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Right-left asymmetry and situs inversus inTriturus alpestris

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Summary

  1. 1.

    Of 10,695 larvae ofTriturus alpestris, 419 exhibitedcomplete orincomplete situs inversus in at least one of their asymmetric organs, i.e.alimentary canal, heart, andnuclei habenulae. The abnormal (nonregular) animals appeared in the following groups:

    1. a)

      33 (0.9% of 3,801) among the control animals (spontaneous reversal),

    2. b)

      50 (2.6% of 1,947) in a series in which the eggs were not stripped from the grass leaves to which they had been attached (“blade series”).

    3. c)

      83 (3% of 2,748) afterx-irradiation between cleavage and late neurulation.

    4. d)

      253 (of 2,199) after exposure tolithium sulfate hydrate between the morula and early postneurula stages.

      Thus x-irradiation and particularly lithium treatment proved capable of provoking situs inversus. These two nonsurgical methods were most effective when applied at the gastrula stage.

  2. 2.

    The asymmetric organs were completely or incompletely reversed. Thevarious degrees of reversal formed graded series of reactions ranging from almost normal situs to ideal situs inversus. In 65% of the nonregular larvae, all three organs were nonregular. The three did not differ in the faculty of assuming the reversed state. In each of them, incomplete reversal occurred more frequently than complete reversal, and incompletely reversed larvae outnumbered the completely reversed by, for example, 73∶27 in the control group or 88∶12 in the lithium series. The several grades of reversal of the three organs were combined in almost any conceivable way; the anlagen are obviously capable of responding independently of one another. Nonetheless, in most cases gut, heart, and habenulae reacted jointly and similarly.

  3. 3.

    InTriturus, no convincing evidence for monohybrid inheritance of spontaneous reversal is available. A polygenic basis to account for the lability of sidedness is discussed.

  4. 4.

    There was no direct relationship between the larval malformations (e.g. flexures of the body) caused by x-irradiation or lithium treatment and the occurrence of reversal.

  5. 5.

    Presumably, a microstructure that is asymmetric in itself and capable of determining the orientation of the asymmetric organs is present in the egg and transmitted to all rudiments so that each of them possesses an intrinsic orienting tendency. Reversal is probably an incidental effect of the disturbance of normal development. Surgical methods, such as replantation, constriction, or extirpation, and nonsurgical methods, such as x-irradiation or lithium treatment, provoke regulatory movements, in the course of which the anlagen are rearranged. The rudiments may become rotated with respect to their original orientations, and their intrinsic microstructures may therefore assume abnormal relative positions to the geometrical axes of the embryo. This change in the relative positions is the direct cause of situs inversus, the degree of reversal depending on the angle of rotation. In the small egg, the three organs are often affected similarly, though the looseness of the connections between the rearranging cell complexes permits local differences in the amount of rotation and hence in the degree of reversal. This interpretation is termed theregulation hypothesis of situs inversus.

Zusammenfassung

  1. 1.

    Bei 419 von 10695 Larven vonTriturus alpestris war mindestens eines der drei asymmetrischen OrganeDarmkanal, Herz undNuclei habenulae des Zwischenhirnsvollständig oderunvollständig invers. Die abnormen (nichtregulären) Tiere fanden sich in den folgenden Serien:

    1. a)

      33 (0,9% von 3801) unter den Kontrolltieren (Spontaninversionen);

    2. b)

      50 (2,6% von 1947) in einer Serie, bei der der Laich nicht von den Grasblättern abgestreift wurde, an die das Weibchen ihn geklebt hatte („Blattserie“);

    3. c)

      83 (3% von 2748) nachRöntgenbestrahlung zwischen Furchung und später Neurulation;

    4. b)

      253 (von 2199) nach Behandlung mitLithiumsulfat-Hydrat zwischen Morula- und einem früheren Postneurula-Stadium.

      Röntgenhestrahlung und insbesondere Lithium-Behandlung können also Situs inversus auslösen. Diese beiden nichtchirurgischen Methoden waren am wirkungsvollsten, wenn sie auf dem Gastrula-Stadium angewandt wurden.

