Skip to main content
SpringerLink
Log in

Methane Monooxygenase: Functionalizing Methane at Iron and Copper

  • Chapter
  • First Online:
Sustaining Life on Planet Earth: Metalloenzymes Mastering Dioxygen and Other Chewy Gases

Part of the book series: Metal Ions in Life Sciences ((MILS,volume 15))

Abstract

Methane monooxygenases (MMOs) catalyze the conversion of methane to methanol as the first committed step in the assimilation of this hydrocarbon into biomass and energy by methanotrophs, thus playing a significant role in the biogeochemistry of this potent greenhouse gas. Two distinct enzymes, a copper-dependent membrane protein, particulate methane monooxygenase (pMMO), and an iron-dependent cytosolic protein, soluble methane monooxygenase (sMMO), carry out this transformation using large protein scaffolds that help to facilitate the timely transport of hydrocarbon, O2, proton, and electron substrates to buried dimetallic active sites. For both enzymes, reaction of the reduced metal centers with O2 leads to intermediates that activate the relatively inert C–H bonds of hydrocarbons to yield oxidized products. Among synthetic and biological catalysts, MMOs are unique because they are the only ones known to hydroxylate methane at ambient temperatures. As a need for new industrial catalysts and green chemical transformations increases, understanding how the different MMO metal centers efficiently accomplish this challenging chemistry has become the focus of intense study. This chapter examines current understanding of the sMMO and pMMO protein structures, their methods for substrate channeling, and mechanisms for the dimetallic activation of O2 and C–H bonds.

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this chapter

Log in via an institution
Chapter
USD 29.95
Price excludes VAT (USA)
  • Available as PDF
  • Read on any device
  • Instant download
  • Own it forever
eBook
USD 129.00
Price excludes VAT (USA)
  • Available as EPUB and PDF
  • Read on any device
  • Instant download
  • Own it forever
Softcover Book
USD 169.99
Price excludes VAT (USA)
  • Compact, lightweight edition
  • Dispatched in 3 to 5 business days
  • Free shipping worldwide - see info
Hardcover Book
USD 169.99
Price excludes VAT (USA)
  • Durable hardcover edition
  • Dispatched in 3 to 5 business days
  • Free shipping worldwide - see info

Tax calculation will be finalised at checkout

Purchases are for personal use only

Institutional subscriptions

References

  1. US Environmental Protection Agency, in “Methane and Nitrous Oxide Emissions From Natural Sources”, Ed US Environmental Protection Agency, Washington DC, USA, 2010.

    Google Scholar 

  2. R. S. Hanson, T. E. Hanson, Microbiol. Rev. 1996, 60, 439–471.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  3. H. Jiang, Y. Chen, P. X. Jiang, C. Zhang, T. J. Smith, J. C. Murrell, X. H. Xing, Biochem. Eng. J. 2010, 49, 277–288.

    CAS  Google Scholar 

  4. R. Balasubramanian, A. C. Rosenzweig, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 573–580.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  5. M. A. Culpepper, A. C. Rosenzweig, Crit. Rev. Biochem. Mol. 2012, 47, 483–492.

    CAS  Google Scholar 

  6. A. S. Hakemian, A. C. Rosenzweig, Annu. Rev. Biochem. 2007, 76, 223–241.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  7. R. L. Lieberman, A. C. Rosenzweig, Crit. Rev. Biochem. Mol. 2004, 39, 147–164.

    CAS  Google Scholar 

  8. M. Merkx, D. A. Kopp, M. H. Sazinsky, J. L. Blazyk, J. Müller, S. J. Lippard, Angew. Chem. Int. Edit. 2001, 40, 2782–2807.

    CAS  Google Scholar 

  9. C. E. Tinberg, S. J. Lippard, Acc. Chem. Res. 2011, 44, 280–288.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  10. B. J. Wallar, J. D. Lipscomb, Chem. Rev. 1996, 96, 2625–2657.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  11. M.-H. Baik, M. Newcomb, R. A. Friesner, S. J. Lippard, Chem. Rev. 2003, 103, 2385–2419.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  12. J. D. Semrau, A. A. DiSpirito, S. Yoon, FEMS Microbiol. Rev. 2010, 34, 496–531.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  13. H. Ali, J. C. Murrell, Microbiology 2009, 155, 761–771.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  14. D. W. Choi, R. C. Kunz, E. S. Boyd, J. D. Semrau, W. E. Antholine, J. I. Han, J. A. Zahn, J. M. Boyd, A. M. de la Mora, A. A. DiSpirito, J. Bacteriol. 2003, 185, 5755–5764.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  15. S. H. Stanley, S. D. Prior, D. J. Leak, H. Dalton, Biotechnol. Lett. 1983, 5, 487–492.

