Skip to main content
SpringerLink
Log in

Ultrastructure of the extracutaneous pigment cells in the plaice (Pleuronectes platessa, L., Teleostei)

  • Published:
Cell and Tissue Research Aims and scope Submit manuscript

Summary

The extracutaneous pigment cell system of the plaice (Pleuronectes platessa L.) was examined by light and electron microscopy in selected regions, including two cutaneous regions for comparison. The extracutaneous pigmentation consists of guanocytes and melanocytes with differing distributions within the body. The eyeless side lacks melanocytes. The pigment cells are differentiated as very flat elements with long processes. They display an affinity for loose connective tissue at boundary layers such as the peritoneal epithelium, organ capsules or blood vessels, to which they are parallelly arranged at a very constant distance. In some locations guanocytes are intimately associated with melanocytes forming “reduced chromatophore units”. Extracutaneous pigment cells are poor in mitochondria, endoplasmic reticulum, microfilaments, caveolae intracellulares, ribosomes and glycogen granules, all of which are more abundant in cutaneous pigment cells and pigment cells of the eye. In extracutaneous guanocytes the crystals are loosely arranged parallel to the cell surface, in cutaneous guanocytes perpendicular. Cells with rod-like vesicular cisternae are described as “guanoblasts”. No single pigment cell was found exhibiting different types of pigment granules. The varying colors of extracutaneous pigmentation arise from varying combinations of guanocytes and melanocytes in addition to the color of the tissue itself.

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this article

Log in via an institution

Price excludes VAT (USA)
Tax calculation will be finalised during checkout.

Instant access to the full article PDF.

Institutional subscriptions

Similar content being viewed by others

References

  • Andres, G.: Eine experimentelle Analyse der Entwicklung der larvalen Pigmentmuster von fünf Anurenarten. Zoologica 40, 1, H. 111, 1–112 (1963)

    Google Scholar 

  • Andres, G., Steinicke, H.: Experimentelle Untersuchungen über die Spezifität der Beziehungen zwischen Pigmentzellen und Haut bei Amphibienlarven. Wilhelm Roux' Archiv Entwickl-Mech. Org. 156, 249–282 (1965)

    Google Scholar 

  • Arnold, J.M.: Organellogenesis of the cephalopode iridophore; cytomembranes in development. J. Ultrastruct. Res. 20, 410–421 (1967)

    Google Scholar 

  • Arnott, H.J., Best, A.C.G., Nicol, J.A.C.: Occurrence of melanosomes and of crystal sacs within the same cell in the tapetum lucidum of the stingaree. J. Cell Biol. 46, 426–427 (1970)

    Google Scholar 

  • Arnott, H.J., Nicol, J.A.C.: Reflection of ratfish skin (Hydrolagus colliei). Can. J. Zool. 48, 137–151 (1970)

    Google Scholar 

  • Bagnara, J.T., Taylor, J.D.: Differences in pigment-containing organelles between color forms of the red-backed salamander (Plethodon cinereus). Z. Zellforsch. 106, 412–417 (1970)

    Google Scholar 

  • Bagnara, J.T., Taylor, J.D., Hadley, M.E.: The chromatophore unit. J. Cell Biol. 38, 67–80 (1968)

    Google Scholar 

  • Ballowitz, E.: Über eigenartige Erscheinungen am Peritoneal-Pigment bei Knochenfischen. Arch. mikr. Anat. 93, I. Abt., 375–403 (1920)

    Google Scholar 

  • Ballowitz, E.: Die Pigmentzellen, Chromatophoren und ihre Vereinigungen (chromatischen Organe) in der Haut der Fische, Amphibien und Reptilien im Hinblick auf Färbung und Farbwechsel der Haut. In: Bolk-Göppert-Kallius-Lubosch, Handbuch der vergleichenden Anatomie der Wirbeltiere, Bd. 1, S. 505–520. Berlin und Wien: Urban & Schwarzenberg 1931

    Google Scholar 

  • Barber, V.C., Evans, E.M., Land, M.F.: The fine structure of the eye of the mollusc Pecten maximus. Z. Zellforsch 76, 295–312 (1967)

    Google Scholar 

  • Barber, V.C., Wright, D.E.: The fine structure of the eye and optic tentacle of the mollusc Cardium edule. J. Ultrastruct. Res. 26, 515–528 (1969)

