Zusammenfassung
Während der Corona-Pandemie wurden deutlich mehr Haustiere gekauft und gehalten. Ob in der Folge auch mehr zoophile Dermatophyten isoliert wurden und welche Spezies im Vordergrund standen, stand im Fokus dieser Untersuchung. Im Zeitraum von einem Jahr, von März 2020 bis Februar 2021, wurden die zoophilen Dermatophyten aus allen Einsendungen im Labor Mölbis erfasst. Berücksichtigt wurden sowohl der kulturelle als auch der molekulare Pilznachweis direkt aus Hautschuppen, Haarwurzeln, im Einzelfall aus Nägeln. Der Dermatophyten-DNA(Deoxyribonucleic acid)-Nachweis erfolgte mit einem In-house-PCR(„polymerase chain reaction“)-ELISA („enzyme linked immunosorbent assay“). In Einzelfällen wurde das Ergebnis durch Sequenzierung der ITS(Internal Transcribed Spacer)-Region der r(ribosomale)DNA und des Translation-Elongation-Factor(TEF)-1α-Gens bestätigt. In 579 (2,56 %) der 22.575 im Jahr 2020/2021 untersuchten Materialien waren mit dem PCR-ELISA und/oder der Kultur zoophile Dermatophyten nachweisbar. Im Vergleich dazu betrug der Anteil zoophiler Dermatophyten im 1‑Jahres-Zeitraum 2014/2015 2,03 %, und 2018/2019 lediglich 1,6 %. Die insgesamt 579 zoophilen Dermatophyten teilten sich wie folgt auf: Trichophyton (T.) benhamiae 186 (32,1 %), T. mentagrophytes 173 (29,9 %), T. quinckeanum 110 (19,0 %), Microsporum (M.) canis 78 (13,5 %), T. verrucosum 22 (3,8 %), Nannizzia (N.) persicolor 8 (1,4 %), T. erinacei 1 (0,2 %) und T. equinum 1 (0,2 %). T. benhamiae hatte die höchste Prävalenz von Juni bis September 2020, dann nochmals im Dezember. T. quinckeanum ist assoziiert mit einer starken Zunahme der Mäusepopulation in Deutschland im Jahr 2020, ein signifikanter Anstieg fand sich in den Monaten September 2020 bis Januar 2021. T. mentagrophytes hatte einen auffälligen Peak im September, M. canis dagegen erst im November 2020. Bis ca. 50 % der Dermatophytosen durch T. mentagrophytes, T. quinckeanum und M. canis betrafen Kinder und Jugendliche, im Falle von T. benhamiae waren es sogar zwei Drittel. Am häufigsten war die Tinea corporis, gefolgt von Tinea faciei und Tinea capitis. M.-canis-Infektionen betrafen häufiger das Kapillitium als das Gesicht. Zoophile Dermatophyten wurden während der Zeit der Corona-Pandemie in Deutschland im Vergleich zu Vorjahreszeiträumen vermehrt isoliert. An erster Stelle fand sich der von Meerschweinchen stammende Dermatophyt T. benhamiae als Ursache von Tinea corporis, Tinea faciei und Tinea capitis bei Kindern und Jugendlichen. Ein wesentlicher Teil der Dermatophytosen betraf Erwachsene. T. quinckeanum ist ein Emerging-Pathogen in Deutschland mit bislang nie gesehenen hohen Infektionszahlen im Jahr 2020.
