Skip to main content
SpringerLink
Log in

Chemical Synthesis of Proteins Containing 300 Amino Acids

  • Review
  • Published:
Chemical Research in Chinese Universities Aims and scope

Abstract

Chemical synthesis of proteins containing up to 300 amino acids may cover 30%–50% of all the proteins encountered in biomedical studies and may provide an alternate approach to the usually used recombinant expression technology, vastly expanding the chemical space of the latter. In the present review article, we tried to survey the recent progresses made for more rapid synthesis of increasingly long peptides and more efficient ligation of multiple peptide segments. The developments of seminal methods by many research groups have greatly contributed to the recent breakthroughs in the successful total synthesis of a number of functionally important proteins, such as oligou-biquitins, bacterial GroEL/ES chaperones, and mirror-image DNA polymerases. Through these studies, a potential bottleneck has also been recognized for the chemical synthesis of large proteins, namely, how to ensure that each peptide segment from a large protein avoids unfavorable aggregation when dissolved in aqueous solution. Many new methods, such as removable backbone modification(RBM) strategy have been developed to overcome this bottleneck, while more studies need to be carried out to develop more effective and less costly methods that ultimately, may lead to fully automatable chemical synthesis of customized proteins of 300 amino acids bearing any artificial designs.

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this article

Log in via an institution

Price excludes VAT (USA)
Tax calculation will be finalised during checkout.

Instant access to the full article PDF.

Institutional subscriptions

Similar content being viewed by others

References

  1. Kulkarni S. S., Sayers J., Premdjee B., Payne R. J., Nat. Rev. Chem., 2018, 2, 0122

    CAS  Google Scholar 

  2. Conibear A. C., Watson E. E., Payne R. J., Becker C. F. W., Chem. Soc. Rev., 2018, 47, 9046

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  3. Sun H., Brik A., Acc. Chem. Res., 2019, 52, 3361

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  4. Bondalapati S., Jbara M., Brik A., Nat. Chem., 2016, 8, 407

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  5. Kent S. B. H., Bioorg. Med. Chem., 2017, 25, 4926

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  6. Yang J., Zhao J., Sci. China Chem, 2018, 61, 97

    CAS  Google Scholar 

  7. Kent S. B. H., Chem. Soc. Rev., 2009, 38, 338

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  8. Kumar K. S. A., Bavikar S. N., Spasser L., Moyal T., Ohayon S., Brik A., Angew. Chem. Int. Ed., 2011, 50, 6137

    CAS  Google Scholar 

  9. Weinstock M. T., Jacobsen M. T., Kay M. S., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2014, 111, 11679

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  10. Pech A., Achenbach J., Jahnz M., Schülzchen S., Jarosch F., Bordusa F., Klussmann S., Nucleic Acids Res., 2017, 45, 3997

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  11. Xu W., Jiang W., Wang J., Yu L., Chen J., Liu X., Liu L., Zhu T. F., Cell Discovery, 2017, 3, 17008

    PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  12. Jiang W., Zhang B., Fan C., Wang M., Wang J., Deng Q., Liu X., Chen J., Zheng J., Liu L., Zhu T. F., Cell Discovery, 2017, 3, 17037

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  13. Hojo H., Org. Biomol. Chem., 2016, 14, 6368

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  14. Bode J. W., Acc. Chem. Res., 2017, 50, 2104

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  15. Liu H., Li X., Acc. Chem. Res., 2018, 51, 1643

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  16. Xu S., Zhao Z., Zhao J., Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1009

    CAS  Google Scholar 

  17. Agouridas V., El Mahdi O., Diemer V., Cargoët M., Monbaliu J. C. M., Melnyk O., Chem. Rev., 2019, 119, 7328

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  18. Olschewski D., Becker C. F. W., Mol. Biosyst., 2008, 4, 733

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  19. Li J. B., Tang S., Zheng J. S., Tian C. L., Liu L., Acc. Chem. Res., 2017, 50, 1143

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  20. Yoshiya T., Tsuda S., Masuda S., ChemBioChem, 2019, 20, 1906

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  21. Wang S., Thopate Y. A., Zhou Q., Wang P. Chin. J. Chem., 2019, 37, 1181

    CAS  Google Scholar 

  22. Pedersen S. L., Tofteng A. P., Malik L., Jensen K. J., Chem. Soc. Rev., 2012, 41, 1826

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  23. Coantic S., Subra G., Martinez J., Int. J. Pept. Res. Ther., 2008, 14, 143

    CAS  Google Scholar 

  24. Palasek S. A., Cox Z. J., Collins J. M., J. Pept. Sci., 2007, 13, 143

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  25. Rodriguez H., Suarez M., Albericio F., J. Pept. Sci., 2010, 16, 136

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  26. Ben Haj Salah K., Inguimbert N., Org. Lett., 2014, 16, 1783

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  27. Malik L., Tofteng A. P., Pedersen S. L., Sørensen K. K., Jensen K. J., J. Pept. Sci., 2010, 16, 506

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  28. Singer D., Zauner T., Genz M., Hoffmann R., Zuchner T., J. Pept. Sci., 2010, 16, 358

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  29. Qu Q., Pan M., Gao S., Zheng Q. Y., Yu Y. Y., Su J. C., Li X., Hu H. G., Adv. Sci., 2018, 5, 1800234