    Google Scholar 

  • Bikle, D., Tilney, L.G., Porter, K.R.: Microtubules and pigment migration in the melanophore of Fundulus heteroclitus (L.). Protoplasma 61, 322–345 (1966)

    Google Scholar 

  • Bösenberg, K.: Die Auspigmentierung von Schwanzflossenregeneraten bei Macropodus opercularis (L.) (Teleost.). Z. Zellf. mikr. Anat. 27, 14–45 (1938)

    Google Scholar 

  • Bolk, L.: Beobachungen über die Entwicklung und Lagerung von Pigmentzellen bei Knochenfischem-bryonen. Arch. mikr. Anat. 75, 414–434 (1910)

    Google Scholar 

  • Borcea (1909), cited in DuShane (1943)

  • Bronn, H.G.: Das Chromatophorensystem. In: Klassen und Ordnungen des Tierreiches. Echte Fische. Bd. VI. 1. Abt. 2. Buch, 1. Lfg. S. 49–124. Leipzig: Akad. Verlagsges. 1927

    Google Scholar 

  • Brown, G.A., Wellings, S.R.: Electron microscopy of the skin of the teleost Hippoglossoides elassodon. Z. Zellforsch. 103, 149–169 (1970)

    Google Scholar 

  • Bytinski-Salz, H.: Chromatophorenstudien II. Struktur und Determination des adepidermalen Melanophorennetzes bei Bombina. Verh. V. Int. Zellf.-Kongr., Zürich 1938. Arch. exp. Zellforsch. 22, 132–178 (1939)

    Google Scholar 

  • Cole, F.J., Johnstone, J.: Pleuronectes (The Plaice). L.M.B.C. Memoirs No. VIII Proc. of the Liverpool biol. Soc. 16, 145–396 (1901–02)

    Google Scholar 

  • Cunningham, J.T., Macmunn, C.A.: On the coloration of the skins of fishes especially Pleuronectidae. Philos Trans. Soc. Lond. [Biol.] 184B, 765–812 (1893)

    Google Scholar 

  • Dalton, H.C.: Relations between developing melanophores and embryonic tissues in the Mexican axolotl. In: M. Gordon, Pigment cell growth, p. 17–27. New York: Academic Press 1953

    Google Scholar 

  • Dawson, A.B.: The occurrence of regional distribution of perivascular melanophores within the optic lobes of the frog, Rana pipiens. Anat. Rec. 117, 37–48 (1953)

    Google Scholar 

  • Denton, E.J.: Review lecture on the organization of reflecting surfaces in some marine animals. Philos Trans. R. Soc. Lond. [Biol.] 258, 285–313 (1970)

    Google Scholar 

  • Duncker, H.-R.: Verteilungsmuster der Organpigmentierung bei Echsen (Sauria) und ihre entwicklungsgeschichtlichen Aspekte. 60. Verh. Anat. Ges., Wien 1964. Ergänzungsheft zu Anat. Anz. 115, 421–428 (1965)

    Google Scholar 

  • Duncker, H.-R.: Die extracutanen Melanozyten der Echsen (Sauria). Ergeb. Anat. Entwickl.-Gesch. 40, 1–55 (1968)

    Google Scholar 

  • DuShane, G.P.: The embryology of vertebrate pigment cells. I. Amphibia. Q. Rev. Biol. 18, 109–127 (1943)

    Google Scholar 

  • Ecker, A., Wiedersheim, R., Gaupp, E.: Anatomie des Frosches, 2. Abt.: Lehre vom Nerven- und Gefäßsystem, 2. Aufl., S. 1–548. Braunschweig: Vieweg u. Sohn 1899

    Google Scholar 

  • Ecker, A., Wiedersheim, R., Gaupp, E.: Anatomie des Frosches, 3. Abt. Lehre von den Eingeweiden, dem Integument und den Sinnesorganen, 2. Aufl., S. 1–961. Braunschweig: F. Vieweg u. Sohn 1904

    Google Scholar 

  • Fahrenbach, W.H.: Fine structure of a nauplius eye. Z. Zellforsch. 62, 182–197 (1964)

    Google Scholar 

  • Fawcett, D.W.: An atlas of fine structure: The cell, its organelles and inclusions. Philadelphia and London: W.B. Saunders Company 1966 Ficalbi, E. (1896) cited in van Rynberk (1906)