    CAS  Google Scholar 

  16. S. D. Prior, H. Dalton, J. Gen. Microbiol. 1985, 131, 155–163.

    CAS  Google Scholar 

  17. R. Balasubramanian, A. C. Rosenzweig, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 245–249.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  18. M. W. Fitch, D. W. Graham, R. G. Arnold, S. K. Agarwal, P. Phelps, G. E. Speitel, G. Georgiou, Appl. Environ. Microbiol. 1993, 59, 2771–2776.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  19. A. A. DiSpirito, J. A. Zahn, D. W. Graham, H. J. Kim, C. K. Larive, T. S. Derrick, C. D. Cox, A. Taylor, J. Bacteriol. 1998, 180, 3606–3613.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  20. C. M. Tellez, K. P. Gaus, D. W. Graham, R. G. Arnold, R. Z. Guzman, Appl. Environ. Microbiol. 1998, 64, 1115–1122.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  21. J. Colby, D. I. Stirling, H. Dalton, Biochem. J. 1977, 165, 395–402.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  22. I. J. Higgins, D. J. Best, R. C. Hammond, Nature 1980, 286, 561–564.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  23. J. Green, H. Dalton, J. Biol. Chem. 1989, 264, 17698–17703.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  24. B. G. Fox, J. G. Borneman, L. P. Wackett, J. D. Lipscomb, Biochemistry 1990, 29, 6419–6427.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  25. K. K. Andersson, W. A. Froland, S. K. Lee, J. D. Lipscomb, New J. Chem. 1991, 15, 411–415.

    CAS  Google Scholar 

  26. M. J. Rataj, J. E. Kauth, M. I. Donnelly, J. Biol. Chem. 1991, 266, 18684–18690.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  27. S. I. Chan, K. H. C. Chen, S. S. F. Yu, C. L. Chen, S. S. J. Kuo, Biochemistry 2004, 43, 4421–4430.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  28. K. Burrows, A. Cornish, D. Scott, I. J. Higgins, J. Gen. Microbiol. 1984, 130, 327–333.

    Google Scholar 

  29. D. D. Smith, H. Dalton, Eur. J. Biochem. 1989, 182, 667–671.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  30. R. L. Lieberman, A. C. Rosenzweig, Nature 2005, 434, 177–182.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  31. S. Stolyar, A. M. Costello, T. L. Peeples, M. E. Lidstrom, Microbiology 1999, 145, 1235–1244.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  32. D. J. Arp, L. A. Sayavedra-Soto, N. G. Hommes, Arch. Microbiol. 2002, 178, 250–255.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  33. P. Basu, B. Katterle, K. K. Andersson, H. Dalton, Biochem. J. 2003, 369, 417–427.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  34. R. L. Lieberman, D. B. Shrestha, P. E. Doan, B. M. Hoffman, T. L. Stemmler, A. C. Rosenzweig, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 3820–3825.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  35. H. H. T. Nguyen, S. J. Elliott, J. H. K. Yip, S. I. Chan, J. Biol. Chem. 1998, 273, 7957–7966.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  36. S. S. F. Yu, K. H. C. Chen, M. Y. H. Tseng, Y. S. Wang, C. F. Tseng, Y. J. Chen, D. S. Huang, S. I. Chan, J. Bacteriol. 2003, 185, 5915–5924.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  37. A. Miyaji, T. Kamachi, I. Okura, Biotechnol. Lett. 2002, 24, 1883–1887.

    CAS  Google Scholar 

  38. J. A. Zahn, A. A. DiSpirito, J. Bacteriol. 1996, 178, 1018–1029.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  39. S. M. Smith, S. Rawat, J. Telser, B. M. Hoffman, T. L. Stemmler, A. C. Rosenzweig, Biochemistry 2011, 50, 10231–10240.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  40. R. L. Lieberman, A. C. Rosenzweig, Dalton Trans. 2005, 3390–3396.

    Google Scholar 

  41. A. Kitmitto, N. Myronova, P. Basu, H. Dalton, Biochemistry 2005, 44, 10954–10965.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  42. N. Myronova, A. Kitmitto, R. F. Collins, A. Miyaji, H. Dalton, Biochemistry 2006, 45, 11905–11914.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  43. H. J. Op den Camp, T. Islam, M. B. Stott, H. R. Harhangi, A. Hynes, S. Schouten, M. S. M. Jetten, N. K. Birkeland, A. Pol, P. F. Dunfield, Environ. Microbiol. Rep. 2009, 1, 293–306.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  44. R. L. Lieberman, K. C. Kondapalli, D. B. Shrestha, A. S. Hakemian, S. M. Smith, J. Telser, J. Kuzelka, R. Gupta, A. S. Borovik, S. J. Lippard, B. M. Hoffman, A. C. Rosenzweig, T. L. Stemmler, Inorg. Chem. 2006, 45, 8372–8381.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  45. A. S. Hakemian, K. C. Kondapalli, J. Telser, B. M. Hoffman, T. L. Stemmler, A. C. Rosenzweig, Biochemistry 2008, 47, 6793–6801.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  46. S. I. Chan, S. S. F. Yu, Acc. Chem. Res. 2008, 41, 969–979.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  47. H. H. T. Nguyen, A. K. Shiemke, S. J. Jacobs, B. J. Hales, M. E. Lidstrom, S. I. Chan, J. Biol. Chem. 1994, 269, 14995–15005.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  48. H. H. T. Nguyen, K. H. Nakagawa, B. Hedman, S. J. Elliott, M. E. Lidstrom, K. O. Hodgson, S. I. Chan, J. Am Chem. Soc. 1996, 118, 12766–12776.