    Google Scholar 

  30. Lu L., Guo Y., Wang T., Liang L., Zhao S., Wang F., Liu L., Sci. China Chem., 2020, 63, 237

    CAS  Google Scholar 

  31. Huang Y. C., Fang G. M., Liu L., Natl. Sci. Rev., 2016, 3, 107

    CAS  Google Scholar 

  32. Gordon C. P., Org. Biomol. Chem., 2018, 16, 180

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  33. Lücke D., Dalton T., Ley S. V., Wilson Z. E., Chem. Eur. J., 2016, 22, 4206

    PubMed  Google Scholar 

  34. Mijalis A. J., Thomas D. A., Simon M. D., Adamo A., Beaumont R., Jensen K. F., Pentelute B. L., Nat. Chem. Biol., 2017, 13, 464

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  35. Mándity I. M., Olasz B., Ötvös S. B., Fülöp F., ChemSusChem, 2014, 7, 3172

    PubMed  Google Scholar 

  36. Dawson P. E., Muir T. W., Clark-Lewis I., Kent S. B., Science, 1994, 266, 776

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  37. Yan L. Z., Dawson P. E., J. Am. Chem. Soc., 2001, 123, 526

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  38. Wan Q., Danishefsky S. J., Angew. Chem. Int. Ed., 2007, 46, 9248

    CAS  Google Scholar 

  39. Jin K., Li T., Chow H. Y., Liu H., Li X., Angew. Chem. Int. Ed., 2017, 56, 14607

    CAS  Google Scholar 

  40. Huang Y., Liu L., Sci. China Chem., 2015, 58, 1779

    CAS  Google Scholar 

  41. Botti P., Villain M., Manganiello S., Gaertner H., Org. Lett., 2004, 6, 4861

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  42. Warren J. D., Miller J. S., Keding S. J., Danishefsky S. J., J. Am. Chem. Soc., 2004, 126, 6576

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  43. Zheng J. S., Chang H. N., Shi J., Liu L., Sci. China Chem., 2012, 55, 64

    CAS  Google Scholar 

  44. Zheng J. S., Cui H. K., Fang G. M., Xi W. X., Liu L., ChemBioChem, 2010, 11, 511

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  45. Tsuda S., Shigenaga A., Bando K., Otaka A., Org. Lett., 2009, 11, 823

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  46. Ollivier N., Dheur J., Mhidia R., Blanpain A., Melnyk O., Org. Lett., 2010, 12, 5238

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  47. Dheur J., Ollivier N., Vallin A., Melnyk O., J. Org. Chem., 2011, 76, 3194

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  48. Zheng J. S., Chang H. N., Wang F. L., Liu L., J. Am. Chem. Soc., 2011, 133, 11080

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  49. Ingenito R., Bianchi E., Fattori D., Pessi A., J. Am. Chem. Soc., 1999, 121, 11369

    CAS  Google Scholar 

  50. Shin Y., Winans K. A., Backes B. J., Kent S. B. H., Ellman J. A., Bertozzi C. R., J. Am. Chem. Soc., 1999, 121, 11684

    CAS  Google Scholar 

  51. Blanco-Canosa J. B., Dawson P. E., Angew. Chem. Int. Ed., 2008, 47, 6851

    CAS  Google Scholar 

  52. Siman P., Karthikeyan S. V., Nikolov M., Fischle W., Brik A., Angew. Chem. Int. Ed., 2013, 52, 8059

    CAS  Google Scholar 

  53. Ansaloni A., Wang Z. M., Jeong J. S., Ruggeri F. S., Dietler G., Lashuel H. A., Angew. Chem. Int. Ed., 2014, 53, 1928

    CAS  Google Scholar 

  54. Wang J. X., Fang G. M., He Y., Qu D. L., Yu M., Hong Z. Y., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2015, 54, 2194

    CAS  Google Scholar 

  55. Tofteng A. P., Sørensen K. K., Conde-Frieboes K. W., Hoeg-Jensen T., Jensen K. J., Angew. Chem. Int. Ed., 2009, 48, 7411

    CAS  Google Scholar 

  56. Nilsson B. L., Kiessling L. L., Raines R. T., Org. Lett., 2000, 2, 1939

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  57. Zhang Y., Xu C., Lam H. Y., Lee C. L., Li X., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2013, 110, 6657

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  58. Li T., Liu H., Li X., Org. Lett., 2016, 18, 5944

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  59. Xu C., Xu J., Liu H., Li X., Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1119

    CAS  Google Scholar 

  60. Huang D. L., Montigny C., Zheng Y., Beswick V., Li Y., Cao X. X., Barbot T., Jaxel C., Liang J., Xue M., Tian C. L., Jamin N., Zheng J. S., Angew. Chem. Int. Ed., 2020, 59, 5178

    CAS  Google Scholar 

  61. Pusterla I., Bode J. W., Nat. Chem., 2015, 7, 668

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  62. Pattabiraman V. R., Ogunkoya A. O., Bode J. W., Angew. Chem. Int. Ed., 2012, 51, 5114

    CAS  Google Scholar 

  63. Baldauf S., Schauenburg D., Bode J. W., Angew. Chem. Int. Ed., 2019, 58, 12599

    CAS  Google Scholar 

  64. Wucherpfennig T. G., Pattabiraman V. R., Limberg F. R. P., Ruiz-Rodriguez J., Bode J. W., Angew. Chem. Int. Ed., 2014, 53, 12248

    CAS  Google Scholar 

  65. Mitchell N. J., Malins L. R., Liu X., Thompson R. E., Chan B., Radom L., Payne R. J., J. Am. Chem. Soc., 2015, 137, 14011