    Google Scholar 

  • Fischel, A.: Über Beeinflussung und Entwicklung des Pigmentes. Arch. mikr. Anat. 47, 719–734 (1896)

    Google Scholar 

  • Fischel, A.: Beiträge zur Biologie der Pigmentzelle. Anat. Hefte 58, 1–136 (1920)

    Google Scholar 

  • Fitzpatrick, Th. B., Quevedo, W.C. Jr., Levene, A.L., McGovern, V.J., Mishima, Y., Oettle, A.G.: Terminology of vertebrates melanin-containing cells, their precursors and related cells: A report of the Nomenclature Commitee of the Sixth Int. Pigment Cell Conf. Sofia 1965. In: G. Della Porta and O. Mühlbock, Structure and control of melanocyte. Berlin-Heidelberg-New York: Springer 1966

    Google Scholar 

  • Flemming, W.: Über die Teilung von Pigmentzellen und Kapillarwandzellen. Arch. mikr. Anat. 35, 275–286 (1890)

    Google Scholar 

  • Franz, V.: Die biologische Bedeutung des Silberglanzes in der Fischhaut. Biol. Zbl. 27, 278–285 (1907)

    Google Scholar 

  • Franz, V.: Die Ermittlung zur natürlichen Elimination gescheckter Schollen im Kampf ums Dasein. Biol. Zbl. 44, 675–702 (1924)

    Google Scholar 

  • Franz, V.: Höhere Sinnesorgane 1. Vergleichende Anatomie des Wirbeltierauges. In: Bolk-Göppert-Kallius-Lubosch, Handbuch der vergleichenden Anatomie der Wirbeltiere, Bd. 2, S. 989–1292. Berlin und Wien: Urban & Schwarzenberg 1934

    Google Scholar 

  • Gelderen, C. van: Venensystem mit einem Anhang über den Dotter- und Plazentarkreislauf. In: Bolk-Göppert-Kallius-Lubosch, Handbuch der vergleichenden Anatomie der Wirbeltiere, Bd. 6, S. 685–744. Berlin und Wien: Urban & Schwarzenberg 1933

    Google Scholar 

  • Hafferl, A.: Das Arteriensystem. In: Bolk-Göppert-Kallius-Lubosch, Handbuch der vergleichenden Anatomie der Wirbeltiere, Bd. 6, S. 563–648. Berlin und Wien: Urban & Schwarzenberg 1933

    Google Scholar 

  • Harris, J.E., Hunt, S.: The fine structure of the iridophores in the skin of the atlantic salmon (Salmo salar L.). Tissue Cell 5, 479–488 (1973)

    Google Scholar 

  • Hartmann, V.: Die extracutanen Pigmentierungen bei fünf Plattfischarten. Med. Diss. Hamburg 1974, S. 1–140

  • Hitchings, G.H., Falco, E.A.: The identification of guanine in extracts of Girella nigricans. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 30, 294–297 (1944)

    Google Scholar 

  • Huxley, A.F.: A theoretical treatment of the reflection of light by multilayer structures. J. Exp. Biol. 48, 227–245 (1968)

    Google Scholar 

  • Ito, S., Winchester, R.J.: The fine structure of the gastric mucosa in the bat. J. Cell Biol. 16, 541–578 (1963)

    Google Scholar 

  • Janzen, R.: Die extracutanen Pigmentierungen von Rana temporaria (L.) und Xenopus laevis (D.) (Anura, Amphibia) Med. Diss. Hamburg 1971

  • Kawaguti, S.: Electron microscopy on iridophores from fish and amphibians. Zool. Mag. Tokyo 76, 281–287 (1967)

    Google Scholar 

  • Kawaguti, S., Kamishima, Y.: A supplementary note on the iridophore of the Japanese porgy. Biol. J. Okayama Univ. 12, 57–60 (1966)

    Google Scholar 

  • Kawaguti, S., Takeuchi, T.: Electron microscopy on guanophores of the medaka Oryzias latipes. Biol. J. Okayama Univ. 14, 55–65 (1968)

    Google Scholar 

  • Krüger, P., Kern, H.: Die physikalische und physiologische Bedeutung des Pigmentes bei Amphibien und Reptilien. Pflügers Arch. ges. Physiol. 202, 119–138 (1924)