    CAS  Google Scholar 

  49. A. C. Rosenzweig, M. H. Sazinsky, Curr. Opin. Struc. Biol. 2006, 16, 729–735.

    CAS  Google Scholar 

  50. H. H. A. T. Nguyen, M. Zhu, S. J. Elliott, K. H. Nakagawa, B. Hedman, A. M. Costello, T. L. Peeples, B. Wilkinson, H. Morimoto, P. G. Williams, H. G. Floss, M. E. Lidstrom, K. O. Hodgson, S. I. Chan, Microbial Growth on C(1) Compounds 1996, 150–158.

    Google Scholar 

  51. M. Takeguchi, K. Miyakawa, I. Okura, J. Mol. Catal. A-Chem. 1998, 132, 145–153.

    CAS  Google Scholar 

  52. M. Takeguchi, I. Okura, Catal. Surv. Jpn. 2000, 4, 51–63.

    CAS  Google Scholar 

  53. H. Yuan, M. L. P. Collins, W. E. Antholine, J. Am Chem. Soc. 1997, 119, 5073–5074.

    CAS  Google Scholar 

  54. H. Yuan, M. L. P. Collins, W. E. Antholine, Biophys. J. 1999, 76, 2223–2229.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  55. S. S. Lemos, M. L. P. Collins, S. S. Eaton, G. R. Eaton, W. E. Antholine, Biophys. J. 2000, 79, 1085–1094.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  56. L. V. Tumanova, I. A. Tukhvatullin, D. S. Burbaev, R. I. Gvozdev, K. K. Andersson, Russ. J. Bioinorg. Chem. 2005, 34, 177–185.

    Google Scholar 

  57. M. Martinho, D. W. Choi, A. A. DiSpirito, W. E. Antholine, J. D. Semrau, E. Münck, J. Am Chem. Soc. 2007, 129, 15783–15785.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  58. O. A. Karlsen, J. R. Lillehaug, H. B. Jensen, Mol. Microbiol. 2008, 70, 15–26.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  59. S. M. Smith, R. Balasubramanian, A. C. Rosenzweig, Meth. Enzymol. 2011 , 495, 195–210.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  60. R. Balasubramanian, S. M. Smith, S. Rawat, L. A. Yatsunyk, T. L. Stemmler, A. C. Rosenzweig, Nature 2010, 465, 115–U131.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  61. A. Miyaji, T. Kamachi, I. Okura, T. Baba, J. Mol. Catal. B-Enzym. 2010, 62, 121–121.

    Google Scholar 

  62. J. C. Murrell, T. J. Smith, in Handbook of Hydrocarbon and Lipid Microbiology, Ed K. N. Timmis, Springer, Heidelberg, Germany, 2010, Vol. 1, pp. 1045–1055.

    Google Scholar 

  63. A. Miyaji, T. Miyoshi, K. Motokura, T. Baba, Biotechnol. Lett. 2011, 33, 2241–2246.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  64. S. J. Elliott, M. Zhu, L. Tso, H. H. T. Nguyen, J. H. K. Yip, S. I. Chan, J. Am Chem. Soc. 1997, 119, 9949–9955.

    CAS  Google Scholar 

  65. W. J. Song, G. Gucinski, M. H. Sazinsky, S. J. Lippard, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 14795–14800.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  66. K. H. C. Chen, H. H. Wu, S. F. Ke, Y. T. Rao, C. M. Tu, Y. P. Chen, K. H. Kuei, Y. S. Chen, V. C. C. Wang, W. C. Kao, S. I. Chan, J. Inorg. Biochem. 2012, 111, 10–17.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  67. S. A. Cook, A. K. Shiemke, Arch. Biochem. Biophys. 2002, 398, 32–40.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  68. M. R. Hyman, P. M. Wood, Biochem. J. 1985, 227, 719–725.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  69. M. R. Hyman, D. J. Arp, J. Biol. Chem. 1992, 267, 1534–1545.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  70. S. Gilch, M. Vogel, M. W. Lorenz, O. Meyer, I. Schmidt, Microbiology 2009, 155, 279–284.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  71. G. M. Tonge, D. E. F. Harrison, C. J. Knowles, I. Higgins, FEBS Lett. 1975, 58, 293–299.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  72. M. A. Culpepper, G. E. Cutsail, B. M. Hoffman, A. C. Rosenzweig, J. Am Chem. Soc. 2012, 134, 7640–7643.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  73. E. I. Solomon, U. M. Sundaram, T. E. Machonkin, Chem. Rev. 1996, 96, 2563–2605.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  74. E. I. Solomon, J. W. Ginsbach, D. E. Heppner, M. T. Kieber-Emmons, C. H. Kjaergaard, P. J. Smeets, L. Tian, J. S. Woertink, Faraday Discuss. 2011, 148, 11–39.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  75. C. R. Andrew, K. P. McKillop, A. G. Sykes, Biochim. Biophys. Acta 1993, 1163, 17–25.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  76. T. Zalateva, L. Santagostini, L. Bubacco, L. Casella, B. Salvato, M. Beltramini, J. Inorg. Biochem. 1998, 72, 211–215.