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Abstract
During the coronavirus pandemic, significantly more pets were probably bought and kept. This study focuses on whether more zoophilic dermatophytes have subsequently been isolated and which species predominate. In the 1‑year period from March 2020 through February 2021, all zoophilic dermatophytes from all submissions to the Mölbis laboratory were recorded. Both the cultural and the molecular evidence of fungal detection from skin scrapings, hair roots, and, in single cases, from nails, were considered. For dermatophyte DNA (Deoxyribonucleic acid) detection, an in-house polymerase chain reaction (PCR) – enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) was used. In distinct cases, identification of dermatophytes was confirmed by sequencing of the internal transcribed spacer (ITS) region of the rDNA, and of the gene of the translation elongation factor (TEF)-1α. In 579 (2.56%) of 22,575 samples studied in the year 2020/2021, zoophilic dermatophytes were detectable with PCR–ELISA and/or by cultivation. In comparison, the proportion of zoophilic dermatophytes was 2.03% in the 1‑year period 2014/2015, and only 1.6% in 2018/2019. The 579 zoophilic dermatophytes were identified as follows: Trichophyton (T.) benhamiae 186 (32.1%), T. mentagrophytes 173 (29.9%), T. quinckeanum 110 (19.0%), Microsporum (M.) canis 78 (13.5%), T. verrucosum 22 (3.8%), Nannizzia (N.) persicolor 8 (1.4%), T. erinacei 1 (0.2%), and T. equinum 1 (0.2%). T. benhamiae had the highest prevalence from June to September 2020, then again in December. T. quinckeanum is associated with a sharp increase in the mice population in Germany in 2020; a significant increase was found in the months September 2020 to January 2021. T. mentagrophytes had a conspicuous peak in September. Compered with that M. canis in November. Up to 50% of the dermatophytoses caused by T. mentagrophytes, T. quinckeanum, and M. canis affected children and adolescents, while in the case of T. benhamiae it was as much as two thirds. Tinea corporis was the most common, followed by tinea faciei and tinea capitis. M. canis infections affected the capillitium more frequently than the face. Zoophilic dermatophytes were increasingly isolated during the coronavirus pandemic in Germany when compared to previous year periods. In first place, the dermatophyte T. benhamiae from guinea pigs was found in children and adolescents. A significant proportion of dermatophytoses concerned adults. T. quinckeanum is an emerging pathogen in Germany with unprecedented high infection rates in 2020.
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Dermatophyten zählen zu den häufigsten Erregern von Mykosen bei Menschen und Tieren [8]. Epidemiologisch sind dabei verschiedene Faktoren bedeutsam [24]. Zum einen spielt der bevorzugte Lebensraum des Erregers bzw. die Adaptation an den Wirtsorganismus eine Rolle. Evolutiv sind diese Erreger entweder vorrangig an den Menschen (anthropophil), an Tiere (zoophil) bzw. an den Erdboden (geophil) angepasst. Weitere für die Epidemiologie humaner Dermatophytosen relevante Faktoren betreffen geografische und klimatische Einflüsse, Alter und Geschlecht, Reisen und Migration, sozioökonomische Faktoren sowie „Lifestyle“.
Zoophile Dermatophyten zeigen im Allgemeinen eine hohe Spezifität für das Wirtstier, die Tiere sind oft nicht selbst erkrankt, aber aufgrund einer Wirtsadaptation asymptomatische Überträger [19, 31]. Humane Infektionen verlaufen aufgrund der mangelnden Wirtsadaptation oft hochentzündlich und entwickeln als abszedierende Infektionen nicht selten dramatische Krankheitsverläufe. Sie spielen in der täglichen Praxis daher eine große Rolle. Aufgrund der Interaktion mit Tieren sollten anamnestisch Haustierhaltung sowie Berufs‑, Sport- und Reiseanamnese mit möglichen Tierkontakten erfasst werden.
Mit der Corona-Pandemie ist laut einer Umfrage des Industrieverbandes Heimtierbedarf von 2019 bis 2020 die Zahl der Haustiere um ca. 1 Mio. gestiegen, denn in Zeiten von Lockdown und Social Distancing fühlen sich viele Menschen einsam und legen sich ein Haustier zu [11, 19]. Außerdem gehören gerade die beliebtesten Heimtiere Kaninchen, Meerschweinchen und allen voran Katzen zu den wichtigsten Überträgern von Dermatophytosen [19, 31].
Ziel der vorliegenden Untersuchung war die Beantwortung der Frage, ob in der Folge auch mehr zoophile Dermatophyten isoliert wurden und welche Spezies im Vordergrund stehen. Zu diesem Zweck wurden die neu erhobenen epidemiologischen Daten mit Zahlen aus den Jahren 2014/2015 und zusätzlich 2018/2019 verglichen.
Material und Methode
Über einen Zeitraum von einem Jahr, von März 2020 bis Februar 2021, wurden alle zoophilen Dermatophyten aus allen Einsendungen ins Labor für medizinische Mikrobiologie Mölbis erfasst. Berücksichtigt wurden sowohl der kulturelle als auch der molekulare Pilznachweis direkt aus Hautschuppen, Haarwurzeln, im Einzelfall auch aus Nägeln. Verglichen wurden die Zahlen aus 2020/2021 mit 2014/2015 und 2018/2019.