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  66. Mitchell N. J., Sayers J., Kulkarni S. S., Clayton D., Goldys A. M., Ripoll-Rozada J., Pereira P. J. B., Chan B., Radom L., Payne R. J., Chem., 2017, 2, 703

    CAS  Google Scholar 

  67. Sayers J., Karpati P. M. T., Mitchell N. J., Goldys A. M., Kwong S. M., Firth N., Chan B., Payne R. J., J. Am. Chem. Soc., 2018, 140, 13327

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  68. Kulkarni S. S., Watson E. E., Premdjee B., Conde-Frieboes K. W., Payne R. J., Nat. Protoc., 2019, 14, 2229

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  69. Chisholm T. S., Kulkarni S. S., Hossain K. R., Cornelius F., Clarke R. J., Payne R. J., J. Am. Chem. Soc., 2020, 142, 1090

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  70. Fang G. M., Li Y. M., Shen F., Huang Y. C., Li J. B., Lin Y., Cui H. K., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2011, 50, 7645

    CAS  Google Scholar 

  71. Flood D. T., Hintzen J. C. J., Bird M. J., Cistrone P. A., Chen J. S., Dawson P. E., Angew. Chem. Int. Ed., 2018, 57, 11634

    CAS  Google Scholar 

  72. Zheng J. S., Tang S., Qi Y. K., Wang Z. P., Liu L., Nat. Protoc., 2013, 8, 2483

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  73. Fang G. M., Wang J. X., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2012, 51, 10347

    CAS  Google Scholar 

  74. Chu G. C., Pan M., Li J., Liu S., Zuo C., Tong Z. B., Bai J. S., Gong Q., Ai H., Fan J., Meng X., Huang Y. C., Shi J., Deng H., Tian C., Li Y. M., Liu L., J. Am. Chem. Soc., 2019, 141, 3654

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  75. Zhang B., Deng Q., Zuo C., Yan B., Zuo C., Cao X. X., Zhu T. F., Zheng J. S., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2019, 58, 12231

    CAS  Google Scholar 

  76. Li Y. M., Yang M. Y., Huang Y. C., Li Y. T., Chen P. R., Liu L., ACS Chem. Biol., 2012, 7, 1015

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  77. Adams A. L., Cowper B., Morgan R. E., Premdjee B., Caddick S., Macmillan D., Angew. Chem. Int. Ed., 2013, 52, 13062

    CAS  Google Scholar 

  78. Liang J., Fang G., Huang X., Mei Z., Li J., Tian C., Liu L., Sci. China Chem., 2013, 56, 1301

    CAS  Google Scholar 

  79. Casadio F., Lu X., Pollock S. B., LeRoy G., Garcia B. A., Muir T. W., Roeder R. G., Allis C. D., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2013, 110, 14894

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  80. Li J., Li Y., He Q., Li Y., Li H., Liu L., Org. Biomol. Chem., 2014, 12, 5435

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  81. Li Y. M., Li Y. T., Pan M., Kong X. Q., Huang Y. C., Hong Z. Y., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2014, 53, 2198

    CAS  Google Scholar 

  82. Mong S. K., Vinogradov A. A., Simon M. D., Pentelute B. L., ChemBioChem, 2014, 15, 721

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  83. Pan M., He Y., Wen M., Wu F., Sun D., Li S., Zhang L., Li Y., Tian C., Chem. Commun., 2014, 50, 5837

    CAS  Google Scholar 

  84. Reif A., Siebenhaar S., Tröster A., Schmälzlein M., Lechner C., Velisetty P., Gottwald K., Pöhner C., Boos I., Schubert V., Rose-John S., Unverzagt C., Angew. Chem. Int. Ed., 2014, 53, 12125

    CAS  Google Scholar 

  85. Simon M. D., Heider P. L., Adamo A., Vinogradov A. A., Mong S. K., Li X., Berger T., Policarpo R. L., Zhang C., Zou Y., Liao X., Spokoyny A. M., Jensen K. F., Pentelute B. L., ChemBioChem, 2014, 15, 713

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  86. Murakami M., Kiuchi T., Nishihara M., Tezuka K., Okamoto R., Izumi M., Kajihara Y., Sci. Adv., 2016, 2, e1500678

    PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  87. Pan M., Gao S., Zheng Y., Tan X., Lan H., Tan X., Sun D., Lu L., Wang T., Zheng Q., Huang Y., Wang J., Liu L., J. Am. Chem. Soc., 2016, 138, 7429

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  88. Pedersen S. W., Moran G. E., Sereikaitė V., Haugaard-Kedström L. M., Stramgaard K., ChemBioChem, 2016, 17, 1936

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  89. Petersen M. E., Jacobsen M. T., Kay M. S., Org. Biomol. Chem., 2016, 14, 5298

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  90. Qi Y. K., Tang S., Huang Y. C., Pan M., Zheng J. S., Liu L., Org. Biomol. Chem., 2016, 14, 4194

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  91. Tailhades J., Sethi A., Petrie E. J., Gooley P. R., Bathgate R. A., Wade J. D., Hossain M. A., Chem. Eur. J., 2016, 22, 1146

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  92. Tang S., Wan Z., Gao Y., Zheng J. S., Wang J., Si Y. Y., Chen X., Qi H., Liu L., Liu W., Chem. Sci., 2016, 7, 1891