    Google Scholar 

  77. Y. Shiota, K. Yoshizawa, Inorg. Chem. 2009, 48, 838–845.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  78. K. Yoshizawa, Y. Shiota, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9873–9881.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  79. P. P. Y. Chen, S. I. Chan, J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 801–809.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  80. R. A. Himes, K. D. Karlin, Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 119–131.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  81. M. H. Groothaert, P. J. Smeets, B. F. Sels, P. A. Jacombs, R. A. Schoonheydt, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 1394–1395.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  82. P. J. Smeets, R. G. Hadt, J. S. Woertink, P. Vanelderen, R. A. Schoonheydt, B. F. Sels, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14736–14738.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  83. J. S. Woertink, P. J. Smeets, M. H. Groothaert, M. A. Vance, B. F. Sels, R. A. Schoonheydt, E. I. Solomon, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 18908–18913.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  84. P. Vanelderen, R. G. Hadt, P. J. Smeets, E. I. Solomon, R. A. Schoonheydt, B. F. Sels, J. Catal. 2011, 284, 157–164.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  85. B. Wilkinson, M. Zhu, N. D. Priestley, H. H. T. Nguyen, H. Morimoto, P. G. Williams, S. I. Chan, H. G. Floss, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 921–922.

    CAS  Google Scholar 

  86. S. S. F. Yu, L. Y. Wu, K. H. C. Chen, W. I. Luo, D. S. Huang, S. I. Chan, J. Biol. Chem. 2003, 278, 40658–40669.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  87. R. Csaki, L. Bodrossy, J. Klem, J. C. Murrell, K. L. Kovacs, Microbiology 2003, 149, 1785–1795.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  88. T. Nakamura, T. Hoaki, S. Hanada, A. Maruyama, Y. Kamagata, H. Fuse, FEMS Microbiol. Lett. 2007, 277, 157–164.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  89. G. P. Stafford, J. Scanlan, I. R. McDonald, J. C. Murrell, Microbiology 2003, 149, 1771–1784.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  90. A. R. Theisen, M. H. Ali, S. Radajewski, M. G. Dumont, P. F. Dunfield, I. R. McDonald, S. N. Dedysh, C. B. Miguez, J. C. Murrell, Mol. Microbiol. 2005, 58, 682–692.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  91. M. Merkx, S. J. Lippard, J. Biol. Chem. 2002, 277, 5858–5865.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  92. M. H. Sazinsky, M. Merkx, E. Cadieux, S. Y. Tang, S. J. Lippard, Biochemistry 2004, 43, 16263–16276.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  93. V. Izzo, G. Leo, R. Scognamiglio, L. Troncone, L. Birolo, A. Di Donato, Arch. Biochem. Biophys. 2011, 505, 48–59.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  94. U. E. Ukaegbu, S. Henery, A. C. Rosenzweig, Biochemistry 2006, 45, 10191–10198.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  95. U. E. Ukaegbu, A. C. Rosenzweig, Biochemistry 2009, 48, 2207–2215.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  96. J. Scanlan, M. G. Dumont, J. C. Murrell, FEMS Microbiol. Lett. 2009, 301, 181–187.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  97. V. Cafaro, V. Izzo, R. Scognamiglio, E. Notomista, P. Capasso, A. Casbarra, P. Pucci, A. Di Donato, Appl. Environ. Microbiol. 2004, 70, 2211–2219.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  98. J. D. Pikus, J. M. Studts, C. Achim, K. E. Kauffmann, E. Münck, R. J. Steffan, K. McClay, B. G. Fox, Biochemistry 1996, 35, 9106–9119.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  99. V. Cafaro, R. Scognamiglio, A. Viggiani, V. Izzo, I. Passaro, E. Notomista, F. D. Piaz, A. Amoresano, A. Casbarra, P. Pucci, A. Di Donato, Eur. J. Biochem. 2002, 269, 5689–5699.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  100. J. G. Leahy, P. J. Batchelor, S. M. Morcomb, FEMS Microbiol. Rev. 2003, 27, 449–479.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  101. E. Notomista, A. Lahm, A. Di Donato, A. Tramontano, J. Mol. Evol. 2003, 56, 435–445.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  102. M. H. Sazinsky, J. Bard, A. Di Donato, S. J. Lippard, J. Biol. Chem. 2004, 279, 30600–30610.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  103. M. H. Sazinsky, P. W. Dunten, M. S. McCormick, A. DiDonato, S. J. Lippard, Biochemistry 2006, 45, 15392–15404.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  104. L. J. Bailey, J. G. Mccoy, G. N. Phillips, B. G. Fox, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 19194–19198.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  105. B. L. Dubbels, L. A. Sayavedra-Soto, D. J. Arp, Microbiology 2007, 153, 1808–1816.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  106. N. Elango, R. Radhakrishnan, W. A. Froland, B. J. Wallar, C. A. Earhart, J. D. Lipscomb, D. H. Ohlendorf, Protein Sci. 1997, 6, 556–568.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  107. A. C. Rosenzweig, C. A. Frederick, S. J. Lippard, P. Nordlund, Nature 1993, 366, 537–543.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  108. S. J. Lee, M. S. McCormick, S. J. Lippard, U. S. Cho, Nature 2013, 494, 380–384.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  109. M. H. Sazinsky, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 5814–5825.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  110. D. A. Whittington, A. C. Rosenzweig, C. A. Frederick, S. J. Lippard, Biochemistry 2001, 40, 3476–3482.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  111. G. T. Gassner, S. J. Lippard, Biochemistry 1999, 38, 12768–12785.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  112. L. L. Chatwood, J. Müller, J. D. Gross, G. Wagner, S. J. Lippard, Biochemistry 2004, 43, 11983–11991.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  113. J. Müller, A. A. Lugovskoy, G. Wagner, S. J. Lippard, Biochemistry 2002, 41, 42–51.