Der Dermatophyten-DNA(Desoxyribonukleinsäure)-Nachweis erfolgte mit einem In-house-PCR(„polymerase chain reaction“)-ELISA („enzyme linked immunosorbent assay“) [32]. In Einzelfällen wurde das Ergebnis durch Sequenzierung der ITS(Internal Transcribed Spacer)-Region der r(ribosomal)DNA und des Translation-Elongation-Factor(TEF)-1α-Gens bestätigt [29]. Die Identifizierung der Dermatophyten-Spezies basierte auf einem Datenbankabgleich der Sequenzen mit Referenzsequenzen, die in der NCBI-Datenbank (National Center for Biotechnology Information, Bethesda, Maryland, USA) sowie der ISHAM-Datenbank (The International Society for Human & Animal Mycology, Utrecht, Niederlande) hinterlegt und öffentlich verfügbar sind. Eine Sequenzierung erfolgte bei ausgewählten Trichophyton(T.)-benhamiae- und T.-mentagrophytes-Stämmen und bei nahezu allen T.-quinckeanum-Isolaten. Die selteneren Dermatophyten-Arten wie T. verrucosum, Nannizzia (N.) persicolor, T. erinacei und T. equinum wurden ausnahmslos durch Sequenzierung bestätigt.
Die spezifizierte Angabe der Tinea-Form erfolgte, wenn das möglich war, aufgrund der Angaben der Einsender der Untersuchungsmaterialien. Wenn keine Angaben zur Lokalisation der Dermatophytose vorlagen, wurden diese pauschal als „Tinea“ eingruppiert.
Ergebnisse
In 579 (2,56 %) der 22.575 untersuchten Materialien waren mit dem PCR-ELISA und/oder Kultur zoophile Dermatophyten nachweisbar. Diese teilten sich wie folgt auf: Trichophyton (T.) benhamiae 186 (32,1 %), T. mentagrophytes 173 (29,9 %), T. quinckeanum 110 (19,0 %), Microsporum (M.) canis 78 (13,5 %), T. verrucosum 22 (3,8 %), Nannizzia (N.) persicolor 8 (1,4 %), T. erinacei 1 (0,2 %) und T. equinum 1 (0,2 %) (Abb. 1 und 2). Unter den 173 T.-mentagrophytes-Nachweisen waren 84 nur mittels PCR positiv. Der Nachweis von T. quinckeanum wurde in nahezu allen Fällen (106/110) durch Sequenzierung bestätigt. In Abb. 2 sind zusätzlich die Ergebnisse des alleinigen kulturellen Dermatophyten-Nachweises aufgeführt. Erkennbar ist, dass im Vergleich zur PCR signifikant weniger Proben kulturell positiv auf die einzelnen Dermatophyten-Arten waren. Einschränkend muss jedoch erwähnt werden, dass ein kleinerer Teil der Proben (5–10 %) lediglich mittels PCR untersucht worden ist, ohne dass gleichzeitig ein kultureller Nachweis erfolgte.
Die Ergebnisse des Dermatophyten-Nachweises im ersten Jahr der Corona-Pandemie wurden mit Daten aus den letzten Jahren verglichen, um die Tendenz eines Anstieges bzw. gleichbleibende epidemiologische Zahlen nachweisen zu können (Abb. 2). Im Vergleichszeitraum 2014/2015 fanden sich unter 16.325 Proben 332 (2,03 %) zoophile Dermatophyten. Im Zeitraum 2018/2019 waren es 381 (1,6 %) von 23.170 Proben. Im betrachteten 1‑Jahres-Zeitraum 2020/21 lag der Prozentsatz der zoophilen Dermatophyten bei 2,59 %, das waren 579 von 22.575 Proben. Der Anstieg um 1 % im Jahr der Corona-Pandemie im Vergleich zum Vorjahr ist auch deswegen markant, weil zoophile Dermatophyten im Vergleich zu anthropophilen Erregern generell nur einen kleinen Anteil der Dermatophyten insgesamt ausmachen.
Dieser Vergleich mit dem 1‑Jahres-Zeitraum 2014/2015 und extra 2018/2019 hat einen klaren Anstieg der absoluten Anzahl von T.-benhamiae-Infektionen und auch für T. quinckeanum ergeben. T. benhamiae war in den beiden Vergleichszeiträumen stabil gleichbleibend und erst während der Pandemie deutlich angestiegen.
T.-quinckeanum-Infektionen sind seit 2014/2015 kontinuierlich angestiegen und haben während der Pandemie eine Höchstzahl erreicht. Für T. mentagrophytes zeigte sich eine gleichartige Dynamik mit einem deutlichen Anstieg 2020/2021 während der Pandemie.
T. benhamiae zeigte die höchste Prävalenz von Juni bis September 2020, dann nochmals im Dezember. Für T. quinckeanum fand sich ein signifikanter Anstieg in den Monaten September 2020 bis Januar 2021. T. mentagrophytes hatte einen auffälligen Peak im September, M. canis dagegen einen erst im November 2020 (Abb. 3).