    Google Scholar 

  • Land, M.F.: A multilayer interference reflector in the eye of the scallop, Pecten maximus. J. Exp. Biol. 45, 433–447 (1966)

    Google Scholar 

  • Leydig, F.: Über die äußeren Bedeckungen der Reptilien und Amphibien. Arch. mikr. Anat. 9, 753–794 (1873)

    Google Scholar 

  • Lehman, H.E., Youngs, L.M.: Extrinsinc and intrinsinc factors influencing amphibian pigment pattern formation. In: M. Gordon, Pigment cell biology, pp. 1–36. New York: Academic Press 1959

    Google Scholar 

  • Loeb, J. (1893), cited in Bronn (1927)

  • Lubarsch, O.: Zur Frage der Pigmentbildung. Anat. Anz. 13, 88–90 (1897)

    Google Scholar 

  • Lubnow, E.: Die Pigmentierung des japanischen Seidenhuhnes. Biol. Zbl. 76, 316–342 (1957)

    Google Scholar 

  • Malawista, S.E.: The melanocyte model, colchicine-like effects of other antimitotic agents. J. Cell Biol. 49, 848–855 (1971)

    Google Scholar 

  • Mandoul, H. (1903), cited in Bronn (1927)

  • Matsumoto, J., Obika, M.: Morphological and biochemical characterization of goldfish erythrophores and their pterinosomes. J. Cell Biol. 39, 233–250 (1968)

    Google Scholar 

  • McGuire, J., Moellmann, G., McKeon, F.: Cytochalasin B and pigment granules translocation. J. Cell Biol. 52, 754–758 (1972)

    Google Scholar 

  • Murisier, P. (1921), cited in Bronn (1927)

  • Neckel, I.: Chemische und elektronenmikroskopische Untersuchungen über das Guanin in der Haut einiger Fische. Mikr. 9, 113–119 (1954)

    Google Scholar 

  • Popoff, M.: Fischfärbung und Selektion. Biol. Zbl. 26, 272–282 (1906)

    Google Scholar 

  • Porter, K.R., Bonneville, M.A.: An introduction to the fine structure of cells and tissues. Philadelphia: Lea and Febiger 1965

    Google Scholar 

  • Pouchet, G. (1876), cited in Bronn (1927)

  • Prowazek, St.v. (1900), cited in Schnakenbeck (1926)

  • Rabl, H.: Über Bau und Entwicklung der Chromatophoren der Cephalopoden nebst allgemeinen Bemerkungen über die Haut dieser Tiere. Sitzungsber. Akad. Wiss. Wien, Math-naturwiss. Kl III 109, 341–404 (1900)

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  • Reams, W.M., Jr.: An experimental study of the development of pigment cells in the coelomic lining of the chick embryo. J. Morphol. 99, 513–547 (1956)

    Google Scholar 

  • Reams, W.M., Jr.: Morphogenesis of pigment cells in the connective tissue of the PET mouse. In: Whipple-Silver-Zweig. The pigment cell; molecular, biological and clinical aspects. Ann. N.Y. Acad. Sci. 100, 486–495 (1963)

  • Reinicke, O.: Über den Wandungsbau der Arterien, insbesondere die Struktur des elastischen Gewebes bei Anamniern und Sauropsiden. Arch. mikr. Anat. 89, 15–77 (1917)

    Google Scholar 

  • Reinke, F.: Zellstudien. Arch. mikr. Anat. 43, 377–422 (1894)

    Google Scholar 

  • Reynolds, E.S.: The use of lead citrate at high pH as an electron-opaque stain in electron microscopy. J. Cell Biol. 17, 208–212 (1963)

    Google Scholar 

  • Robison, W.G., Jr., Charlton, J.S.: Microtubules, microfilaments, and pigment movement in the chromatophores of Palaemonetes vulgaris (Crustacea). J. Exp. Zool. 186, 279–304 (1973)

    Google Scholar 

  • Rohrlich, S.T.: Fine structural demonstration of ordered arrays of cytoplasmic filaments in vertebrate iridophores. A comparative survey. J. Cell Biol. 62, 295–304 (1974)

    Google Scholar 

  • Rohrlich, S.T., Porter, K.R.: Fine structural observations relating to the production of color by the iridophores of a lizard, Anolis carolinensis. J. Cell Biol. 53, 38–53 (1972)

