedeiros intermediários do Schistosoma mansoni no Brasil. In: Carvalho OS, Coelho PMZ, Lenzi H (eds) Schistosoma mansoni and Esquistossomose: uma visão multidisciplinar. Editora Fiocruz, Rio de Janeiro, pp 393–418CrossRefGoogle Scholar
  13. Carvalho OS, Guimarães CT, Massara CL, Bonesio JER (1985) Situação atual da esquistossomose mansoni no lago da Pampulha, Belo Horizonte, MG, Brasil. Rev Saude Publica 19:270–277CrossRefGoogle Scholar
  14. Carvalho OS, Jannotti-Passos LK, Caldeira RL (2008b) Importância epidemiológica e biologia molecular aplicada ao estudo dos moluscos do gênero Biomphalaria. In: Carvalho OS, Coelho PMZ, Lenzi HL (eds) Schistosoma mansoni and Esquistossomose: uma visão multidisciplinar. Fiocruz, Rio de Janeiro, pp 311–345CrossRefGoogle Scholar
  15. Chitsulo L, Engels D, Montresor A, Savioli L (2000) The global status of schistosomiasis and its control. Acta Trop 77:41–51CrossRefPubMedPubMedCentralGoogle Scholar
  16. Coura JR, Amaral RS (2004) Epidemiological and control aspects of schistosomiasis in Brazilian endemic areas. Mem Inst Oswaldo Cruz 99:13–19CrossRefPubMedGoogle Scholar
  17. Dejong RJ, Morgan JAT, Paraense WL, Pointier JP, Amarista M, Ayeh-Kumi PFK (2001) Evolutionary relationships and biogeography of Biomphalaria (Gastropoda: Planorbidae) with implications regarding its role as host of the human bloodfluke, Schistosoma mansoni. Mol Biol Evol 18:2225–2239CrossRefPubMedGoogle Scholar
  18. Deslandes N (1951) Técnica de dissecção e exame de planorbídeos. Rev Saude Publica 4:371–382Google Scholar
  19. El-Wakeil KFA, Obuid-Allah AH, Mohamed AH, El FEZAA (2013) Community structure of molluscans in River Nile and its branches in Assiut governorate, Egypt. Egypt J Aquat Res 39:93–198Google Scholar
  20. Enk MJ, Amaral GL, Silva MF, Silveira-Lemos D, Teixeira-Carvalho A, Martins-Filho A (2010) Rural tourism: a risk factor for schistosomiasis transmission in Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 105:537–540CrossRefPubMedGoogle Scholar
  21. Ernould JC, Sellin B (1999) The impact of the local water development programme on the abundance of the intermediate hosts of schistosomiasis in three villages of the Senegal River delta. Liverpool Sch Trop Med 93:135–145Google Scholar
  22. Fernandez MA, Thiengo SC, Boaventura MF (2001) Gastrópodes límnicos do Campus de Manguinhos, Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, RJ. Rev Soc Bras Med Trop 34:279–282CrossRefPubMedGoogle Scholar
  23. Giovanelli A, Soares MS, D’andréa SP, Gonçalves MML, Rey L (2001) Abundância e infecção do molusco Biomphalaria glabrata pelo Schistosoma mansoni no estado do Rio de Janeiro. Rev Saude Publica 35:523–530CrossRefPubMedGoogle Scholar
  24. Githeko AK, Lindsay SW, Confalonieri UE, Patz JA (2000) Climate change and vector-borne diseases: a regional analysis. Bull World Health Organ 78Google Scholar
  25. Gomes ECS, Leal-Neto OB, Albuquerque J, Silva HP, Barbosa CS (2012) Schistosomiasis transmission and environmental change: a spatiotemporal analysis in Porto de Galinhas, Pernambuco-Brazil. Int J Health Geogr 11:51CrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  26. Gonçalves JF, Santana W, Barbosa CS, Coutinho A (1991) Esquistossomose aguda, de caráter episódico, na Ilha de Itamaracá, estado de Pernambuco. Cad Saude Publica 7:424–425CrossRefPubMedGoogle Scholar
  27. Gryseels B, Polman K, Clerinx J, Kestens L (2006) Human schistosomiasis. Lancet 368:1106–1118CrossRefPubMedGoogle Scholar
  28. Gubler DJ (1989) Surveillance for dengue and dengue hemorrhagic fever. Bull Org Panam 23:397–494Google Scholar
  29. Guimarães ICS, Tavares-Neto J (2006) Transmissão urbana de esquistossomose em criança em um bairro de Salvador, BA. Rev Soc Bras Med Trop 39:451–455CrossRefPubMedGoogle Scholar
  30. Lara FV, Freitas J, Carvalho J, Carlos L, Alves M, Silva S, Vilaça VC, Amaral RM (2013) Esquistossomose, uma doença no contexto da saúde pública brasileira. Nova Rev Cient 2:1–15Google Scholar