M. canis ist mehr oder weniger stabil gleichbleibend mit im Vergleich niedrigeren Nachweisraten als bei den erstgenannten 3 Dermatophyten-Arten. Dermatophytosen durch M. canis sind von 2013/2014 (67) über 2018/2019 (73) bis 2020/2021 (78) in absoluten Zahlen nur leicht angestiegen. Auch hier zeigt sich ein prozentualer oder relativer Abfall des M.-canis-Anteils an den zoophilen Pilzinfektionen. Auch hier muss der Einfluss der anderen, zahlenmäßig stark angestiegenen Trichophyton-Arten als Ursache für diesen paradoxen Effekt berücksichtigt werden.
Bis ca. 50 % der Dermatophytosen durch T. mentagrophytes, T. quinckeanum und M. canis betrafen Kinder und Jugendliche, im Falle von T. benhamiae waren es sogar zwei Drittel (Abb. 4).
Am häufigsten lag eine Tinea corporis vor, gefolgt von Tinea faciei und Tinea capitis. M.-canis-Infektionen betrafen häufiger das Kapillitium als das Gesicht (Abb. 5).
Die Geschlechterverteilung wies ein deutliches Überwiegen der zoophilen Dermatophyten-Infektionen bei Mädchen und Frauen im Vergleich zu Jungen und Männern auf (Abb. 6). Das betraf alle 4 häufigen Dermatophyten-Spezies, also T. benhamiae. T. mentagrophytes, T. quinckeanum und M. canis. Bei den selteneren Infektionen, beispielsweise durch T. verrucosum, sah man diesen Unterschied nicht.
Diskussion
In unserem Labor wurden während der Zeit der Corona-Pandemie und des Corona-bedingten Lockdowns vermehrt zoophile Dermatophyten isoliert. Aufgeschlüsselt nach einzelnen Spezies ergaben sich unterschiedliche Gewichtungen. So war die Zahl der M.-canis-Infektionen vergleichbar mit denen vor der Pandemie. Bemerkenswerterweise fand sich nun an erster Stelle der vorwiegend von Meerschweinchen stammende Dermatophyt T. benhamiae als Auslöser von Dermatophytosen besonders bei Kindern und Jugendlichen. Ferner zeigte T. quinckeanum bislang nie gesehene hohe Infektionszahlen im Jahr 2020.
Anstieg des Haustierbestandes in Deutschland als Ursache für zoophile Hautpilzinfektionen
Nach Daten des Marktforschungsinstitut Skopos, zu Beginn des zweiten Lockdowns im Herbst 2020 für den Industrieverband Heimtierbedarf (IVH) e. V. und den Zentralverband Zoologischer Fachbetriebe Deutschlands e. V. (ZZF) erhoben, lebten 2020 34,9 Mio. Hunde, Katzen, Kleinsäuger und Ziervögel in Haushalten in Deutschland, das ist ein Zuwachs von knapp 1 Mio. im Vergleich zum Vorjahr [11]. Hinzu kamen zahlreiche Zierfische und Terrarientiere. Insgesamt gab es in 47 % und somit fast der Hälfte aller Haushalte in Deutschland mindestens 1 Heimtier. Neben dem absoluten Zuwachs spielen für die gesteigerte Inzidenz möglicherweise auch problematische Verhältnisse bei dem Erwerb eines Heimtieres eine Rolle, wie es sich insbesondere bei Meerschweinchen vermuten lässt. Nahezu jedes zweite Tier im Zoohandel erwies sich in Untersuchungen als (meist asymptomatischer) Überträger von T. benhamiae, was zu der beobachteten hohen Zahl von Tinea-Erkrankungen bei Kindern im Alter von 6 bis 9 Jahren beitragen könnte. Bei T. quinckeanum sind es zyklische Schwankungen in der Population von Feld- und Erdmäusen, die über Vektoren wie jagende Katzen und Hunde für die deutlich steigenden Infektionszahlen ursächlich sein könnten. Hier spielt ggf. auch ein pandemiebedingtes verändertes Freizeitverhalten der Halter eine Rolle. Die weiteren in dieser Untersuchung nachgewiesenen zoophilen Dermatophyten (T. mentagrophytes, M. canis, T. verrucosum, N. persicolor, T. erinacei und T. equinum) stehen neben möglicher beruflicher Exposition auch für ein breites Spektrum von Haustieren, die mittlerweile Eingang in die Haushalte gefunden haben [13, 18, 19, 24, 27, 30, 31, 33].