  2. 2.

    Die asymmetrischen Organe waren vollständig oder unvollständig invertiert. Die verschiedenenInversionsgrade bildeten Stufenreihen von Reaktionen, die vom fast normalen bis zum ideal inversen Situs reichten. Bei 65% der nichtregulären Larven waren alle drei Organe nichtregulär. In der Bereitschaft, den inversen Zustand anzunehmen, unterschieden sich letztere nicht. Bei jedem von ihnen traten unvollständige Inversionen häufiger ein als vollständige, und unvollständig invertierte Larven waren viel zahlreicher als vollständig inverse (Verhältnis z. B. 73∶27 bei den Kontrolltieren oder 88∶12 in den Lithium-Serien). Die einzelnen Inversionsgrade der drei Organe erschienen in jeder denkbaren Weise kombiniert: die Anlagen dieser Organe sind offensichtlich befähigt, ihre Seitigkeit unabhängig voneinander anzunehmen. Dennoch reagierten Darm, Herz und Habenulae in den meisten Fällen gemeinsam und ähnlich.

  3. 3.

    BeiTriturus gibt es bisher keinen überzeugenden Beweis für eine monohybride Vererbung des spontanen Situs inversus. Eine polygene Grundlage für die Labilität der Seitigkeit beiTriturus wird diskutiert.

  4. 4.

    Das Eintreten einer Inversion hing nicht unmittelbar mit den larvalen Mißbildungen (z. B. den Verbiegungen des Körpers) zusammen, die durch die Röntgenbestrahlung oder die Lithium-Behandlung verursacht worden waren.

  5. 5.

    Deutung der Ergebnisse. Vermutlich besitzt das Ei eine asymmetrische MikroStruktur, die die Seitigkeit der asymmetrischen Organe festlegt. Diese Struktur wird anscheinend an alle Anlagen weitergegeben und so zur Grundlage der eigenen Richtungstendenz eines jeden Organs. Die Inversion ist wahrscheinlich nur ein Nebeneffekt der Störung der Normalentwicklung. Die chirurgischen wie die nichtchirurgischen Eingriffe (d.h. Replantation, Schnürung und Exstirpation ebenso wie Röntgenbestrahlung oder Lithium-Behandlung) lösen Regulationsbewegungen aus, in deren Verlauf sich die Anlagen neu anordnen. Diese können dabei, bezogen auf ihre ursprüngliche Ausrichtung, mehr oder weniger stark rotiert werden, womit auch ihre asymmetrische Mikrostruktur in eine abnorme Lage zu den geometrischen Achsen des Embryos gerät. Diese Änderung der relativen Lage ist die unmittelbare Ursache der Inversion, und der Inversionsgrad hängt vom Rotationswinkel ab. In dem kleinen Ei werden die drei Organe oft in ähnlicher Weise rotiert; weil jedoch die sich neu ordnenden Zellkomplexe nur locker verbunden sind, bleiben örtliche Unterschiede im Ausmaß der Rotation und damit im Inversionsgrad der Organe möglich. Die hier erörterte Erklärung wirdRegulations-Hypothese des Situs inversus genannt.

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References

  1. Baker-Cohen, K. F.: Visceral and vascular transposition in fishes, and a comparison with similar anomalies in man. Amer. J. Anat.109, 37–56 (1961).

  2. Boycott, A. E., C. Diver, S. L. Garstang, andF. M. Turner: The inheritance of sinistrality inLimnaea peregra (Mollusca, Pulmonata). Phil. Trans. B219, 51–131 (1930).

  3. Bünning, E.: Polarität und inäquale Teilung des pflanzlichen Protoplasten. In: Protoplasmatologia, Bd. VIII, Teil 9a. Wien: Springer 1957.