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  93. Gao S., Pan M., Zheng Y., Huang Y., Zheng Q., Sun D., Lu L., Tan X., Tan X., Lan H., Wang J., Wang T., Wang J., Liu L., J. Am. Chem. Soc., 2016, 138, 14497

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  94. Fang G. M., Chen X. X., Yang Q. Q., Zhu L. J., Li N. N., Yu H. Z., Meng X. M., Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1033

    CAS  Google Scholar 

  95. Wang Y. J., Szantai-Kis D. M., Petersson E. J., Org. Biomol. Chem., 2016, 14, 6262

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  96. Wang Z., Xu W., Liu L., Zhu T. F., Nat. Chem., 2016, 8, 698

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  97. Weller C. E., Dhall A., Ding F., Linares E., Whedon S. D., Senger N. A., Tyson E. L., Bagert J. D., Li X., Augusto O., Chatteijee C., Nat. Commun., 2016, 7, 12979

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  98. Xie R. L., Xu L., Li J. B., Chu G. C., Wang T., Huang Y. C., Li Y. M., Eur. J. Org. Chem., 2016, 2016, 2665

    CAS  Google Scholar 

  99. Xu L., Xu Y., Qu Q., Guan C. J., Chu G. C., Shi J., Li Y. M., RSC Adv., 2016, 6, 47926

    CAS  Google Scholar 

  100. Zheng J. S., He Y., Zuo C., Cai X. Y., Tang S., Wang Z. A., Zhang L. H., Tian C. L., Liu L., J. Am. Chem. Soc., 2016, 138, 3553

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  101. Zhou L., Holt M. T., Ohashi N., Zhao A., Müller M. M., Wang B., Muir T. W., Nat. Commun., 2016, 7, 10589

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  102. Tornøe C. W., Johansson E., Wahlund P. O., Synlett, 2017, 28, 1901

    Google Scholar 

  103. Tang S., Zuo C., Huang D. L., Cai X. Y., Zhang L. H., Tian C. L., Zheng J. S., Liu L., Nat. Protoc., 2017, 12, 2554

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  104. Tang S., Liang L. J., Si Y. Y., Gao S., Wang J. X., Liang J., Mei Z., Zheng J. S., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2017, 56, 13333

    CAS  Google Scholar 

  105. Tan X. L., Pan M., Zheng Y., Gao S., Liang L. J., Li Y. M., Chem. Sci., 2017, 8, 6881

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  106. Tan X. D., Pan M., Gao S., Zheng Y., Shi J., Li Y. M., Chem. Commun., 2017, 53, 10208

    CAS  Google Scholar 

  107. Shi L., Chen H., Zhang S. Y., Chu T. T., Zhao Y. F., Chen Y. X., Li Y. M., J. Pept. Sci., 2017, 23, 438

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  108. Schmidtgall B., Chaloin O., Bauer V., Sumyk M., Birck C., Torbeev V., Chem. Commun., 2017, 53, 7369

    CAS  Google Scholar 

  109. Qu Q., Gao S., Li Y. M., J. Pept. Sci., 2018, 24, 3112

    Google Scholar 

  110. Sato K., Tanaka S., Yamamoto K., Tashiro Y., Narumi T., Mase N., Chem. Commun., 2018, 54, 9127

    CAS  Google Scholar 

  111. Si Y. Y., Liang L. J., Tang S., Qi Y. K., Huang Y., Zheng J. S., Tetrahedron Lett., 2018, 59, 268

    CAS  Google Scholar 

  112. Sun D., Yu Y., Xue X., Pan M., Wen M., Li S., Qu Q., Li X., Zhang L., Li X., Liu L., Yang M., Tian C., Cell Discovery, 2018, 4, 27

    PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  113. Sun H., Meledin R., Mali S. M., Brik A., Chem. Sci., 2018, 9, 1661

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  114. Zuo C., Zhang B., Wu M., Bierer D., Shi J., Fang G. M., Chin. Chem. Lett., 2020, 31, 693

    CAS  Google Scholar 

  115. Zuo C., Shi W. W., Chen X. X., Glatz M., Riedl B., Flamme I., Pook E., Wang J., Fang G. M., Bierer D., Liu L., Sci. China Chem., 2019, 62, 1371

    CAS  Google Scholar 

  116. Zoukimian C., Meudal H., De Waard S., Ouares K. A., Nicolas S., Canepari M., Beroud R., Landon C., De Waard M., Boturyn D., Bioorg. Med. Chem., 2019, 27, 247

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  117. Zheng Y., Wu F., Ling S., Li J. B., Tian C., Chin. Chem. Lett., 2020, 31, 1267

    CAS  Google Scholar 

  118. Zhao Z., Metanis N., Angew. Chem. Int. Ed., 2019, 58, 14610

    CAS  Google Scholar 

  119. Zhang Y., Hirota T., Kuwata K., Oishi S., Gramani S. G., Bode J. W., J. Am. Chem. Soc., 2019, 141, 14742

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  120. Zhang L., Shen H., Gong Y., Pang X., Yi M., Guo L., Li J., Arroyo S., Lu X., Ovchinnikov S., Cheng G., Liu X., Jiang X., Feng S., Deng H., Chem. Sci., 2019, 10, 3271

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  121. Xu L., Fan J., Wang Y., Zhang Z., Fu Y., Li Y. M., Shi J., Chem. Commun., 2019, 55, 7109

    CAS  Google Scholar 

  122. Shu K., Iwamoto N., Honda K., Kondoh Y., Hirano H., Osada H., Ohno H., Fujii N., Oishi S., Bioconjug. Chem., 2019, 30, 1395