Anstieg zoophiler Dermatophyten-Infektionen in der Corona-Pandemie
Die Ergebnisse des Dermatophyten-Nachweises im ersten Jahr der Corona-Pandemie wurden mit Daten aus den letzten Jahren verglichen, um die Tendenz eines Anstieges bzw. gleichbleibende epidemiologische Zahlen nachweisen zu können (Abb. 2). Die insgesamt durchgeführten Untersuchungen auf Dermatophyten waren im Vergleichszeitraum 2018/2019 (23.170) gleich bzw. sogar leicht höher als im Untersuchungszeitraum 2020/2021 (22.575 Proben). Im länger zurückliegenden Zeitraum 2014/2015 war die Gesamtprobenzahl mit 16.325 deutlich niedriger (Abb. 7). Das unterstreicht jedoch eher, dass es in den letzten Jahren einen immer höheren Bedarf für dermatomykologische Untersuchungen im Einsendegebiet des Labors Mölbis gegeben hat.
Dieser Vergleich des Studienzeitraumes 2020/2021 mit dem adäquaten 1‑Jahres-Zeitraum 2014/2015 und auch 2018/2019 hat einen klaren Anstieg der absoluten Anzahl von T.-benhamiae-Infektionen und auch für T. quinckeanum für die Zeit der Pandemie ergeben.
Die Zahlen für T. benhamiae waren in beiden zurückliegenden Vergleichszeiträumen gleichbleibend und sind erst während der Pandemie deutlich angestiegen. Beim Vergleich mit den Zahlen aus den Vorjahren sieht man auch, dass zwar die Anzahl der zoophilen Dermatophyten in absoluten Zahlen gestiegen ist, der relative (prozentuale) Anteil von T. benhamiae an allen isolierten zoophilen Dermatophyten ist dagegen aber gesunken. Letztlich beruht dieser scheinbar paradoxe Effekt nicht zuletzt darauf, dass neben T. benhamiae v. a. auch T. mentagrophytes und v. a. T. quinckeanum einen deutlichen Anstieg aufweisen. Das geht sicher nur teilweise auf die Corona-Pandemie zurück und hat weitere Ursachen.
Auch T.-quinckeanum-Infektionen sind seit 2014/2015 kontinuierlich angestiegen und haben während der Pandemie eine Höchstzahl erreicht. Für T. mentagrophytes zeigte sich ebenfalls eine gleichartige Dynamik mit einem deutlichen Anstieg 2020/2021 während der Pandemie. M. canis ist mehr oder weniger stabil gleichbleibend mit im Vergleich niedrigeren Nachweisraten als die erstgenannten 3 Dermatophyten-Arten (T. benhamiae, T. quinckeanum und T. mentagrophytes).
T. quinckeanum wird erst seit 2016 wieder isoliert und weist seitdem in Deutschland, aber auch in Tschechien, einen außergewöhnlichen Anstieg der Infektionszahlen auf [6, 17, 28].
Der Anstieg der Dermatophyten-Infektionen im Herbst – September bis November – hat nicht unbedingt etwas mit der Pandemie zu tun, sondern wird generell bei zoophilen Dermatophyten gesehen. Ursache ist der Kontakt mit (freilaufenden) Katzen und anderen Tieren im Sommer und im Urlaub, insbesondere im Süden Europas (Abb. 3). Während der Pandemie waren diese Infektionsmöglichkeiten mit Blick auf den Urlaub eingeschränkt, jedoch in Deutschland trotzdem möglich.
Das Phänomen, dass zoophile Dermatophyten-Infektionen häufiger Mädchen/Frauen als Jungen/Männer betreffen, ist tatsächlich bekannt [26,27,28]. Wahrscheinlich halten Mädchen und Frauen häufiger Haustiere, insbesondere Meerschweinchen, oder haben häufiger eine Katze bzw. einen innigeren Kontakt zu den Felltieren. Eine epidemiologische Untersuchung aus Irland unterstreicht ebenfalls die Prädominanz der zoophilen Dermatophytosen bei Frauen [23]. Zoophile Dermatophyten fanden sich demnach häufiger beim weiblichen Geschlecht (38 % weiblich, 23 % männlich, Bezug war das Verhältnis der Dermatophyten insgesamt). Insbesondere Mädchen unter 10 Jahren und Frauen im Alter von 45 bis 70 Jahren waren häufiger von zoophilen Dermatophyten-Infektionen betroffen (36 und 34 %). Unabhängig davon überwogen anthropophile Dermatophyten in allen Altersgruppen und bei beiden Geschlechtern.