  31. Leite MGP, Pimenta EC, Fujaco MAG, Eskinazi-Sant’Anna EM (2016) Irrigation canals in Melo creek basin (Rio Espera and Capela Nova municipalities, Minas Gerais, Brazil): habitats to Biomphalaria (Gastropoda: Planorbidae) and potential spread of schistosomiasis. Braz J Biol 76:638–644CrossRefPubMedGoogle Scholar
  32. Lotfy WM (2009) Human schistosomiasis in Egypt: historical review, assessment of the current picture and prediction of the future trends. J Med Res Inst 30:1–7Google Scholar
  33. Loyo RM, Barbosa CS (2016) Bioindicadores para avaliação do risco potencial de transmissão da esquistossomose no açude Apipucos, Pernambuco. Rev Ambient Água 11:146–161CrossRefGoogle Scholar
  34. Medeiros AS, Cruz OJ, Fernandez MA (2002) Esquistossomose mansônica e distribuição dos moluscos límnicos em criadouros naturais no Município de Niterói, Rio de Janeiro, Brasil. Cad Saude Publica 18:1463–1468CrossRefGoogle Scholar
  35. Miranda GS, Rodrigues JGM, Lira MGS, Nogueira RA, Gomes GCC, Miranda BS, Araújo A, Silva-Souza N (2016) Moluscos límnicos como hospedeiros de trematódeos digenéticos de uma região metropolitana da ilha do Maranhão, Brasil. Scientia Plena 12:1–11Google Scholar
  36. Moraes CN, Bichara CNC, Pontes NA, Pinto SCA, Gasparetto D (2014) Correlação de criadouros de Biomphalaria sp., hospedeiro do Schistosoma mansoni, em área de baixa infraestrutura sanitária no Distrito de Mosqueiro, Belém, Pará. Hygeia. Media 10:216–233Google Scholar
  37. Nascimento JD (2010) O índice de sustentabilidade ambiental do uso da água como ferramenta de contribuição às políticas públicas de desenvolvimento e conservação na bacia do rio Bacanga, São Luis, MA. Dissertação de mestrado, Universidade Federal do MaranhãoGoogle Scholar
  38. Oliveira DS, Nunes GS, Mendes RJ, França CRC, Filho AAP, Tavares CP, Rosa IG (2013) Inquérito malacológico para identificar a célula de expansão da esquistossomose mansônica na Vila Embratel, um bairro da periferia de São Luís do Maranhão. Cad Pesquisa 20:25–32Google Scholar
  39. Oliveira VN, Assis CRD (2012) Doenças tropicais negligenciadas na região nordeste do Brasil. Scire Salut 2:29–48CrossRefGoogle Scholar
  40. Olivier L, Schneiderman MA (1956) A method for estimating the density of aquatic snail populations. Ex Parasitol 5:109–117CrossRefGoogle Scholar
  41. Paraense WL (1972) Fauna planorbídica do Brasil. In: Lacaz CS, Baruzzi GR, Siqueira WJR (eds) Introdução à Geografia Médica do Brasil. Edgard Blucher & USP, São Paulo, pp 213–239Google Scholar
  42. Paraense WL (1975) The distribution of the molluscan vectors of schistosomiasis in the Americas. Brasília Médica 11:11–14Google Scholar
  43. Paraense WL (1981) Biomphalaria occidentalis sp.n. from South America (Mollusca: Basommatophora: Pulmonata). Mem Inst Oswaldo Cruz 76:199–211CrossRefPubMedGoogle Scholar
  44. Paraense WL (1984) Biomphalaria tenagophila guaibensis sp.n. from southern Brazil and Uruguay (Pulmonata: Planorbidae). I. Morphology. Mem Inst Oswaldo Cruz 79:465–469CrossRefGoogle Scholar
  45. Paraense WL (1988) Biomphalaria kuhniana (Clessin, 1883), planorbid mollusc from South America. Mem Inst Oswaldo Cruz 83:1–12CrossRefGoogle Scholar
  46. Paraense WL (2008) Histórico do gênero Biomphalaria, morfologia e sistemática morfológica. In: Carvalho OS, Coelho PMZ, Lenzi HL (eds) Schistosoma mansoni and Esquistossomose: uma visão multidisciplinar. Fiocruz, Rio de Janeiro, pp 285–308Google Scholar
  47. Patz JA, Graczyk TK, Geller N, Vittor AY (2000) Effects of environmental change on emerging parasitic diseases. Int J Parasitol 30:1395–1405CrossRefPubMedGoogle Scholar
  48. Plam M, Jorgensen A, Kristensen TK, Madsen H (2008) Sympatric Biomphalaria species (Gastropoda: Planorbidae) in Lake Albert, Uganda, show homoplasies in shell morphology. Zool Soc S Africa 43:34–44CrossRefGoogle Scholar
  49. Pordeus LC, Aguiar LR, Quinino LRM, Barbosa CS (2008) A ocorrência das formas aguda e crônica da esquistossomose mansônica no Brasil no período de 1997 a 2006: uma revisão de literatura. Epidemiol Serv Saude 17:163–175Google Scholar
  50. Resendes APC, Souza-Santos R, Barbosa CS (2005) Internação e mortalidade por esquistossomose mansônica no estado de Pernambuco, Brasil, 1992/2000. Cad Saude Publica 21:1392–1401CrossRefPubMedGoogle Scholar