    PubMed  Google Scholar 

  114. J. L. Blazyk, G. T. Gassner, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 17364–17376.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  115. J. L. Blazyk, S. J. Lippard, Biochemistry 2002, 41, 15780–15794.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  116. J. L. Blazyk, S. J. Lippard, J. Biol. Chem. 2004, 279, 5630–5640.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  117. D. A. Kopp, G. T. Gassner, J. L. Blazyk, S. J. Lippard, Biochemistry 2001, 40, 14932–14941.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  118. K. J. Walters, G. T. Gassner, S. J. Lippard, G. Wagner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 7877–7882.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  119. S.-L. Chang, B. J. Wallar, J. D. Lipscomb, K. H. Mayo, Biochemistry 1999, 38, 5799–5812.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  120. B. G. Fox, Y. Liu, J. E. Dege, J. D. Lipscomb, J. Biol. Chem. 1991, 266, 540–550.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  121. Y. Liu, J. C. Nesheim, S. K. Lee, J. D. Lipscomb, J. Biol. Chem. 1995, 270, 24662–24665.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  122. M. H. Sazinsky, S. J. Lippard, Accounts Chem. Res. 2006, 39, 558–566.

    CAS  Google Scholar 

  123. K. H. Mitchell, J. M. Studts, B. G. Fox, Biochemistry 2002, 41, 3176–3188.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  124. E. Cadieux, V. Vrajmasu, C. Achim, J. Powlowski, E. Münck, Biochemistry 2002, 41, 10680–10691.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  125. J. Kazlauskaite, H. A. O. Hill, P. C. Wilkins, H. Dalton, Eur. J. Biochem. 1996, 241, 552–556.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  126. S. Chang, B. J. Wallar, J. D. Lipcomb, J. D. Mayo, Biochemistry 2001, 40, 9539–9551.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  127. H. Brandstetter, D. A. Whittington, S. J. Lippard, C. A. Frederick, Chem. Biol. 1999, 6, 441–449.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  128. J. Y. Zhang, J. D. Lipscomb, Biochemistry 2006, 45, 1459–1469.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  129. A. C. Rosenzweig, P. Nordlund, P. M. Takahara, C. A. Frederick, S. J. Lippard, Chem. Biol. 1995, 2, 632.

    CAS  Google Scholar 

  130. D. A. Whittington, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 827–838.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  131. M. P. Woodland, D. S. Patil, R. Cammack, H. Dalton, Biochim. Biophys. Acta. 1986, 873, 237–242.

    CAS  Google Scholar 

  132. J. G. Dewitt, J. G. Bentsen, A. C. Rosenzweig, B. Hedman, J. Green, S. Pilkington, G. C. Papaefthymiou, H. Dalton, K. O. Hodgson, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 9219–9235.

    CAS  Google Scholar 

  133. B. G. Fox, J. D. Lipscomb, Biochem. Biophys. Res. Comm. 1988, 154, 165–170.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  134. B. G. Fox, K. K. Surerus, E. Münck, J. D. Lipscomb, J. Biol. Chem. 1988, 263, 10553–10556.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  135. J. G. Dewitt, A. C. Rosenzweig, A. Salifoglou, B. Hedman, S. J. Lippard, K. O. Hodgson, Inorg. Chem. 1995, 34, 2505–2515.

    CAS  Google Scholar 

  136. B. G. Fox, M. P. Hendrich, K. K. Surerus, K. K. Andersson, W. A. Froland, J. D. Lipscomb, E. Münck, J. Am Chem. Soc. 1993, 115, 3688–3701.

    CAS  Google Scholar 

  137. M. P. Hendrich, E. Münck, B. G. Fox, J. D. Lipscomb, J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 5861–5865.

    CAS  Google Scholar 

  138. B. M. Hoffman, B. E. Sturgeon, P. E. Doan, V. J. DeRose, K. E. Liu, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 6023–6024.