Trichophyton benhamiae
Als relativ neuer zoophiler Erreger in Deutschland und Europa verursacht T. benhamiae stark entzündliche und häufig sogar abszedierende Dermatophytosen ([9, 19]; Abb. 8a). Neben einem weißen Phänotyp werden seit der Jahrtausendwende zunehmend T.-benhamiae-Stämme mit einem samtig, intensiv gelb gefärbten Thallus und stark gefurchter Oberfläche nachgewiesen (Abb. 8b–e; [3]).
Das Erregerreservoir umfasst kleine Nagetiere wie Hamster und insbesondere Meerschweinchen, die meist Träger, manchmal aber auch manifest erkrankt sind. Der Überträgerstatus ohne klinische Symptomatik macht die Aufdeckung der Infektionsquelle oft schwierig. Meerschweinchen für die Haustierhaltung werden meist aus Zoohandlungen bezogen. Zur Prävalenz von T. benhamiae bei Meerschweinchen aus Zoohandlungen wurden bisher mehrere Untersuchungen aus verschiedenen europäischen Ländern publiziert (Tab. 1).
Im Jahr 2016 konnte eine französische Studie von Bloch et al. T. benhamiae bei 34 von 51 untersuchten Meerschweinchen (67 %) aus 3 Zoohandlungen in Nancy nachweisen [2]. In der 2017 durchgeführten Untersuchung von Kupsch et al. waren von 59 untersuchten Meerschweinchen aus 15 Berliner Zoohandlungen 56 Tiere positiv für T. benhamiae (93 %) [15]. Fünf Tiere waren manifest erkrankt, die übrigen 51 waren asymptomatische Überträger. Tiere, die von Großzüchtern stammten, waren mehr betroffen. Im gleichen Jahr wurde eine niederländische Studie publiziert, die 91 repräsentativ ausgewählte Zoohandlungen umfasste [22]. Bei 8 von 213 Kaninchen (3,8 %) und 30 von 179 Meerschweinchen ließen sich Dermatophyten nachweisen, die als T. mentagrophytes eingeordnet wurden. Da eine ausschließlich morphologische Differenzierung von T. mentagrophytes und T. benhamiae schwierig ist [3, 20], darf aufgrund der Wirtsbeziehung vermutet werden, dass es sich in diesen Fällen um T. benhamiae handelte. Alle Tiere waren asymptomatisch. Insgesamt handelte es sich um 27 Zoohandlungen mit infizierten Tieren. Bei 5 von 90 Zoohandlungen (5,6 %) wurden infizierte Kaninchen und bei 24 von 88 (27,3) infizierte Meerschweinchen nachgewiesen. Tekin et al. untersuchten 2019 98 Tiere aus 17 dänischen Zoohandlungen [25]. T. benhamiae war bei 14 Tieren (14 %) nachweisbar, 12/32 Meerschweinchen (38 %), 2/34 Zwerghamstern (6 %) und 0/32 Kaninchen. Alle Tiere waren asymptomatisch. Positive Tiere fanden sich in 7 von 17 (41 %) der untersuchten Zoohandlungen. Alle diese wurden von Großhändlern beliefert, während die Zoohandlungen, die Tiere selber züchteten, keine infizierten Tiere aufwiesen. Im Jahr 2020 untersuchten Berlin et al. 381 Meerschweinchen bei 21 Kleinzüchtern deutschlandweit [1]. Bei 262 (68,8 %) konnte ein Dermatophyt nachgewiesen werden. Bei 211 Tieren (55,4 %) war dies T. benhamiae, ganz überwiegend die gelbe Variante; 92,7 % waren asymptomatische Überträger. Ein regionaler „Hotspot“ war nicht erkennbar. Ferner gab es Unterschiede zwischen einzelnen Rassen – Rex-Meerschweinchen sowie Arten mit langem gelocktem Fell waren mehr betroffen. Tiere von Züchtern mit einem hohen Durchsatz waren ebenfalls mehr betroffen.