  4. Cockayne, E. A.: The genetics of transposition of the viscera. Quart. J. Med.7, 479–493 (1938).

  5. Crampton, H. E., Jr.: Reversal of cleavage in a sinistral gasteropod. Ann. N.Y. Acad. Sci.8, 167–170 (1894).

  6. Dalcq, A.: La morphogénèse du tractus digestif, d'après son analyse expérimentale chez les amphibiens. Bull. Acad. Med. Belg.7, 466–497 (1942).

  7. —: Sur les opérations susceptibles de provoquer l'inversion du situs viscerum chez les anoures. Acta anat. (Basel-New York), sep. vol.4, 100–107 (1947).

  8. —, etS. Halter: Contribution à l'étude expérimentale de la morphogénèse du tractus digestif chez les amphibiens. Arch. Biol. (Liège)54, 477–587 (1943).

  9. Degner, E.: Der Erbgang der Inversion beiLaciniaria biplicata MTG. (Gastr. Pulm.) nebst Bemerkungen zur Biologie dieser Art. Mitt. Hamb. Zool. Mus. u. Inst.51, 3–61 (1952).

  10. Diver, C., andI. Andersson-Kottö: Sinistrality inLimnaea peregra (Mollusca, Pulmonata): the problem of mixed broods. J. Genet.35, 447–525 (1938).

  11. Feldman, W. M.: Transposition of viscera, behaving as a Mendelian recessive character with congenital absence of the appendix. Proc. roy. Soc. Med.28, 753–756 (1935).

  12. Koltzer, I.: Vergleichende Untersuchungen über die Leibeshöhlenverhältnisse der Plattfische. Z. Fischerei u. Hilfswiss. (N.F.)4, 595–634 (1956).

  13. Koltzer, I.: Leibeshöhlenverhältnisse der Linksformen vonPleuronectes platessa L. undPleuronectes flesus L. Z. Fischerei u. Hilfswiss. (N.F.)6, 589–595 (1957).

  14. Kraft, A. V.: Beeinflussung des Eingeweidesitus beim Alpenmolch (Triturua alpestris) durch elektrischen Strom. Wilhelm Roux' Archiv160, 255–258 (1968a).

  15. —: Larvengestalt und Eingeweide-Situs beim Alpenmolch (Triturus alpestris) nach halbseitiger UV-Bestrahlung von Neurula- und Nachneurula-Keimen. Wilhelm Roux' Archiv160, 259–297 (1968b).

  16. Kreht, H.: Form und Zellaufbau des Ganglion habenulae und der Area subhabenularis bei Anuren, Urodelen und Gymnophionen. Z. mikr.-anat. Forsch.46, 470–487 (1939).

  17. Leedale, G. F.: Pellicle structure inEuglena. Brit. Phycol. Bull.2 (5), 291–306 (1964).

  18. Lehmann, F. E.: Mesodermisierung des präsumptiven Chordamaterials durch Einwirkung von Lithiumchlorid auf die Gastrula vonTriton alpestris. Wilhelm Roux' Arch. Entwickl.-Mech. Org.136, 112–146 (1937).

  19. —: Regionale Verschiedenheiten des Organisators vonTriton, insbesondere in der vorderen und hinteren Kopfregion, nachgewiesen durch phasenspezifische Erzeugung von lithiumbedingten und operativ bewirkten Regionaldefekten. Wilhelm Roux' Arch. Entwickl.-Mech. Org.138, 106–158 (1938).

  20. Ludwig, W.: Das Rechts-Links-Problem im Tierreich und beim Menschen. Berlin: Springer 1932.

  21. —: Bestimmung und Vererbung der Asymmetrieform (Rechts-Links-Problem). Verh. dtsch. zool. Ges.1936, 21–73 (1936).

  22. —: Über die Genese der Asymmetrieform bei Bettwanzen. Wilhelm Roux' Arch. Entwickl.-Mech. Org.136, 294–312 (1937).

  23. —, u.H. Zwanzig: Über normalen und anormalen (inversen, verdoppelten, sterilen, intersexuellen) Kopulationsapparat der Bettwanze. Z. Naturw. (Naturwiss. Ver. Sachsen u. Thür. zu Halle a.S.)91, 136–148 (1937).

