Low activities of digestive enzymes in the guts of herbivorous grouse (Aves: Tetraoninae)

Abstract

Avian herbivores face the exceptional challenge of digesting recalcitrant plant material while under the selective pressure to reduce gut mass as an adaptation for flight. One mechanism by which avian herbivores may overcome this challenge is to maintain high activities of intestinal enzymes that facilitate the digestion and absorption of nutrients. However, previous studies in herbivorous animals provide equivocal evidence as to how activities of digestive enzymes may be adapted to herbivorous diets. For example, “rate-maximizing” herbivores generally exhibit rapid digesta transit times and high activities of digestive enzymes. Conversely, “yield-maximizing” herbivores utilize long gut retention times and express lower activities of digestive enzymes. Here, we investigated the activities of digestive enzymes (maltase, sucrase, aminopeptidase-N) in the guts of herbivorous grouse (Aves: Tetraoninae) and compared them to activities measured in several other avian species. We found that several grouse species exhibit activities of enzymes that are dramatically lower than those measured in other birds. We propose that grouse may use a “yield-maximizing” strategy of digestion, which is characterized by relatively long gut retention times and generally lower enzyme activities. These low activities of intestinal digestive enzyme could have ecological and evolutionary consequences, as grouse regularly consume plants with compounds known to inhibit digestive enzymes. However, more comprehensive studies on passage rates, digestibility, and microbial contributions will be necessary to understand the full process of digestion in herbivorous birds.

Zusammenfassung

Geringe Aktivität der Verdauungsenzyme im Darm von Raufußhühnern (Aves: Tetraoninae)

Die Pflanzenfresser unter den Vögeln leben mit der besonderen Herausforderung, widerstandsfähiges Pflanzenmaterial verdauen zu müssen und dabei unter dem Selektionsdruck zu stehen, die Masse im Darm als Anpassung an das Fliegen zu reduzieren. Ein Mechanismus zum Meistern dieser Herausforderung wäre das Aufrechterhalten einer hohen Enzymaktivität im Darm, die die Verdauung und die Aufnahme der Nährstoffe erleichtert. Frühere Untersuchungen an pflanzenfressenden Tieren liefern jedoch unklare Beweise dafür, wie die Aktivität von Verdauungsenzymen an die Ernährungsweise der Pflanzenfresser adaptiert sein könnte. Zum Beispiel zeigen “Raten-maximierende” Pflanzenfresser im allgemeinen kurze Verdauungszeiten und hohe Aktivitäten der Verdauungsenzyme. Umgekehrt nutzen “Ertrags-maximierende” Pflanzenfresser lange Verweilzeiten im Darm bei geringerer Enzymaktivität. Wir untersuchten die Aktivität von Verdauungsenzymen (Maltase, Sucrase, Aminopeptidase-N) in den Eingeweiden pflanzenfressender Raufußhühner (Aves: Tetraoninae) und verglichen sie mit der Aktivität, die bei verschiedenen anderen Vogelarten gemessen wurde. Dabei fanden wir heraus, dass mehrere Raufußhühner-Arten Enzymaktivitäten aufweisen, die dramatisch niedriger sind als die bei anderen Vögeln gemessenen. Wir folgern daraus, dass Raufußhühner bei ihrer Verdauung möglicherweise eine “Ertrags-maximierende” Strategie einsetzen, die sich durch relativ lange Verweildauern im Darm und einer im allgemeinen geringeren Enzymaktivität auszeichnet. Diese geringe Aktivität der Verdauungsenzyme könnte ökologische und evolutionsbiologische Folgen haben, da Raufußhühner regelmäßig Pflanzen mit Verbindungen verzehren, von denen bekannt ist, dass sie Verdauungsenzyme hemmen. Umfassendere Untersuchungen zur Verdaulichkeit und zur Durchgangsgeschwindigkeit der Nahrung durch den Darm sind jedoch notwendig, um den ganzen Verdauungsprozess bei pflanzenfressenden Vögeln zu verstehen.