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  123. Pan M., Zheng Q., Ding S., Zhang L., Qu Q., Wang T., Hong D., Ren Y., Liang L., Chen C., Mei Z., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2019, 58, 2627

    CAS  Google Scholar 

  124. Mannuthodikayil J., Singh S., Biswas A., Kar A., Tabassum W., Vydyam P., Bhattacharyya M. K., Mandal K., Org. Lett., 2019, 21, 9040

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  125. Lu D., Yin H., Wang S., Tang F., Huang W., Wang P., J. Org. Chem., 2020, 85, 1652

    PubMed  Google Scholar 

  126. Hemantha H. P., Bavikar S. N., Herman-Bachinsky Y., Haj-Yahya N., Bondalapati S., Ciechanover A., Brik A., J. Am. Chem. Soc., 2014, 136, 2665

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  127. Wang M., Jiang W., Liu X., Wang J., Zhang B., Fan C., Liu L., Pena-Alcantara G., Ling J. J., Chen J., Zhu T. F., Chem, 2019, 5, 848

    CAS  Google Scholar 

  128. Zheng J. S., Yu M., Qi Y. K., Tang S., Shen F., Wang Z. P., Xiao L., Zhang L., Tian C. L., Liu L., J. Am. Chem. Soc., 2014, 136, 3695

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  129. Vinogradov A. A., Evans E. D., Pentelute B. L., Chem. Sci., 2015, 6, 2997

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  130. Tsuda Y., Shigenaga A., Tsuji K., Denda M., Sato K., Kitakaze K., Nakamura T., Inokuma T., Itoh K., Otaka A., ChemistryOpen, 2015, 4, 448

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  131. Sun H., Mali S. M., Singh S. K., Meledin R., Brik A., Kwon Y. T., Kravtsova-Ivantsiv Y., Bercovich B., Ciechanover A., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2019, 116, 7805

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  132. Seenaiah M., Jbara M., Mali S. M., Brik A., Angew. Chem. Int. Ed., 2015, 54, 12374

    CAS  Google Scholar 

  133. Qi Y. K., Chang H. N., Pan K. M., Tian C. L., Zheng J. S., Chem. Commun., 2015, 51, 14632

    CAS  Google Scholar 

  134. Liu L., Isr. J. Chem., 2019, 59, 64

    CAS  Google Scholar 

  135. Chen X., Tang S., Zheng J. S., Zhao R., Wang Z. P., Shao W., Chang H. N., Cheng J. Y., Zhao H., Liu L., Qi H., Nat. Commun., 2015, 6, 7220

    PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  136. Jacobsen M. T., Petersen M. E., Ye X., Galibert M., Lorimer G. H., Aucagne V., Kay M. S., J. Am. Chem. Soc., 2016, 138, 11775

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  137. Lan H., Wu K., Zheng Y., Pan M., Huang Y. C., Gao S., Zheng Q. Y., Zheng J. S., Li Y. M., Xiao B., Liu L., J. Pept. Sci., 2016, 22, 320

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  138. Li Y. T., Huang Y. C., Xu Y., Pan M., Li Y. M., Tetrahedron, 2016, 72, 4085

    CAS  Google Scholar 

  139. Lühmann T., Mong S. K., Simon M. D., Meinel L., Pentelute B. L., Org. Biomol. Chem., 2016, 14, 3345

    PubMed  Google Scholar 

  140. Maity S. K., Jbara M., Brik A., J. Pept. Sci., 2016, 22, 252

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  141. Qi Y. K., He Q. Q., Ai H. S., Li J. B., Zheng J. S., Synlett, 2017, 28, 1907

    CAS  Google Scholar 

  142. Noguchi T., Ishiba H., Honda K., Kondoh Y., Osada H., Ohno H., Fujii N., Oishi S., Bioconjug. Chem., 2017, 28, 609

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  143. Qi Y. K., He Q. Q., Ai H. S., Guo J., Li J. B., Chem. Commun., 2017, 53, 4148

    CAS  Google Scholar 

  144. Liang J., Zhang L., Tan X. L., Qi Y. K., Feng S., Deng H., Yan Y., Zheng J. S., Liu L., Tian C. L., Angew. Chem. Int. Ed., 2017, 56, 2744

    CAS  Google Scholar 

  145. He Q., Li J., Qi Y., Wang Z., Huang Y., Liu L., Sci. China Chem., 2017, 60, 621

    CAS  Google Scholar 

  146. Li J., He Q., Liu Y., Liu S., Tang S., Li C., Sun D., Li X., Zhou M., Zhu P., Bi G., Zhou Z., Zheng J. S., Tian C., ChemBioChem, 2017, 18, 176

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  147. Jbara M., Guttmann-Raviv N., Maity S. K., Ayoub N., Brik A., Bioorg. Med. Chem., 2017, 25, 4966

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  148. Buhler S., Akkerdaas J. H., Pertinhez T. A., Van Ree R., Dossena A., Sforza S., Tedeschi T., J. Pept. Sci., 2017, 23, 282

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  149. Chu G. C., Bai J. S., Kong Y. F., Fan J., Sun S. S., Xu H. J., Shi J., Li Y. M., Tetrahedron, 2018, 74, 3931

    CAS  Google Scholar 

  150. Dhall A., Weller C. E., Chu A., Shelton P. M. M., Chatterjee C., ACS Chem. Biol., 2017, 12, 2275

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  151. de Araujo A. D., Wu C., Wu K. C., Reid R. C., Durek T., Lim J., Fairlie D. P., Bioconjug. Chem., 2017, 28, 1669

