Size and Shape in Callimico and Marmoset Skulls: Allometry and Heterochrony in the Morphological Evolution of Small Anthropoids

Abstract

Callithrix, Mico, Cebuella, Callibella, and Callimico (the marmosets and callimicos) are part of a large radiation of species and genera, the Callitrichidae, within the New World Monkeys (NWM). The diversification of this phylogenetically well supported clade comprises five genera and around 60 species. The evolutionary history of the whole clade is to a large extent, a history of a secondary reduction in body size. Here we analyze the size and shape variation in skulls of marmosets and callimicos in order to understand the evolution of these small anthropoids and their potential life-history correlates. Our results indicate that allometric patterns are conserved in the groups analyzed and that a large fraction of their differentiation is size-related. After correcting for size-scale differences, callimicos are still very different from all marmosets, but interestingly, pygmy marmosets are more similar to marmosets of the eastern Brazil group (Callithrix). Marmosets, callimicos, and pygmy marmosets deviate significantly downward in birth weight from the expected value given their gestation lengths in comparison with the rest of the NWM. These results suggest that the evolution of marmosets/callimicos as a small-body clade, reaching its extreme in the pygmy marmosets, occurred due to a heterochronic process where prenatal growth rates were reduced. This contrasts with other pygmy mammals where miniaturization is primarily postnatal.

Resumen

Callitrhix, Cebuella y Callimico son parte de una amplia radiación de especies y géneros (los calitricidos) de los monos del Nuevo Mundo. La diversificación de dicho clado bien apoyado filogenéticamente, comprende 5 géneros y alrededor de 60 especies. La historia evolutiva de todo el clado es en su gran extensión la historia de una reducción secundaria en el tamaño corporal. En el presente estudio analizamos la variación de el tamaño y forma en esqueletos de marmosets y callimicos con el fin de entender la evolución de dichos pequeños antropóides y su potencial correlación con su historia natural. Nuestros resultados indican que los patrónes alométricos son conservados en los grupos analizados y que una larga fracción de su diferenciación está relacionada con el tamaño. Luego de corregir las diferencias de escala de tamaño, los callimicos son muy diferentes de todos los marmosets, pero interesantemente, los marmosets pigmeos son muy similares a los marmosets del grupo Jacchus. Los marmosets y los marmosets pigmeos, cuando son comparados con el resto de los monos del Nuevo Mundo, presentan pesos de nacimiento que desvían significativamente para abajo en relación con el valor esperado dado su tiempo de gestación. Dichos resultados conjuntamente sugieren que la evolución de los marmosets como un clado de tamaño corporal pequeño, alcanzan el extremo en los marmosets pigmeos, y ocurren debido al proceso heterocrónico en donde el índice de crecimiento prenatal fue reducido. Ello contrasta con otros mamíferos pigmeos en donde la miniaturización es primariamente postnatal.

Resumo

Callithrix, Mico, Cebuella, Callibella, e Callimico (sagüis, sagüis-leãozinho e micos-preto) fazem parte de uma ampla irradiação de espécies e gêneros (os calitriquíneos) dentro dos macacos do Novo Mundo. A diversificação deste clado, que é bem suportado por análises filogenéticas, engloba 5 gêneros e cerca de 60 espécies. A história evolutiva do clado como um todo é em grande parte uma história de redução secundária no tamanho corporal. Uma análise da variação de tamanho e forma nos crânios dos sagüis e micos é apresentada com o objetivo de entender a evolução destes pequenos antropóides e sua correlação potencial com sua história-natural. Nossos resultados indicam que os padrões alométricos são conservados nos grupos analisados e que a maior parte da diferenciação entre eles foi de tamanho. Após corrigir para as diferenças de escala (tamanho) os micos-preto ainda são bastante distintos de todos os outros sagüis, mas curiosamente os sagüis-leãozinho são mais similares ao grupo de sagüis do leste brasileiro (Callithrix). Sagüis, micos-preto e sagüis-leãozinho, quando comparados com o resto dos macacos do novo mundo, apresentam pesos ao nascimento que desviam significativamente para baixo em relação ao valor esperado dado seu tempo de gestação. Estes resultados conjuntamente sugerem que a evolução dos sagüis como um clado de pequeno tamanho corporal, alcançando o extremo nos sagüis-leãozinho, ocorreu devido a um processo heterocrônico no qual as taxas de crescimento pré-natal foram reduzidas. Isto contrasta com outros mamíferos “anões” onde a miniaturização is primariamente pós-natal.