    Google Scholar 

  • Rynberk, G. van: Über den durch Chromatophoren bedingten Farbenwechsel der Tiere (sog. chromatische Hautfunktion). Ergeb. Physiol. 5, 347–571 (1906)

    Google Scholar 

  • Sabatini, D.D., Bensch, K.G., Barrnett, R.J.: Cytochemistry and electron microscopy. The preservation of cellular ultrastructure and enzymatic activity by aldehyde fixation. J. Cell Biol. 17, 19–58 (1963)

    Google Scholar 

  • Schäfer, W.: Bau, Entwicklung und Farbenstehung bei den Flitterzellen von Sepia officinalis. Z. Zellforsch, mikr. Anat. 27, 222–245 (1938)

    Google Scholar 

  • Schmidt, W.J.: Über die sogenannten Xantholeukophoren beim Laubfrosch. Arch. mikr. Anat. 93, 93–117 (1920a)

    Google Scholar 

  • Schmidt, W.J.: Über das Verhalten der verschiedenartigen Chromatophoren beim Farbenwechsel des Laubfrosches. Arch. mikr. Anat. 93, 414–455 (1920b)

    Google Scholar 

  • Schnakenbeck, W.: Über Färbungsanomalien bei Pleuronectiden. Wiss. Meeresunters. Helgoland XV. Festschrift Heincke, 1–22 (1923)

  • Schnakenbeck, W.: Vergleichende Untersuchungen über die Pigmentierung mariner Fische. Z. mikr.-anat. Forsch. 4, 203–289 (1926)

    Google Scholar 

  • Sécerov, S.: Die Umwelt des Keimplasma. IV. Der Lichtgenuß im Lacerta-Körper. Roux's Arch. Entwicklungsmech. 34, 742–748 (1912)

    Google Scholar 

  • Setoguti, T.: Ultrastructure of guanophores. J. Ultrastruct. Res. 18, 324–332 (1967)

    Google Scholar 

  • Taylor, J.D.: The presence of reflecting platelets in integumental melanophores of the frog, Hyla arenicolor. J. Ultrastruct. Res. 35, 532–540 (1971)

    Google Scholar 

  • Tretjakoff, D.: Der chromatische Apparat vom Ährenfisch. Zool. Anz. 66, 183–190 (1926)

    Google Scholar 

  • Twitty, V.C., Niu, M.C.: Causal analysis of chromatophore migration. J. Exp. Zool. 108, 405–438 (1948)

    Google Scholar 

  • Wardle, C.S.: New observations on the lymph system of the plaice Pleuronectes platessa and other teleosts. J. Mar. Biol. Ass. U.K. 51, 977–990 (1971)

    Google Scholar 

  • Weidenreich, F.: Die Lokalisation des Pigmentes und ihre Bedeutung in Ontogenie und Phylogenie der Wirbeltiere. Z. Morphol. Antropol. Sonderh. 2, 59–140 (1912)

    Google Scholar 

  • Weidenreich, F., Baum, H., Trautmann, A.: Die Lymphgefäße der Teleostier. In: Bolk-Göppert-Kallius-Lubosch, Handbuch der vergleichenden Anatomie der Wirbeltiere, Bd. 6, S. 761–771. Berlin und Wien: Urban & Schwarzenberg 1933

    Google Scholar 

  • Wise, G.E.: Ultrastructure of amphibian melanophores after light-dark adaptation and hormonal treatment. J. Ultrastruct. Res. 27, 472–485 (1969)

    Google Scholar 

Download references

Author information

Authors and Affiliations

  1. Anatomisches Institut der Universität Hamburg und Zentrum für Anatomie und Cytobiologie der Justus Liebig-Universität, Giessen, Bundesrepublik Deutschland

    Jens-Henning Frese

Authors
  1. Jens-Henning Frese
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

Additional information

In partial fulfillment for the degree of Doctor of Medicine under the direction of Prof. Dr. Dr. H.-R. Duncker (Giessen)

Rights and permissions

Reprints and permissions

About this article

Cite this article

Frese, JH. Ultrastructure of the extracutaneous pigment cells in the plaice (Pleuronectes platessa, L., Teleostei). Cell Tissue Res. 195, 123–144 (1978). https://doi.org/10.1007/BF00233681

Download citation

  • Accepted:

  • Issue Date:

  • DOI: https://doi.org/10.1007/BF00233681

Key words

Search

Navigation