    Google Scholar 

  152. Hayashi G., Kamo N., Okamoto A., Chem. Commun., 2017, 53, 5918

    CAS  Google Scholar 

  153. Kamo N., Hayashi G., Okamoto A., Chem. Commun., 2018, 54, 4337

    CAS  Google Scholar 

  154. Chen C. C., Gao S., Ai H. S., Qu Q., Tian C. L., Li Y. M., Sci. China Chem., 2018, 61, 702

    CAS  Google Scholar 

  155. Dhayalan B., Mandal K., Rege N., Weiss M. A., Eitel S. H., Meier T., Schoenleber R. O., Kent S. B. H., Chem. Eur. J., 2017, 23, 1709

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  156. Haj-Yahya M., Lashuel H. A., J. Am. Chem. Soc., 2018, 140, 6611

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  157. Guo X. Q., Liang J., Li Y., Zhang Y., Huang D., Tian C., Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1139

    CAS  Google Scholar 

  158. He W., Yan J., Sui F., Wang S., Su X., Qu Y., Yang Q., Guo H., Ji M., Lu W., Shao Y., Hou P., ACSNano, 2018, 12, 11664

    CAS  Google Scholar 

  159. Kilic S., Boichenko I., Lechner C. C., Fierz B., Chem. Sci., 2018, 9, 3704

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  160. Liang L. J., Si Y., Tang S., Huang D., Wang Z. A., Tian C., Zheng J. S., Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1155

    CAS  Google Scholar 

  161. Li J. B., Qi Y. K., He Q. Q., Ai H. S., Liu S. L., Wang J. X., Zheng J. S., Liu L., Tian C., Cell Res., 2018, 28, 257

    PubMed  Google Scholar 

  162. Liu J., Dong S., Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1131

    CAS  Google Scholar 

  163. Hua X., Bai J. S., Kong Y. F., Chu G. C., Shi J., Li Y. M., Tetrahedron Lett., 2019, 60, 151123

    CAS  Google Scholar 

  164. Liang J., Gong Q., Li Y., Zheng Y., Zheng J. S., Tian C., Li J. B., Chem. Commun., 2019, 55, 12639

    CAS  Google Scholar 

  165. Guidotti N., Lechner C. C., Bachmann A. L., Fierz B., ChemBioChem, 2019, 20, 1124

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  166. Hartmann L., Botzanowski T., Galibert M., Jullian M., Chabrol E., Zeder-Lutz G., Kugler V., Stojko J., Strub J. M., Ferry G., Frankiewicz L., Puget K., Wagner R., Cianferani S., Boutin J. A., Protein Sci., 2019, 28, 1865

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  167. Guo Q. Y., Zhang L. H., Zuo C., Huang D. L., Wang Z. A., Zheng J. S., Tian C. L., Protein & Cell, 2019, 10, 211

    CAS  Google Scholar 

  168. Fulcher J. M., Petersen M. E., Giesler R. J., Cruz Z. S., Eckert D. M., Francis J. N., Kawamoto E. M., Jacobsen M. T., Kay M. S., Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 10237

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  169. Dao Y., Han L., Wang H., Dong S., Org. Lett., 2019, 21, 3265

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  170. De Rosa L., Di Stasi R., D’Andrea L. D., Tetrahedron, 2019, 75, 894

    CAS  Google Scholar 

  171. Chu G. C., Hua X., Zuo C., Chen C. C., Meng X. B., Zhang Z., Fu Y., Shi J., Li Y. M., Chem. Eur. J., 2019, 25, 16668

    CAS  Google Scholar 

  172. Ai H., Guo Y., Sun D., Liu S., Qi Y., Guo J., Qu Q., Gong Q., Zhao S., Li J., Liu L., ChemBioChem, 2019, 20, 221

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  173. Baral A., Asokan A., Bauer V., Kieffer B., Torbeev V., Tetrahedron, 2019, 75, 703

    CAS  Google Scholar 

  174. Cai Z., Wei Q., Li X., Luan Y., Dong S., J. Org. Chem., 2020, 85, 1740

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  175. Brown Z. Z., Mapelli C., Farasat I., Shoultz A. V., Johnson S. A., Orvieto F., Santoprete A., Bianchi E., McCracken A. B., Chen K., Zhu X., Demma M. J., Lacey B. M., Canada K. A., Garbaccio R. M., O’Neil J., Walji A., J. Org. Chem., 2020, 85, 1466

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  176. Lin Q., Hopper D., Zhang H., Qoon J. S., Shen Z., Karas J. A., Hughes R. A., Northfield S. E., ACS Omega, 2020, 5, 1840

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  177. Ling J. J., Fan C., Qin H., Wang M., Chen J., Wittung-Stafshede P., Zhu T. F., Angew. Chem. Int. Ed., 2020, 59, 3724

    CAS  Google Scholar 

  178. Mivelaz M., Fierz B., Methods, 2020, https://doi.org/10.1016/j.ymeth.2020.01.018

  179. Wu Y., Li Y., Cong W., Zou Y., Li X., Hu H., Chin. Chem. Lett., 2020, 31, 107

    CAS  Google Scholar 

  180. Tang S., Si Y. Y., Wang Z. P., Mei K. R., Chen X., Cheng J. Y., Zheng J. S., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2015, 54, 5713