    CAS  Google Scholar 

  139. D. A. Kopp, E. A. Berg, C. E. Costello, S. J. Lippard, J. Biol. Chem. 2003, 278, 20939–20945.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  140. K. E. Liu, S. J. Lippard, J. Biol. Chem. 1991, 266, 12836–12839.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  141. K. E. Liu, A. M. Valentine, D. L. Wang, B. H. Huynh, D. E. Edmondson, A. Salifoglou, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10174–10185.

    CAS  Google Scholar 

  142. Y. Liu, J. C. Nesheim, K. E. Paulsen, M. T. Stankovich, J. D. Lipscomb, Biochemistry 1997, 36, 5223–5233.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  143. K. E. Paulsen, Y. Liu, B. G. Fox, J. D. Lipscomb, E. Münck, M. T. Stankovich, Biochemistry 1994, 33, 713–722.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  144. W. Wang, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 2244–2247.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  145. C. C. Page, C. C. Moser, P. L. Dutton, Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 551–556.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  146. L. Shu, Y. Lui, J. D. Lipscomb, L. J. Que, J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 297–304.

    CAS  Google Scholar 

  147. D. Jackson Rudd, M. H. Sazinsky, M. Merkx, S. J. Lippard, B. Hedman, K. O. Hodgson, Inorg. Chem. 2004, 43, 4579–4589.

    Google Scholar 

  148. R. Davydov, A. M. Valentine, S. Komar-Panicucci, B. M. Hoffman, S. J. Lippard, Biochemistry 1999, 38, 4188–4197.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  149. S. C. Pulver, W. A. Froland, J. D. Lipscomb, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 387–395.

    CAS  Google Scholar 

  150. N. Mitic, J. K. Schwartz, B. J. Brazeau, J. D. Lipscomb, E. I. Solomon, Biochemistry 2008, 47, 8386–8397.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  151. W. A. Froland, K. K. Andersson, S. K. Lee, Y. Liu, J. D. Lipscomb, J. Biol. Chem. 1992, 267, 17588–17597.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  152. J. D. Pikus, J. M. Studts, K. McClay, R. J. Steffan, B. G. Fox, Biochemistry 1997, 36, 9283–9289.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  153. M. S. McCormick, M. H. Sazinsky, K. L. Condon, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15108–15110.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  154. D. A. Whittington, M. H. Sazinsky, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1794–1795.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  155. A. C. Rosenzweig, H. Brandstetter, D. A. Whittington, P. Nordlund, S. J. Lippard, C. A. Frederick, Protein Struct. Funct. Genet. 1997, 29, 141–152.

    CAS  Google Scholar 

  156. B. J. Wallar, J. D. Lipscomb, Biochemistry 2001, 40, 2220–2233.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  157. C. E. Tinberg, S. J. Lippard, Biochemistry 2009, 48, 12145–12158.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  158. S. Y. Lee, J. D. Lipscomb, Biochemistry 1999, 38, 4423–4432.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  159. W. J. Song, M. S. McCormick, R. K. Behan, M. H. Sazinsky, W. Jiang, J. Lin, C. Krebs, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13582–13585.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  160. J. D. Pikus, K. H. Mitchell, J. M. Studts, K. McClay, R. J. Steffan, B. G. Fox, Biochemistry 2000, 39, 791–799.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  161. N. L. Elsen, L. J. Bailey, A. D. Hauser, B. G. Fox, Biochemistry 2009, 48, 3838–3846.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  162. W. J. Song, R. K. Behan, S. G. Naik, B. H. Huynh, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6074–6075.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  163. S. K. Lee, J. C. Nesheim, J. D. Lipscomb, J. Biol. Chem. 1993, 268, 21569–21577.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  164. S. S. Stahl, W. A. Francisco, M. Merkx, J. P. Klinman, S. J. Lippard, J. Biol. Chem. 2001, 276, 4549–4553.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  165. K. E. Liu, D. Wang, B. H. Huynh, D. E. Edmondson, A. Salifoglou, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 7465–7466.

    Google Scholar 

  166. L. J. Shu, J. C. Nesheim, K. Kauffmann, E. Münck, J. D. Lipscomb, L. Que, Science 1997, 275, 515–518.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  167. A. M. Valentine, S. S. Stahl, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 3876–3887.

    CAS  Google Scholar 

  168. R. Banerjee, K. K. Meier, E. Münck, J. D. Lipcomb, Biochemistry 2013, 52, 4331–4342.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  169. B. J. Brazeau, J. D. Lipcomb, Biochemistry 2000, 39, 13503–13515.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  170. D. Jahng, A. K. Sun, C. S. Kim, T. K. Wood, J. Cell. Biochem. 1995, 59, 44–44.

    Google Scholar 

  171. W. G. Han, L. Noodleman, Inorg. Chem. 2008, 47, 2975–2986.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  172. A. D. Bochevarov, J. N. Li, W. J. Song, R. A. Friesner, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7384–7397.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  173. L. J. Murray, R. Garcia-Serres, S. Naik, B. H. Huynh, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7458–7459.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  174. L. J. Murray, S. J. Lippard, Accounts Chem. Res. 2007, 40, 466–474.