  24. Mangold, O.: Situs inversus beiTriton. Arch. Entwickl.-Mech. Org.48, 505–516 (1921).

  25. —: Hans Spemann, ein Meister der Entwicklungsphysiologie. Sein Leben und sein Werk. Stuttgart: Wissenschaftliche Verlagsgesellschaft 1953.

  26. —, u.T. Peters: Über die Wirkung gleicher Röntgendosen auf verschiedene Stadien der Frühentwicklung vonTriturus alpestris. Beitr. path. Anat.116, 478–516 (1965).

  27. Meyer, R.: Die ursächlichen Beziehungen zwischen dem Situs viscerum und Situs cordis. Arch. Entwickl.-Mech. Org.37, 85–107 (1913).

  28. Nieuwkoop, P. D., andJ. Faber: Normal table ofXenopus laevis (Daudin). Amsterdam: North-Holland Publ. Co. 1956.

  29. Pasteels, J.: Recherches sur l'action du LiCl sur les œufs des amphibiens. Arch. Biol. (Liège)56, 105–183 (1945).

  30. Pressler, K.: Beobachtungen und Versuche über den normalen und inversen Situs viscerum et cordis bei Anurenlarven. Arch. Entwickl.-Mech. Org.32, 1–35 (1911).

  31. Raven, C. P.: Morphogenesis: The Analysis of Molluscan Development. London-New York-Paris-Los Angeles: Pergamon Press 1958.

  32. Sanides, F.: Die letale und teratogene Wirkung von Röntgenstrahlen auf ungefurchte Keime und Gastrulen vonTriton alpestris in verschiedenartigem Milieu. Biol. Zbl.75, 149–177 (1956).

  33. Spemann, H.: Über eine neue Methode der embryonalen Transplantation. Verh. Dtsch. Zool. Ges. Marburg 1906, 195–202 (1906).

  34. —: Über embryonale Transplantation. Verh. Ges. Dtsch. Naturf. u. Ärzte Stuttgart 1906, 189–201 (1907).

  35. —, u.H. Falkenberg: Über asymmetrische Entwicklung und Situs inversus viscerum bei Zwillingen und Doppelbildungen. Arch. Entwickl.-Mech. Org.45, 371–422 (1919).

  36. Stern, C.: Principles of human genetics, 2nd edit. San Francisco and London: Freeman 1960.

  37. Takaya, H.: Studies on situs inversus viscerum in Amphibia. II. Production of s.i. v. through extirpation or exchange of parts of the neural plate. Mem. Coll. Sci. Univ. Kyoto, Ser. B20, 14–19 (1951a).

  38. —: Studies on situs inversus viscerum in Amphibia. III. Production of s.i.v. through LiCl and other agents. Annotat. Zool. Japon.24, 198–204 (1951b).

  39. Takaya, H.: Studies on situs inversus viscerum in Amphibia. IV. Production of s.i.v. following extirpation or transplantation of the presumptive mesoderm. Annotat. Zool. Japon.25, 89–96 (1952).

  40. —: Studies on situs inversus viscerum in Amphibia. V. Production of s.i.v. following the replacement of the presumptive mesoderm. Mem. Coll. Sci. Univ. Kyoto, Ser. B20, 133–138 (1953a).

  41. —: Studies on situs inversus viscerum in Amphibia. VI. Production of s.i.v. following extirpation or transplantation of the presumptive endoderm. Annotat. Zool. Japon.26, 38–42 (1953b).

  42. —: Studies on situs inversus viscerum in Amphibia. VII. Production of s.i.v. following extirpation of the ventral lip of blastopore. Annotat. Zool. Japon.28, 8–11 (1955).

  43. Tartar, V.: The biology ofStentor. Oxford-London-New York-Paris: Pergamon Press 1961.

  44. Tihen, J. A., D. R. Charles, andT. O. Sippel: Inherited visceral inversion in mice. J. Hered.39, 29–31 (1948).

  45. Torgersen, J.: Genic factors in visceral asymmetry and in the development and pathologic changes of lungs, heart and abdominal organs. Arch. Path.47, 566–593 (1949).