    CAS  Google Scholar 

  181. Pan M., Zheng Q., Gao S., Qu Q., Yu Y., Wu M., Lan H., Li Y., Liu S., Li J., Sun D., Lu L., Wang T., Zhang W., Wang J., Li Y., Hu H. G., Tian C., Liu L., CCS Chemistry, 2019, 1, 476

    CAS  Google Scholar 

  182. Bang D., Pentelute B. L., Kent S. B. H., Angew. Chem. Int. Ed., 2006, 45, 3985

    CAS  Google Scholar 

  183. Hojo H., Onuma Y., Akimoto Y., Nakahara Y., Nakahara Y., Tetrahedron Lett., 2007, 48, 25

    CAS  Google Scholar 

  184. Erlich L. A., Kumar K. S. A., Haj-Yahya M., Dawson P. E., Brik A., Org. Biomol. Chem., 2010, 8, 2392

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  185. Bang D., Kent S. B. H., Angew. Chem. Int. Ed., 2004, 43, 2534

    CAS  Google Scholar 

  186. Huang Y. C., Chen C. C., Gao S., Wang Y. H., Xiao H., Wang F., Tian C. L., Li Y. M., Chem. Eur. J., 2016, 22, 7623

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  187. Veber D., Milkowski J., Varga S., Denkewalter R., Hirschmann R., J. Am. Chem. Soc., 1972, 94, 5456

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  188. Jbara M., Maity S. K., Seenaiah M., Brik A., J. Am. Chem. Soc., 2016, 138, 5069

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  189. Sakamoto I., Tezuka K., Fukae K., Ishii K., Taduru K., Maeda M., Ouchi M., Yoshida K., Nambu Y., Igarashi J., Hayashi N., Tsuji T., Kajihara Y., J. Am. Chem. Soc., 2012, 134, 5428

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  190. Liu S., Pentelute B. L., Kent S. B. H., Angew. Chem. Int. Ed., 2012, 51, 993

    CAS  Google Scholar 

  191. Zuo C., Zhang B., Yan B., Zheng J. S., Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 727

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  192. Raibaut L., Cargoët M., Ollivier N., Chang Y. M., Drobecq H., Boll E., Desmet R., Monbaliu J. C. M., Melnyk O., Chem. Sci., 2016, 7, 2657

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  193. Aihara K., Yamaoka K., Naruse N., Inokuma T., Shigenaga A., Otaka A., Org. Lett., 2016, 18, 596

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  194. GL Biochem(Shanghai) Ltd. Peptides & Reagents for Peptides Synthesis and Combichem, 2020, http://www.glbiochem.com/image/product/catalogue%202020.pdf

  195. Thompson R. E., Muir T. W., Chem. Rev., 2020, 120, 3051

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  196. Masuda S., Tsuda S., Yoshiya T., Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 10228

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  197. Jacobsen M. T., Erickson P. W., Kay M. S., Bioorg. Med. Chem., 2017, 25, 4946

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  198. Disotuar M. M., Petersen M. E., Nogueira J. M., Kay M. S., Chou D. H. C., Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 1703

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  199. Zuo C., Tang S., Zheng J. S., J. Pept. Sci., 2015, 21, 540

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  200. Paradis-Bas M., Tulla-Puche J., Albericio F., Chem. Soc. Rev., 2016, 45, 631

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  201. Kochendoerfer G. G., Salom D., Lear J. D., Wilk-Orescan R., Kent S. B. H., DeGrado W. F., Biochemistry, 1999, 38, 11905

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  202. Rohrbacher F., Zwicky A., Bode J. W., Chem. Sci., 2017, 8, 4051

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  203. Valiyaveetil F. I., MacKinnon R., Muir T. W., J. Am. Chem. Soc., 2002, 124, 9113

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  204. Bianchi E., Ingenito R., Simon R. J., Pessi A., J. Am. Chem. Soc., 1999, 121, 7698

    CAS  Google Scholar 

  205. Harmand T. J., Pattabiraman V. R., Bode J. W., Angew. Chem. Int. Ed., 2017, 56, 12639

    CAS  Google Scholar 

  206. Sato T., Saito Y., Aimoto S., J. Pept. Sci.2005, 11, 410

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  207. Maity S. K., Mann G., Jbara M., Laps S., Kamnesky G., Brik A., Org. Lett., 2016, 18, 3026

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  208. Tsuda S., Mochizuki M., Ishiba H., Yoshizawa-Kumagaye K., Nishio H., Oishi S., Yoshiya T., Angew. Chem. Int. Ed., 2018, 57, 2105

    CAS  Google Scholar 

  209. Tan Z., Shang S., Danishefsky S. J., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2011, 108, 4297

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  210. Asahina Y., Komiya S., Ohagi A., Fujimoto R., Tamagaki H., Nakagawa K., Sato T., Akira S., Takao T., Ishii A., Nakahara Y., Hojo H., Angew. Chem. Int. Ed., 2015, 54, 8226

    CAS  Google Scholar 

  211. Huang Y. C., Li Y. M., Chen Y., Pan M., Li Y. T., Yu L., Guo Q. X., Liu L., Angew. Chem. Int. Ed., 2013, 52, 4858

    Google Scholar 

  212. Tailhades J., Patil N. A., Hossain M. A., Wade J. D., J. Pept. Sci., 2015, 21, 139

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  213. Sohma Y., Sasaki M., Hayashi Y., Kimura T., Kiso Y., Chem. Commun., 2004, 124