    CAS  Google Scholar 

  175. K. P. Jensen, C. B. Bell, III., M. D. Clay, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 12155–12171.

    Google Scholar 

  176. L. G. Beauvais, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 7370–7378.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  177. C. E. Tinberg, S. J. Lippard, Biochemistry 2010, 49, 7902–7912.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  178. S.-K. Lee, B. G. Fox, W. A. Froland, J. D. Lipcomb, E. Münck, J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 6450–6451.

    CAS  Google Scholar 

  179. B. F. Gherman, M. H. Baik, S. J. Lippard, R. A. Friesner, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2978–2990.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  180. D. Rinalde, D. M. Phillip, S. J. Lippard, R. A. Friesner, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3135–3147.

    Google Scholar 

  181. G. T. Rowe, E. V. Rybak-Akimova, J. P. Caradonna, Inorg. Chem. 2007, 46, 10594–10606.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  182. G. Xue, R. De Hont, E. Münck, L. Que, Nature Chem. 2010, 2, 400–405.

    CAS  Google Scholar 

  183. G. Q. Xue, D. Wang, R. De Hont, A. T. Fiedler, X. P. Shan, E. Münck, L. Que, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 20713–20718.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  184. S. K. Smoukov, D. A. Kopp, A. M. Valentine, R. Davydov, S. J. Lippard, B. M. Hoffman, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2657–2663.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  185. K. K. Andersson, T. E. Elgren, L. Que, J. D. Lipcomb, J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 8711–8713.

    CAS  Google Scholar 

  186. N. D. Priestley, H. G. Floss, W. A. Froland, J. D. Lipcomb, P. G. Williams, H. Morimoto, J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 7561–7562.

    CAS  Google Scholar 

  187. A. M. Valentine, B. Wilkinson, K. E. Liu, S. KomarPanicucci, N. D. Priestley, P. G. Williams, H. Morimoto, H. G. Floss, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 1818–1827.

    CAS  Google Scholar 

  188. T. J. Sears, P. M. Johnson, P. Jin, S. Oatis, J. Chem. Phys. 1996, 104, 781–792.

    CAS  Google Scholar 

  189. B. F. Gherman, B. D. Dunietz, D. A. Whittington, S. J. Lippard, R. A. Friesner, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3836–3837.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  190. J. M. Bollinger, Jr., C. Krebs, A. Vicol, S. Chen, B. A. Ley, D. E. Edmondson, B. H. Huynh, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1094–1095.

    CAS  Google Scholar 

  191. P. Moënne-Loccoz, J. Baldwin, B. A. Ley, T. M. Loehr, J. M. Bollinger, Jr., Biochemistry 1998, 37, 14659–14663.

    PubMed  Google Scholar 

  192. J. A. Broadwater, C. Achim, E. Münck, B. G. Fox, Biochemistry 1999, 38, 12197–12204.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  193. J. A. Broadwater, J. Y. Ai, T. M. Loehr, J. Sanders-Loehr, B. G. Fox, Biochemistry 1998, 37, 14664–14671.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  194. A. S. Pereira, W. Small, C. Krebs, P. Tavares, D. E. Edmondson, E. C. Theil, B. H. Huynh, Biochemistry 1998, 37, 9871–9876.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  195. P. Moënne-Loccoz, C. Krebs, K. Herlihy, D. E. Edmondson, E. C. Theil, B. H. Huynh, T. M. Loehr, Biochemistry 1999, 38, 5290–5295.

    PubMed  Google Scholar 

  196. V. V. Vu, J. P. Emerson, M. Martinho, Y. S. Kim, E. Münck, M. H. Park, L. J. Que, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 14814–14819.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  197. K. Kim, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 4914–4915.

    CAS  Google Scholar 

  198. X. Zhang, H. Furutachi, S. Fujinami, S. Nagatomo, Y. Maeda, Y. Watanabe, T. Kitagawa, M. Suzuki, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 826–827.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  199. Y. Dong, Y. Zhang, L. Shu, E. C. Wilkinson, L. Que, Jr., K. Kauffmann, E. Münck, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12683–12684.

    CAS  Google Scholar 

  200. Y. Dong, H. Fujii, M. P. Hendrich, R. A. Leising, G. Pan, C. R. Randall, E. C. Wilkinson, Y. Zang, L. Que, Jr., J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 2778–2792.

    CAS  Google Scholar 

  201. Y. Dong, L. Que, Jr., K. Kauffmann, E. Münck, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 11377–11378.

    CAS  Google Scholar 

  202. H.-F. Hsu, Y. Dong, L. Shu, V. G. Young, Jr., L. Que, Jr., J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 5230–5237.

    CAS  Google Scholar 

  203. B. D. Dunietz, M. D. Beachy, Y. Cao, D. A. Whittington, S. J. Lippard, R. A. Friesner, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2828–2839.