Zusammenfassend ergibt die Auswertung dieser 5 Studien, dass T. benhamiae – und zwar überwiegend der gelbe Phänotyp – vornehmlich mit Meerschweinchen assoziiert ist. Ferner bestehen Unterschiede zwischen den Rassen. Über alle Studien war im Mittel etwa jedes zweite Meerschweinchen mit. T. benhamiae besiedelt (345/768; 44,9 %;), mit einer großen Varianz zwischen den Studien. Da die Tiere meist asymptomatische Überträger waren, besteht für den neuen Halter ein hohes Risiko, über den Erwerb eines Tieres an einer zoonotischen Dermatophytose zu erkranken [7]. Problematisch ist die Situation insbesondere bei Zoohandlungen mit hohem Durchsatz an Tieren, die diese von Großzüchtern beziehen, während das Risiko bei privaten Züchtern geringer erscheint. Neben dem Spitzenplatz in der absoluten Häufigkeit ist T. benhamiae auch der bedeutsamste Erreger in der Gruppe der unter 10-Jährigen und auch noch in der der unter 20-Jährigen (Abb. 4) insbesondere als Auslöser von Tinea corporis und Tinea faciei (Abb. 5). Dies wird durch die Daten einer multizentrischen Studie unterstützt, die über den Zeitraum von 2014 bis 2016 den Anteil unterschiedlicher Dermatophytosen in Abhängigkeit von der Altersgruppe von Kindern untersuchte [14]. In der Altersgruppe 0 bis 5 Jahre war M. canis das häufigste Pathogen (62,5 %), während in der Altersgruppe von 6 bis 9 Jahren T. benhamiae mit einem Anteil von 56 % plötzlich dramatisch ansteigt und sich dann in der Altersgruppe 10 bis 18 Jahre auf 14,3 % und über 19 Jahre auf 1,3 % reduziert. Die Autoren vermuten, dass die Infektion bei den sehr jungen Kindern vornehmlich über den Familienhund/die Familienkatze erfolgt, während Schulkinder dann ihr eigenes Haustier haben möchten, was in einigen Fällen ein Meerschweinchen ist. Der Trend zum Haustier in der Corona-Pandemie durch Lockdown, Home-Office und Heimunterricht könnte diese Tendenz verstärkt haben. Aufgrund dieser epidemiologisch beunruhigenden Daten sind präventive Maßnahmen daher empfehlenswert [1, 7, 22]. Händler und Zoohandlungen sollten ermutigt werden, Tiere zunächst in Quarantäne zu halten, bis auch durch mykologische Diagnostik ein Überträgerstatus ausgeschlossen ist. Im Supplement-Material zur Untersuchung von Berlin et al. findet sich hierzu ein Leitlinienvorschlag [1] (https://www.mdpi.com/2309-608X/6/3/161/s1).
Trichophyton quinckeanum
T. quinckeanum belegte in unserer Untersuchung den dritten Platz (19 % der Isolate) mit einer Häufung in den Monaten September 2020 bis Januar 2021. Der zoophile Erreger verursacht nicht nur eine Tinea capitis (Abb. 9a), die auch eitrig-abszedierend als Kerion Celsi imponieren kann [21]. Typisch ist – wie auch für T. benhamiae – die Tinea faciei durch T. quinckeanum.
T. quinckeanum wurde lange Zeit als Subspezies oder Variante T. mentagrophytes var. quinckeanum geführt (Abb. 9b–e). Der Dermatophyt gilt in der aktuellen, seit Ende 2016 gültigen Nomenklatur jetzt jedoch wieder als eigenständige Spezies [5]. In Deutschland wurde T. quinckeanum immer wieder sporadisch beschrieben. Über den Zeitraum von 11/2013 bis 1/2017 konnten wir 62 Stämme nachweisen. Von den Patienten waren 68 % Mädchen und Frauen, 43 % waren Kinder und Jugendliche (bis zum 19. Lebensjahr). Aufgrund der fehlenden immunologischen Anpassung des Menschen resultieren meist stark entzündliche Tinea-Formen, insbesondere Tinea corporis und Tinea capitis. Wie auch unsere aktuellen Daten zeigen, haben die Infektionen in den letzten Jahren sehr deutlich zugenommen. Gerade wurde in Deutschland über eine entzündliche Tinea pubogenitalis durch T. quinckeanum als neue sexuell übertragene Infektion durch einen Dermatophyten berichtet [4].
Als Erreger des Mäusefavus befällt T. quinckeanum vorzugsweise Mäuse und Ratten [6, 28]. Die Tiere sind meist asymptomatische Überträger und leiden selten selbst an einer Tinea. Als Zwischenvektor für die Übertragung auf den Menschen fungieren in Deutschland vermutlich Katzen und Hunde, die mit T. quinckeanum infizierte Mäuse fangen. Auch diese Tiere können symptomfrei sein, sich aber auch untereinander infizieren. Dieser Mechanismus kann zu einer weiteren, von Nagern unabhängigen Ausbreitung der Infektion beitragen [17]. Katzen sind demzufolge nicht nur Träger von M. canis und T. mentagrophytes, sondern auch von T. quinckeanum.