  51. Rey L (1955) Técnicas de dissecção empregadas no estudo dos planorbídeos vetores da esquistossomose. Clinics 10:293–297Google Scholar
  52. Ribeiro LMS, Silva MHS, Carvalho TSV (2014) A EVOLUÇÃO DO USO E OCUPAÇÃO DO ESPAÇO URBANO EM SÃO LUÍS: um estudo de caso da sub-bacia do Rio das Bicas. In: Anais Eletrônicos do Congresso Brasileiro de Geógrafos, Vitória, ES-BrasilGoogle Scholar
  53. Rumi A, Hamann MI (1992) Spatial and seasonal trends of a natural population of Biomphalaria ocidentallis in northeastern Argentina. Mem Inst Oswaldo Cruz 87:181–186CrossRefPubMedGoogle Scholar
  54. Santos AM, Melo ACFL (2011) Prevalência da esquistossomose num povoado do município de Tutóia, estado do Maranhão. Rev Soc Bras Med Trop 44:97–99CrossRefGoogle Scholar
  55. Souza CP, Lima LC, Passos LKJ, Ferreira SS, Guimarães CT, Vieira LBF, Junior RM (1998) Moluscos límnicos da microrregião de Belo Horizonte, MG, com ênfase nos vetores de parasitoses. Rev Soc Bras Med Trop 31:449–456CrossRefPubMedGoogle Scholar
  56. Souza MAA, Barbosa VS, Albuquerque JO, Bocanegra S, Souza-Santo SR, Paredes H, Barbosa CS (2010) Aspectos ecológicos e levantamento malacológico para identificação de áreas de risco para transmissão da esquistossomose mansoni no litoral norte de Pernambuco, Brasil. Iheringia Ser Zool 100:19–24CrossRefGoogle Scholar
  57. Souza MAA, Barbosa VS, Wanderlei TNG, Barbosa CS (2008) Criadouros de Biomphalaria, temporários e permanentes, em Jaboatão dos Guararapes, PE. Rev Soc Bras Med Trop 41:252–256CrossRefPubMedGoogle Scholar
  58. Steinmann P, Keiser J, Bos R, Tanner M, Utzinger J (2006) Schistosomiasis and water resources development: systematic review, meta-analysis, and estimates of people at risk. Lancet Infect Dis 6:25–41CrossRefGoogle Scholar
  59. Telles HMS (1996) Distribuição de Biomphalaria straminea ao Sul da Região Neotropical. Rev Saude Publica 30:341–349CrossRefGoogle Scholar
  60. Telles HMS (2005) Distribuição geográfica das espécies dos caramujos transmissores de Schistosoma mansoni no Estado de São Paulo. Rev Soc Bras Med Trop 38:426–432CrossRefGoogle Scholar
  61. Thiengo SC, Fernandez MA (2008) Moluscos. In: Amaral RS, Thiengo SC, Pieri OS (eds) Vigilância e controle de moluscos de importância epidemiológica. Diretrizes técnicas: Programa de Vigilância e Controle da Esquistossomose (PCE). Fiocruz, Brasília, pp 13–36Google Scholar
  62. Vidigal THDA, Spatz L, Nunes ND, Simpson AJG, Carvalho OS, Dias-Neto E (1998) Biomphalaria spp: identification of the intermediate snail hosts of Schistosoma mansoni by polymerase chain reaction amplification and restriction enzyme digestion of the ribosomal RNA gene intergenic spacer. Exp Parasitol 89:180–187CrossRefPubMedGoogle Scholar
  63. Vitorino RR, Souza FPC, Costa AP, Faria-Júnior FC, Santana LA, Gomes AP (2012) Esquistossomose mansônica: diagnóstico, tratamento, epidemiologia, profilaxia e controle. Clinics 10:39–45Google Scholar

Copyright information

© Springer-Verlag GmbH Germany, part of Springer Nature 2018

Authors and Affiliations

  • Nathalia Ferreira David
    • 1
  • Selma Patrícia Diniz Cantanhede
    • 2
  • Natanael Bezerra Monroe
    • 3
  • Luciana Patrícia Lima Alves Pereira
    • 4
  • Nêuton Silva-Souza
    • 5
  • Ana Lúcia Abreu-Silva
    • 3
    • 4
  • Verônica Maria de Oliveira
    • 2
  • Ligia Tchaicka
    • 2
  1. 1.Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e ConservaçãoUniversidade Federal do MaranhãoSão LuísBrazil
  2. 2.Programa de Pós-Graduação em Recursos Aquáticos e Pesca, Departamento de Química e BiologiaUniversidade Estadual do MaranhãoSão LuísBrazil
  3. 3.Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal, Departamento de Ciências AgráriasUniversidade Estadual do MaranhãoSão LuísBrazil
  4. 4.Programa de Pós-Graduação em Biotecnologia da Rede RenorbioUniversidade Federal do MaranhãoSão LuísBrazil
  5. 5.Departamento de Química e BiologiaUniversidade Estadual do MaranhãoSão LuísBrazil

Personalised recommendations