    CAS  Google Scholar 

  204. W. Wang, R. E. Iacob, R. P. Luoh, J. R. Engen, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 9754–9762.

    CAS  Google Scholar 

  205. C. E. Tinberg, S. J. Lippard, Biochemistry 2010, 49, 7902–7912.

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

Download references

Acknowledgments

We thank Michael McCormick for providing Pymol files for Figure 17. This work was supported by National Institute of General Medical Sciences (GM-032134 to S.J.L.).

Author information

Authors and Affiliations

  1. Department of Chemistry, Pomona College, Claremont, CA, 91711, USA

    Matthew H. Sazinsky

  2. Department of Chemistry, Massachusetts Institute of Technology, Cambridge, MA, 02139, USA

    Stephen J. Lippard

Authors
  1. Matthew H. Sazinsky
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

  2. Stephen J. Lippard
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

Corresponding author

Correspondence to Stephen J. Lippard .

Editor information

Editors and Affiliations

  1. Fachbereich Biologie, Universita¨t Konstanz, Konstanz, Germany

    Peter M. H Kroneck

  2. Facultad de Química Departamento de Química Inorganica y Nuc, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México, Distrito Federal, Mexico

    Martha E. Sosa Torres

Abbreviations and Definitions

Abbreviations and Definitions

AMO:

ammonia monooxygenase

BMMs:

bacterial multicomponent monooxygenases

CD:

circular dichroism

DFT:

density functional theory

EM:

electron microscopy

ENDOR:

electron nuclear double resonance spectroscopy

EPR:

electron paramagnetic resonance spectroscopy

FAD:

flavin adenine dinucleotide

Fd:

ferredoxin

H4HBamb:

2,3-bis(2-hydroxybenzamido)-dimethylbutane

Hperoxo :

sMMO peroxo intermediate

KSIE:

kinetic solvent isotope effect

Mc :

Methylococcus capsulatus (Bath)

MCD:

magnetic circular dichroism spectroscopy

melm:

N-methylimizadole

Mt :

Methylosinus trichosporium OB3b

MDH:

methanol dehydrogenase

MMO:

methane monooxygenase

MMOB:

soluble methane monoxygenase regulatory protein

MMOD:

soluble methane monoxygenase component D

MMOH:

soluble methane monoxygenase hydroxylase

MMOHox :

oxidized soluble methane monoxygenase hydroxylase

MMOHprod :

product bound soluble methane monoxygenase hydroxylase

MMOHred :

reduced soluble methane monoxygenase hydroxylase

MMOH-B:

soluble methane monoxygenase hydroxylase-regulatory protein complex

MMOG:

soluble methane monoxygenase GroEL-like chaperone

MMOR:

soluble methane monoxygenase reductase

NADH:

nicotinamide adenine dinucleotide (reduced)

P*:

sMMO peroxo intermediate

PH:

phenol hydroxylase

PHH:

hydroxylase component of phenol hydroxylase

PHM:

regulatory protein component of phenol hydroxylase

PHH-M:

phenol hydroxylase regulatory protein complex

pMMO:

particulate methane monoxygenase

pmoA:

26-kDa subunit of pMMO

pmoB:

45-kDa subunit of pMMO

pmoC:

23-kDa subunit of pMMO

pz’:

3,5-bis(isopropyl)-pyrazolyl

Q:

sMMO intermediate

Q*:

sMMO intermediate (activated)

QM/MM:

quantum mechanics/molecular mechanics

sMMO:

soluble methane monoxygenase

spmoB:

soluble domains of the pmoB subunit

spmoBD1:

soluble domain 1 of the pmoB subunit

spmoBD2:

soluble domain 2 of the pmoB subunit

T4MO:

toluene 4-monooxygenase

T4MOD:

toluene 4-monooxygenase regulatory protein

T4MOH:

toluene 4-monooxygenase hydroxylase

T4MOH-D:

toluene 4-monooxygenase hydroxylase-regulatory protein complex

THFMO:

tetrahydrofuran monooxygenase

TMO:

toluene monooxygenase family

ToMO:

toluene/o-xylene monoxygenase

ToMOD:

toluene/o-xylene monooxygenase regulatory component

ToMOH:

toluene/o-xylene monooxygenase hydroxylase component

ToMOH-D:

toluene/o-xylene monooxygenase hydroxylase-regulatory protein complex

TPA:

tris(2-pyridylmethyl)amine

XAS:

X-ray absorption spectroscopy

ZSM-5:

zeolite socony mobil-5

Rights and permissions

Reprints and permissions

Copyright information

© 2015 Springer International Publishing Switzerland

About this chapter

Cite this chapter

Sazinsky, M.H., Lippard, S.J. (2015). Methane Monooxygenase: Functionalizing Methane at Iron and Copper. In: Kroneck, P., Sosa Torres, M. (eds) Sustaining Life on Planet Earth: Metalloenzymes Mastering Dioxygen and Other Chewy Gases. Metal Ions in Life Sciences, vol 15. Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-319-12415-5_6

Download citation

Publish with us

Policies and ethics

Search

Navigation