In einer Studie von Drouot wurden bei jagenden Katzen häufig Infektionen mit Arthroderma vanbreuseghemii (anamorph T. mentagrophytes) berichtet, während Katzen in reiner Wohnungshaltung vorwiegend mit M. canis infiziert waren [17]. Der in dieser Studie angeführte Referenzstamm für Arthroderma (A.) vanbreuseghemii wurde mittlerweile als T. quinckeanum neu bewertet [5]. Er wurde vornehmlich von „gewöhnlichen“ Hauskatzen (13/80), aber auch von Hunden (7/113) und in einem Fall von einer reinrassigen Katze (1/60) isoliert; 93 % der mit A. vanbreuseghemii/T. quinckeanum infizierten Katzen (13/14) waren Freigänger, und alle wiesen Hautläsionen auf. Sie infizieren sich vermutlich an den „gejagten“ Nagern. Im Gegensatz dazu zeigten Katzen, die konsequent als Wohnungskatzen gehalten wurden (meist Rassekatzen, „Stubentiger“), fast ausschließlich M. canis (20/60). Hierunter waren auch etwa 4 % asymptomatische Überträger. In Polen haben Łagowski et al. 36 Stämme von T. quinckeanum isoliert [16].
Es scheint ferner, dass die Häufigkeit von T. quinckeanum und den dadurch bedingten Infektionen zyklischen Schwankungen unterliegt, bedingt durch die Populationsdynamik des Hauptwirtes. Die Populationen der wichtigsten Wirte Feldmaus (Microtus arvalis L.) und Erdmaus (Microtus agrestis L.) schwanken stark in einem etwa 4‑jährigen Rhythmus [10, 12]. Die Ursachen hierfür sind noch nicht vollständig verstanden, jedoch tragen milde Winter, trockene Sommer und reiches Nahrungsangebot (z. B. Bucheckern) dazu bei; 2019 und 2020 waren Jahre mit einem hohen Aufkommen und deutlichen Ernteverlusten in der Landwirtschaft [6, 12]. Auch die Infektionszahlen für T. quinckeanum laufen hierzu parallel und zeigen ein Maximum mit der Erntezeit, wenn die Nager auf den abgeernteten Feldern den Zwischenvektoren wie Hunden und insbesondere Katzen als Freigängern gut zugänglich sind. In der Corona-Pandemie könnten neben der absoluten Steigerung der Haustierzahl auch vermehrte „heimische“ Outdoor-Kontakte durch Home-Office und Reiseeinschränkungen eine Rolle für die beobachtete gesteigerte Häufigkeit von zoophilen Dermatophytosen spielen.
Fazit
In unserem Labor wurden während der Corona-Pandemie vermehrt zoophile Dermatophyten isoliert. Besonders ausgeprägt waren die erhöhten Inzidenzen bei 2 Arten, T. benhamiae und T. quinckeanum, die vor 10 bis 20 Jahren in Deutschland eher zu den selteneren Erregern zählten. Dies mag zum einen an den Möglichkeiten einer verbesserten Diagnostik liegen, jedoch finden sich auch Hinweise für einen Zusammenhang mit einer vermehrten Haustierhaltung bedingt durch die Corona-Pandemie und den daraus resultierenden Maßnahmen.
Literatur
Berlin M, Kupsch C, Ritter L et al (2020) German-wide analysis of the prevalence and the propagation factors of the zoonotic dermatophyte Trichophyton benhamiae. J Fungi 6(3):161
Bloch M, Cavignaux R, Debourgogne A et al (2016) From guinea pig to man: Tinea outbreak due to Trichophyton mentagrophytes var. porcellae in pet shops in Nancy (France). J Mycol Med 26(3):227–232
Brasch J, Beck-Jendroschek V, Voss K et al (2016) Arthroderma benhamiae-Stämme aus Deutschland. Morphologische und physiologische Merkmale der anamoprhen Formen. Hautarzt 67(9):700–705
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S. Uhrlaß, P. Mayser, D. Koch, H. Mütze, C. Krüger, I. Schulze und P. Nenoff geben an, dass kein Interessenkonflikt besteht.
Für diesen Beitrag wurden von den Autor/-innen keine Studien an Menschen oder Tieren durchgeführt. Für die aufgeführten Studien gelten die jeweils dort angegebenen ethischen Richtlinien.
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Uhrlaß, S., Mayser, P., Koch, D. et al. Zoophile Dermatophyten während der Corona-Pandemie in Deutschland. Dermatologie 74, 430–439 (2023). https://doi.org/10.1007/s00105-023-05150-5
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DOI: https://doi.org/10.1007/s00105-023-05150-5
Schlüsselwörter
- Trichophyton mentagrophytes
- Trichophyton benhamiae
- Trichophyton quinckeanum
- Microsporum canis
- Emerging-Pathogen