  214. Sohma Y., Chiyomori Y., Kimura M., Fukao F., Taniguchi A., Hayashi Y., Kimura T., Kiso Y., Bioorg. Med. Chem., 2005, 13, 6167

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  215. Liu F., Luo E. Y., Flora D. B., Mezo A. R., Angew. Chem. Int. Ed., 2014, 53, 3983

    CAS  Google Scholar 

  216. Johnson E. C. B., Kent S. B. H., J. Am. Chem. Soc., 2006, 128, 7140

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  217. Hartrampf N., Saebi A., Poskus M., Gates Z. P., Callahan A. J., Cowfer A. E., Hanna S., Antilla S., Schissel C. K., Quartararo A. J., Ye X., Mijalis A. J., Simon M. D., Loas A., Liu S., Jessen C., Nielsen T. E., Pentelute B. L., Science, 2020, 368, 980

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  218. Kent S. B. H., Curr. Opin. Chem. Biol., 2018, 46, 1

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  219. Chang H. N., Liu B. Y., Qi Y. K., Zhou Y., Chen Y. P., Pan K. M., Li W. W., Zhou X. M., Ma W. W., Fu C. Y., Qi Y. M., Liu L., Gao Y. F. Angew. Chem. Int. Ed.2015, 54, 11760

    CAS  Google Scholar 

  220. Schumacher T. N. M., Mayr L. M., Minor D. L., Milhollen M. A., Burgess M. W., Kim P. S., Science, 1996, 271, 1854

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  221. Uppalapati M., Lee D. J., Mandal K., Li H., Miranda L. P., Lowitz J., Kenney J., Adams J. J., Ault-Riché D., Kent S. B. H., Sidhu S. S., ACS Chem. Biol., 2016, 11, 1058

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  222. Dang B. B., Chhabra S., Pennington M. W., Norton R. S., Kent S. B. H., J. Biol. Chem., 2017, 292, 12599

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  223. Li Z., Zhang B., Zuo C., Liu L., Chin. J. Org. Chem., 2018, 38, 2412

    CAS  Google Scholar 

  224. Mulder M. P. C., Witting K. F., Ovaa H., Curr. Issues Mol. Biol., 2020, 37, 1

    PubMed  Google Scholar 

  225. Baumann A. L., Hackenberger C. P. R., Chimia2018, 72, 802

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  226. Hu J., Zhu P., Li Y., Chen Y. Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1043

    CAS  Google Scholar 

  227. Lin J., Li X. D., Chin. Chem. Lett., 2018, 29, 1051

    CAS  Google Scholar 

  228. Bi X., Pasunooti K. K., Liu C. F., Sci. China Chem., 2018, 61, 251

    CAS  Google Scholar 

  229. Tam J. P., Chan N. Y., Liew H. T., Tan S. J., Chen Y., Sci. China Chem., 2020, 63, 296

    CAS  Google Scholar 

  230. Si Y., Liang L., Tang S., Qi Y., Huang Y., Liu L., Sci. China Chem., 2018, 61, 412

    CAS  Google Scholar 

  231. Qi Y. K., Si Y. Y., Du S. S., Liang J., Wang K. W., Zheng J. S., Sci. China Chem., 2019, 62, 299

    CAS  Google Scholar 

  232. Wu Y., Ye X. S., Acta Chim. Sinica, 2019, 77, 581

    Google Scholar 

  233. Zhang Y. F., Hirota T., Kuwata K., Oishi S., Gramani S. G., Bode J. W., J. Am. Chem. Soc., 2019, 141, 14742

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  234. Xin B. T., Gan J., Fernandez D. J., Knobeloch K. P., Geurink P. P., Ovaa H. Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 10148

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  235. Unverzagt C., Kajihara Y., Curr. Opin. Chem. Biol., 2018, 46, 130

    Google Scholar 

  236. Jbara M., Sun H., Kamnesky G., Brik A. Curr. Opin. Chem. Biol., 2018, 46, 18

    Google Scholar 

Download references

Author information

Authors and Affiliations

  1. Tsinghua-Peking Center for Life Sciences, Key Laboratory of Bioorganic Phosphorus Chemistry and Chemical Biology(Ministry of Education), Center for Synthetic and Systems Biology, State Key Laboratory of Chemical Oncogenomics(Shenzhen), Department of Chemistry, Tsinghua University, Beijing, 100084, P. R. China

    Baochang Zhang, Yulei Li, Weiwei Shi, Tongyue Wang, Feng Zhang & Lei Liu

Authors
  1. Baochang Zhang
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

  2. Yulei Li
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

  3. Weiwei Shi
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

  4. Tongyue Wang
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

  5. Feng Zhang
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

  6. Lei Liu
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

Corresponding author

Correspondence to Lei Liu.

Additional information

Supported by the National Key R&D Program of China(No. 2017YFA0505200) and the National Natural Science Foundation of China(Nos. 21532004, 91753205, 81621002).

Rights and permissions

Reprints and permissions

About this article

Check for updates. Verify currency and authenticity via CrossMark

Cite this article

Zhang, B., Li, Y., Shi, W. et al. Chemical Synthesis of Proteins Containing 300 Amino Acids. Chem. Res. Chin. Univ. 36, 733–747 (2020). https://doi.org/10.1007/s40242-020-0150-y

Download citation

  • Received:

  • Accepted:

  • Published:

  • Issue Date:

  • DOI: https://doi.org/10.1007/s40242-020-0150-y

Keywords

Search

Navigation