  46. Troll, W.: Praktische Einführung in die Pflanzenmorphologie. Teil II. Die blühende Pflanze. Jena: Gustav Fischer 1957.

  47. Ubisch, L. v.: Untersuchungen über Pleuronectiden. II. Ambikoloration, Inversion und Bilateralität. Wilhelm Roux' Arch. Entwickl.-Mech. Org.145, 1–61 (1951).

  48. —: Untersuchungen über Pleuronectiden. III. Weitere Untersuchungen der Farbanomalien beiPleuronectes platessa und den BastardenPleuronectes platessa ♀ ×Pleuronectes flesus ♂. Wilhelm Roux' Arch. Entwickl.-Mech. Org.145, 528–548 (1952).

  49. Uhlig, G.: Entwicklungsphysiologische Untersuchungen zur Morphogenese vonStentor coeruleus Ehrbg. Arch. Protistenk.105, 1–109 (1960).

  50. Wehrmaker, A.: Darmanomalien von Anurenlarven und Rechts-Links-Problem (Versuche mit Lithium-Ionen). Zool. Jb., Abt. allg. Zool. u. Physiol.70, 489–512 (1964).

  51. —: Situs inversus inTriturus alpestris following lithium treatment of the gastrula. Verhandl. Dtsch. Zool. Ges. Göttingen 1966, Zool. Anz. Suppl.30, 564–570 (1967).

  52. Wilens, S.: A study of asymmetry in the developing gut. Proc. nat. Acad. Sci. (Wash.)43, 440–442 (1957).

  53. Wilhelmi, H.: Experimentelle Untersuchungen über Situs inversus viscerum. Arch. Entwickl.-Mech. Org.48, 517–532 (1921).

  54. Woellwarth, C. v.: Experimentelle Untersuchungen über den Situs inversus der Eingeweide und der Habenula des Zwischenhirns bei Amphibien. Wilhelm Roux' Arch. Entwickl.-Mech. Org.144, 178–256 (1950).

  55. Yoshida, Y.: Visceral inversion induced with Janus green inHynobius embryos, with especial remarks on the mechanism of the inversion. Mie med. J.8, 183–209 (1958).

  56. Zwanzig, H.: Über die Verursachung regulärer und inverser Asymmetrie im Molchkeim. Z. wiss. Zool.150, 468–493 (1938).

  57. Zwirner, R., u.B. Kuhlo: Die prospektive Potenz der rechten und der linken Herzanlage. (Ein experimenteller Beitrag zur Asymmetrie des Herzens.) Wilhelm Roux' Arch. Entwickl.-Mech. Org.155, 511–524 (1964).

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Additional information

The author is greatly indebted to the late Prof.Otto Mangold (Heiligenberg) for proposing this study, and to Dr.Carl von Woellwarth (Heiligenberg) for criticizing a draft of this paper. Dr. A.von Kraft (Heiligenberg) explained controversial points of his own work on the subject. In Halifax, Drs.Ian A. McLaren and E. T.Garside read the translation of the German manuscript, and Dr.Edith Angelopoulos discussed the results of herPh. D. thesis on the structure of trypanosomatids with the author. Sincere thanks are expressed to Mrs.Edith Born, MissEleonore Kroschewski, and Mrs.Brigitte Byers for technical assistance. Financial support was obtained from the Deutsche Forschungsgemeinschaft e.V. (grants to Prof. O.Mangold and Prof. H.Langendorff, Heiligenberg) and from the National Research Council of Canada (a postdoctorate fellowship and Grant No. A 2607).

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Wehrmaker, A. Right-left asymmetry and situs inversus inTriturus alpestris . W. Roux' Archiv f. Entwicklungsmechanik 163, 1–32 (1969). https://doi.org/10.1007/BF00576984

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Keywords

  • Lithium Treatment
  • Situs Inversus
  • Sulfate Hydrate
  • Spontaneous Reversal
  • Incomplete Reversal